長期施肥對黃土高原典型草原群落穩定性的影響及機制研究

劉 晶，楊 雪，張 博，晏昕輝，溫仲明,，李 偉2,*

(1 西北農林科技大學 草業與草原學院，陜西楊陵 712100；2 西北農林科技大學 水土保持研究所 陜西楊陵 712100；3 中國科學院，水利部水土保持研究所，陜西楊陵 712100)

草地是中國陸地上面積最大的生態系統，約占全球陸地總面積的20%[1]，不僅是重要的生態屏障和牧民賴以生存的基本生產資料，也在維持生態平衡，調節氣候，保持水土等方面占據重要地位[2]，然而，目前大多數草地都面臨著不同程度的環境干擾，其中施肥是最常見的干擾之一[3]。過量施用肥料會導致養分富集，從而影響草原生態系統的功能[3-4]。一些研究發現，隨著施肥水平的提高，群落穩定性下降[4-5]，但其他一些研究發現，長期施肥可以增強物種的優勢度，從而使群落的穩定性增加[6]。深入了解影響草地生態系統穩定性變化的潛在機制，對于預測生態系統如何響應環境擾動具有重要意義[3,7]。Grman等[3]提出四種潛在的機制(物種多樣性，物種同步性，投資組合效應和優勢種)來解釋干擾如何影響生態系統的穩定性。(1)干擾可以通過減少物種多樣性來降低群落的穩定性[6,8-9]，多樣性較高的群落往往更穩定，抗干擾能力更強[10]，很多研究通過物種豐富度指數的變化來說明群落多樣性的變化[5]。(2)干擾可能會影響群落中物種的同步性，導致物種之間的補償動力強度降低，從而使群落的穩定性下降[11-12]。(3)干擾可能會影響群落中的投資組合效應而影響群落的穩定性[3]，投資組合效應實際上是一種數學統計意義上的指標，取決于物種生物量平均值和方差的比例指數[13-14]，因此，如果干擾改變了其均值-方差的比例指數，群落的穩定性將會改變[15]。(4)種群的穩定性對于群落的穩定性具有重要的意義，尤其是一些主要優勢物種的穩定性會決定整個群落的變化方向[6]，干擾可能會影響優勢物種的穩定性甚至會導致群落中的優勢物種消失，從而對群落穩定性產生不利影響[16]。盡管一些研究表明施肥可能會影響生態系統的穩定性[17]，但得出的結果并不一致；另外，對人為干擾(施肥)時，維持草地生態系統穩定的機制尚不清楚。

本研究以黃土高原典型草原為研究對象，通過設置 6 個施肥(肥料為尿素)處理(0、5、10、20、40 和80 g·m-2)，來深入研究施肥對群落穩定性的影響及其潛在機制，研究結果擬為穩定性-多樣性關系的相關理論研究及黃土高原恢復草地的合理利用提供一定的科學指導。

1 材料和方法

1.1 試驗地點

試驗區位于寧夏云霧山草原生態系統國家長期科研基地(106°24′～106°28′E,36°13′～36°19′N)，其海拔高度為1 800～2 150 m，該區域屬于中溫帶半干旱氣候，年平均溫為7.01 ℃，年平均日照時間為2 300～2 500 h，年平均降水量為425.5 mm，降水季節分配不均，全年60%～75% 的降水集中在6～9月[18]，土壤類型為山地灰褐土和黑壚土，其pH值為7.9～8.2[19]。植被類型為溫帶典型草原，優勢種有甘青針茅(Stipaprzewalskyi)、白蓮蒿(Artemisiasacrorum)和百里香(Thymusmongolicus)[20]等。

1.2 試驗設計

試驗選擇了長期封育(30年)且植被生長均勻的草地，自2013年進行了長期氮肥添加試驗。試驗采取隨機區組設計，包括6個氮肥處理，施肥量分別為0、5、10、20、40和80 g·m-2(對應的氮素含量分別為0、2.34、4.67、9.36、18.68和37.75 g·m-2)，每個處理有6個重復小區(4 m× 6 m)，36個小區分布在6× 6的矩陣中，每2個小區之間相距2 m。在每年的生長季節(4月底)，以尿素為肥料進行撒施[21]。

1.3 樣品采集及處理分析

于2013～2020年間，對每個小區進行1 m× 1 m樣方的植被調查，為避免邊緣效應，樣方距邊緣至少0.5 m。每年8月中下旬，測定每個樣方中物種的生物量、豐富度、多度以及高度。將物種放在信封中帶回實驗室，并將其放置到80 ℃的烘箱中烘干至恒重，并用天平稱量，修剪的樣方每年偏移一次，以避免人為擾動所產生的實驗誤差；物種豐富度(尺)以植物群落中物種的數量來衡量；每個物種的個體數量記錄為物種多度；每個物種隨機取其中5株來測量高度，并求其平均值，記為該物種高度[21]。

目前關于穩定性的定義以及其指數的計算方法存在爭論，但大多采用生產力(地上生物量)的時間穩定性指數來衡量其穩定性，記為S：

S=μ/б

(1)

S代表群落或種群的穩定性，μ是地上生物量的平均值，б是地上生物量的標準偏差[6,13,22]。為了避免趨勢化效應，對數據進行去趨勢化處理，例如，將以8年衡量生態系統穩定性的數據分為較短持續時間(2年或4年)的非重疊間隔的數據來再次計算其穩定性[23]。若在不同氮肥處理下，物種豐富度(R)發生顯著變化，且群落穩定性(S)與物種豐富度(R)存在相關性，那么物種多樣性對于維持群落的穩定性具有重要作用[24]。為了衡量物種之間的補償能力，我們利用群落水平的物種同步性(B)進行計算，表達式如下[25]：

(2)

σ2=cμz

(3)

σ2是物種生物量的方差，c是常數，μ是物種生物量的平均值，z是比例指數，z一般在1～3之間。若1

(4)

s表示物種數，Pi是物種i的生物量與所有物種生物量和的比值[28]，若物種優勢度指數隨著施肥水平的增加發生了顯著變化，且與群落穩定性存在相關性，那么優勢度也是決定群落穩定性的重要潛在機制[3]。

1.4 數據處理及分析方法

利用Excel 2010和SPSS 22.0進行數據整理、分析和作圖。采用Shapiro-Wilk test和Bartlett test 檢驗數據的正態性和方差齊性。采用單因素方差分析檢驗施肥對群落穩定性、物種豐富度、均勻度指數、B以及優勢度指數的影響，其中施肥為固定因素，群落穩定性、物種豐富度、均勻度指數、B以及優勢度指數為因變量。投資組合效應主要依賴于比例指數z的變化，采用協變量方差分析來檢驗施肥對z值的影響，其中施肥為固定因素，物種生物量方差對數作為因變量，物種平均生物量對數作為協變量。采用 Ducan 法進行多重比較，進一步分析各施肥水平間群落穩定、物種豐富度、B以及優勢度指數的差異性。采用線性回歸分析檢驗群落穩定性與物種豐富度和優勢指數之間的相關性。

2 結果與分析

2.1 施肥對群落穩定性的影響

與不施肥的對照相比，施肥顯著降低了群落的穩定性(F=4.25;P< 0.01)，但不同施肥處理對于群落穩定性的影響程度不同，當施肥量不超過20 g·m-2時，群落穩定性有下降趨勢，但變化不顯著(圖1)；隨著施肥量的繼續增加，當施肥水平高于20 g·m-2時，群落穩定性開始顯著下降，當施肥水平達到40 g·m-2時，群落穩定性最低(圖1)。此外，本研究進一步從種群穩定性的角度分析發現，施肥后群落中大部分物種如甘青針茅、白蓮蒿、百里香等仍能維持相對穩定(表1)，但施肥顯著改變了早熟禾(Poaannua)、干生苔草(Carexaridula)、阿爾泰狗娃花(Heteropappusaltaicus)等物種的穩定性(表1)。

表1 草地生態系統中種群穩定性對不同氮肥處理的響應

2.2 施肥對物種多樣性的影響

隨著施肥量的增加，物種的豐富度顯著降低(F=13.05;P< 0.01)。相比不施肥對照，當施肥量為5、10、20 g·m-2時，物種豐富度均呈下降趨勢，但變化不顯著；隨著施肥水平的增加，當施肥水平達到40 g·m-2時，物種豐富度開始顯著降低(圖2)。我們發現群落穩定性和物種豐富度隨著施肥水平的增加均呈下降趨勢(圖1、2)，線性回歸分析結果顯示，物種豐富度與群落穩定性之間存在正相關性(圖3)。該結果表明，群落穩定性的降低可能與物種多樣性的降低有關。

圖3 物種豐富度與群落穩定性的線性關系Fig.3 Linear relationship between species richness and community stability

圖1 群落穩定性對不同氮肥處理的響應Fig.1 The response of community stability to different N fertilizer treatments

圖2 物種豐富度對不同氮肥處理的響應Fig.2 The response of species richness to different N fertilizer treatments

2.3 施肥對物種同步性的影響

圖4 物種同步性對不同氮肥處理的響應Fig.4 The response of species synchrony to different N fertilizer treatments

2.4 施肥對投資組合效應的影響

線性回歸結果顯示，物種生物量的方差和平均值對數間呈正相關，其均值-方差的比例指數(z)<1(圖5)，單因素方差分析結果表明隨著施肥水平的增加，z值并沒有發生顯著改變(F=0.25;P>0.05)。該結果表明，在施肥干擾下，投資組合效應并不是決定群落穩定性的重要機制。

圖5 物種生物量的方差和平均值對數間的相關性Fig.5 The correlation between the logarithm of species biomass variance and the logarithm of the mean biomass

2.5 施肥對優勢度的影響

與不施肥對照相比，當施肥水平為5 g·m-2時，優勢度指數上升，但變化不顯著，隨著施肥量的繼續增加，優勢度指數開始顯著下降(F=15.80;P<0.01)(圖6)，且線性回歸分析結果顯示，優勢度指數與群落穩定性不相關(圖7)。該結果表明優勢物種并不是該群落穩定性的決定因素。

圖7 優勢度指數與群落穩定性的線性關系Fig.7 Linear relationship between Simpson index and community stability

圖6 優勢度指數對不同氮肥處理的響應Fig.6 The response of Simpson index to different N fertilizer treatments

3 討 論

3.1 施肥對群落穩定性的影響

本研究結果表明施肥干擾顯著影響了群落的組成結構及其穩定性，Fowler等、 Pellkofer等和Downing等也得出了和本研究相似的結果[17,29-30]。Yang 等通過10年的氮肥添加試驗，發現施肥能夠提高青藏高原高寒草甸群落的穩定性，但大多數物種的穩定性下降[6]。然而，本研究結果表明隨著施肥水平的增加，草地生態系統穩定性顯著下降，但大部分物種仍能維持相對穩定。同樣地，Song 和Yu以及Wang等在高寒草甸中的研究結果顯示，長期施肥會降低生態系統的穩定性，但是一些物種的穩定性并沒有發生顯著變化[5,31]；Tilman 和Downing 在明尼蘇達草地上進行了長期氮肥添加試驗，也得出了和本研究一致的結果[32]。干擾可能通過影響物種組成和結構進而影響群落的穩定性[5,33]，因此，本研究檢驗了可能決定群落穩定性的四個潛在機制即物種多樣性、物種同步性、投資組合效應和優勢度。

3.2 影響群落穩定性的四種潛在機制

本研究結果表明，隨著施肥水平的增加，物種豐富度呈顯著下降趨勢。Song等和Yang 等也發現隨著氮肥的添加，物種的多樣性降低，其降低的原因可能是因為施肥導致土壤酸化，進而導致一些物種不能適應而消失[5-6]，也可能是因為光競爭增強導致[25]。隨著施肥水平的增加，甘青針茅、早熟禾、冰草(A.cristatum)等嗜氮的禾本科植物的競爭優勢增強，導致阿爾泰狗娃花、石縫蠅子草(S.foliosa)、小米草(E.pectinata)等低矮植物無法得到充足陽光而死亡。施肥降低了物種豐富度，也因此降低了群落的穩定性。Zhang等和Xue 等也得出和本研究一致的研究結果，指出物種多樣性與群落穩定性之間呈正相關，物種多樣性的喪失會導致群落穩定性的降低[34-35]。然而，Yang等和Xue等發現施肥降低了物種的豐富度卻增加了群落的穩定性，而且群落穩定性與物種豐富度不相關[6,35]。本研究結果與Yang等和Xue等的結果存在差異，可能與草地類型和群落物種組成差異有關[36]，青藏高原高寒草甸進行施肥后，群落中兩種優勢禾草，垂穗披堿草(Elymusnutans)和冷地早熟禾(Poacrymophila)占絕對優勢，對群落的穩定起決定作用。

有些學者發現生態系統受到干擾后，物種的不同步性對于生態系統的穩定性起關鍵作用[5,32]。物種不同步性意味著不同物種對環境干擾的響應不同，一種物種的喪失將由其他物種的增加來補償[36,37]。本研究發現盡管群落中的物種存在不同步性(B<1)，但B隨著施肥量的增加并沒有顯著差異，表明物種同步性并不決定群落的穩定性。Leps等在半灌木草地群落中也同樣發現，施肥后物種之間的補償動態并沒有影響群落的穩定性[37]。

投資組合效應也被認為是一種影響群落穩定性的機制，干擾會影響均值-方差的比例指數，從而導致生態系統穩定性的變化[27]。Grman等指出美國密歇根州草地施肥后穩定性的變化與物種生物量均值-方差的比例指數有關[3]。但本研究結果表明，施肥并沒有顯著影響 z值(F=0.25;P>0.05)，投資組合效應并不能解釋該草地生態系統穩定性的變化。Niu等在黃土高原典型草原也得出了和本研究類似的結果，指出投資組合效應很難解釋施肥對穩定性的正效應[11]。本研究與 Grman等的研究結果不同，這可能是因為投資組合效應在均勻度高的群落中才發揮作用[6]，而本研究長期施肥試驗結果表明群落的均勻度顯著下降(F=9.03;P<0.01)，所以投資組合效應在本所研究的草地生態系統中并不起作用。

Yang等發現優勢物種數量的增加有助于維持甚至增加生態系統功能的穩定性[6]。本研究結果表明，盡管優勢度指數隨著施肥水平的增加顯著下降，但優勢度指數與群落穩定性不相關，因此，在黃土高原典型草原植物群落中，優勢度并不是決定群落穩定性的潛在機制。同樣，Wilsey等也指出增加群落中優勢物種數量并不能促進群落的穩定性[28]。本研究與Yang等的研究結果不同，可能與草地類型和物種特性相關[23]，我們試驗樣地的主要優勢物種是叢生禾草甘青針茅和半灌木白蓮蒿，而Yang等研究樣地的主要優勢物種是垂穗披堿草和冷地早熟禾，群落中優勢物種組成和特性的不同會影響群落的穩定性[23]。

4 結 論

本研究結果表明，在黃土高原典型草原植物群落中，施肥會降低群落的穩定性。在機制上，本研究發現物種同步性、投資組合效應以及優勢度對群落穩定性沒有顯著影響，但群落穩定性與物種豐富度呈顯著的正相關，表明物種多樣性效應對于維持草地群落穩定具有重要作用。該研究結果可為黃土高原草地適應性管理提供一定的科學依據。