大型年長魚類對海洋生態系統生物資源養護的作用

于道德,宋靜靜,劉凱凱,遲雯丹,蓋珊珊,唐君瑋,袁廷柱,吳海一,*

1 山東省海洋科學研究院,青島市海洋生物種質資源挖掘與利用工程實驗室,青島 266104 2 長島海洋生態文明綜合試驗區經濟促進中心,煙臺 265800

人類對于海洋漁業資源的過度捕撈歷史悠久。隨著人口增長和漁業資源需求的上升,沿著食物網營養級自上向下捕撈漁業資源的趨勢不斷加強[1],引發一系列的級聯反應,導致海洋生物多樣性及其關聯的生態功能與服務價值下降[2]。越來越多的證據表明,過度捕撈除了導致被捕撈種群數量的下降外,破壞式的捕撈方式還導致其關鍵生境退化[3-4]。二者的協同效應與全球環境變化的耦合進一步加快了海洋經濟種群的崩潰,最終導致被捕撈物種逐步從局地滅絕、生態滅絕一直到完全滅絕。這在一定程度上助推了第六次物種大滅絕[5]。

從農業時代開始,人類偏好捕撈海洋大型物種,加速導致了藍鯨(Balaenopteramusculus)、倉門鰩(Rajalaevis)等眾多大型物種滅絕或瀕危,其中很多種類早在現代生態研究(20世紀50年代)之前就已滅絕,例如斯特拉海牛(Steller′s sea cow)于1741年被發現后僅僅27年就滅絕了[6-8]。魚類作為漁業資源重要的物種組成,占有最大的有效份額(優質蛋白供給服務)[9-11]。隨著漁業技術發展,現代化捕撈方式加大了對大型海洋魚類的捕撈強度。成年大西洋鱈魚(Gadusmorhua)每年自然死亡率是10%—20%左右,而每年因捕撈導致的死亡率為50%左右甚至更高[12]。雖然關于過度捕撈是否會導致魚類種群滅絕還具有爭議,但是目前世界各國主要經濟魚類呈現資源衰退是不爭的事實[13]。

過度捕撈導致大型年長魚類死亡率居高不下,而漁業捕撈誘導魚類自然種群快速小型化亦會導致大型魚類數量日益減少[14]。人類捕撈活動的非隨機性導致目標種群的自然進化方向發生改變,具體可表現為捕撈選擇壓力下魚類表型快速轉變,這種現象被稱為漁業誘導進化,該表型轉變主要與魚類生活史和繁殖相關[15]。在高捕撈死亡率條件下,魚類更傾向于小型早熟個體繁殖,這樣可以在較短時間內將基因傳給下一代[16]。因此,漁業誘導進化對魚類的影響主要體現為個體小型化、過早性成熟且繁殖力低下[17],是經濟魚類表型進化以及普遍小型化的誘因之一[18],不利于種群結構穩定[19]。此外,全球變暖導致水生生態系統的三個普遍生態反應,其中就包括多種類物種(含魚類)的小型化[20-21]。眾多不利因素的協同作用,加快了大型年長魚類的消失。

本文通過分析大型年長魚類在種群和生態系統中的主要功能,提出將保護大型年長魚類作為魚類資源修復的關鍵一環,以期為漁業資源恢復和漁業經濟可持續發展提供創新思路。

1 大型年長魚類在種群中的繁衍作用

大型年長魚類的名稱因物種而異,畢竟某些石斑魚類能活200年,但很少有鯡魚能活10年以上。早在90年代,就有學者指出“larger/older”魚類對于種群補充至關重[22-23],Field等[24]和Hixon等[25]進而提出了“Big Old Fat Fecund Female Fish (BOFFFF)”假說,探討大型年長雌魚在魚類種群(尤其是長壽魚類種群)中的關鍵作用。本文中大型年長魚類主要是指生命史周期中處于鼎盛時期的魚類,體型或繁殖力在其種群中占據明顯優勢。

除了一次性產卵魚類和其他短壽命的小型魚類外,大部分經濟魚類都屬于多次產卵魚類。漁業理論學家曾認為多次產卵性魚類的繁殖力與親魚體積呈線性關系,而資源生物學家則認為,這一理論遠遠低估了大型魚類的繁殖能力。Barneche等[26]通過分析342種海洋魚類,發現79.1%的魚類繁殖能量輸出(卵數量×卵體積×卵能量)隨著雌魚體重增加而超比例增加,冪指數可高達1.33。Bohnsack[27]研究發現一尾成熟的體重12.5 kg(體長61 cm)美國紅魚(Lutjanuscampechanus)懷卵量為930萬粒,相當于212尾1.1 kg(體長42 cm)小個體的總懷卵量。Bobko等[28]發現,魚類繁殖力會隨年齡呈跨越式增長,如16齡黑晴平鲉(Sebastesmelanops)相對產卵量為549 粒/g,與6齡的374 粒/g 對比鮮明。Song等[29]實驗發現海洋模式生物海水青鳉(Oryziasmelastigma)成熟親魚的產卵量是初次性成熟親魚的25倍。

學者們還發現大型年長魚類擁有足夠豐富的親本繁殖經驗,針對不同環境條件可通過調節產卵季節、產卵期長短、產卵數量和卵徑大小來提高幼魚質量和存活率[30-32]。用于投入到后代的能量亦隨親魚個體大小而變化,體型較大的親魚在繁殖過程中投入了更多的能量,初孵仔魚的油球更大或體長更長,成活率相對更高。Berkeley[33]選擇5—17齡黑晴平鲉親魚作為實驗對象,發現大齡親魚所產仔魚的生長速度和饑餓耐受力都遠遠高于年輕親魚所產的仔魚。在養殖魚類中,類似現象也很多,3齡虹鱒的卵質和發眼卵存活率都大大高于2齡親魚；連續產卵的歐洲鱸(Dicentrarchuslabrax)[34]、鱈魚[35-36]的卵質和孵化率也隨親魚年齡增長持續提高,這種母源補充效應意味著大型年長親魚的后代具有更強的存活能力。

已有研究指出魚類種群潛在繁殖力的傳統評估方法沒有考慮種群年齡結構因素,而是將補充群體(初次達到性成熟的群體)和剩余群體(重復性成熟的群體)的繁殖力同等計算,此類方法很可能大大高估了種群繁殖力,而低估了大型年長魚類年齡組的貢獻值[30]。例如,許氏平鲉的補充群體在繁殖過程中往往會有難產死亡、流產等現象,所產仔魚死亡率高、活力差。Hixon等[25]研究指出,魚類的剩余群體會積極參與每一個繁殖季節,而補充群體很可能會錯過。Marshall等[37]和Lambert等[38]通過分析也發現,具有繁殖能力的生物量并不與種群潛在繁殖力成正比,大型年長魚類年齡組的繁殖力貢獻相對更大。Mehault等[31]亦提出,相對于產卵生物量,總產卵量是更適用于種群潛在繁殖力評估的指標,后者同時考慮了親魚體型大小與種群年齡結構組成。

2 大型年長魚類在種群中的主導作用

從物種認知學的角度來看,種群中大個體年長同類的缺失會影響到群體中其余個體行為。大型年長魚類積累的認知和經驗會有效地傳遞給后代或者年輕的同類,例如很多魚類具有生殖洄游的特點,初次性成熟的親魚可跟隨更有經驗的年長親魚學習洄游路線到達產卵場進行群體的繁殖。人為捕撈去除大個體則會擾亂魚類生殖洄游過程,不利于特定種群的繁衍和補充[39]。

大型年長魚類在季節性繁殖過程中具備主導地位。例如,豹紋喙鱸(Mycteropercarosacea)在進行集群產卵繁殖過程中,都是由大型個體引領帶動,小型個體跟隨。體型較大的雄性豹紋喙鱸(>50 cm)只與大小相等或較大的雌性交配并產卵,此種選擇性交配行為,更利于種群的穩定補充[40]。另一種具有多種繁殖策略的單鰭多線魚(Pleurogrammusmonopterygius),其大型成熟的雄性具有十分鮮明的婚姻色(基于胡蘿卜素)用于吸引雌性,并通過建立巢穴、保衛領地,壟斷與雌性的交配機會,同時為后期胚胎孵化提供一個安全環境。婚姻色的產生與維持、巢穴的建立與保護能力是大型成熟雄性多線魚的品質和社會地位象征,不容易被模仿,而較小體型的多線魚由于同時缺乏上述能力,只能采取偷襲或寄生的繁殖策略[41]。由此可見,大型年長魚類是某些魚類種群(尤其是筑巢魚類)集群繁殖過程的“啟動因子”,無論種群內部的繁殖策略多復雜,均是基于具有筑巢能力的大型年長魚類基礎之上。有證據表明,盡管體長并非是決定魚類具有此類能力的唯一因素,但體長、年齡以及健康度確實是最關鍵的影響要素[42-43]。

大型年長魚類還會抑制同類小個體的繁殖,這一點在具有社會性的魚群中達到極限。由單一或幾個雄(雌)性帶領一群雌(雄)魚進行種群繁殖的案例在海洋魚類中較為常見[44]。進入繁殖季節后,若大型個體缺失,次級大個體魚類會快速變為大型個體來完成種群繁殖[45],以此通過迭代作用(魚類的代時較短),導致個體提前繁殖,進而整個種群小型化趨勢加劇。而對雌雄同體魚類來說,特殊進化的繁殖習性使得大型年長魚類的種群內作用被放大。以先雌后雄類型的石斑魚為例,經過幾次繁殖季節,大型雌性個體才會自然性逆轉為雄性,這是保證種群雌雄比例穩定、維持種群自然補充的重要機制。現如今,人類利用石斑魚聚集性群體繁殖這一特點,進一步加快了選擇性捕撈速度,使得全世界石斑魚產業岌岌可危[46]。

大型年長魚類對于維護種群結構穩定亦起到一定的主導作用[30,33]。魚類種群自身就是一個系統構成,具有明顯的閾值效應。大型年長魚類保證種群結構穩定的同時,還有利于保障后代的存活。例如,大型成年鱈魚可以有效控制其幼魚的潛在掠食者和競爭者數量,但當這些大型年長魚類變得稀缺時,這種控制就消失了[47]。

3 大型年長魚類在生態系統中的特殊功能

魚類發育屬于典型的變態發育,在早期發育過程中要經歷一次變態過程,且隨著體型與年齡的增長,其生態習性也會發生轉變[48]。以魚類食性變化為例,典型肉食性魚類的食物變化史為：浮游動植物(仔魚期)-橈足類、枝角類(稚魚期)-小型蝦蟹類(幼魚階段)-小型魚類或貝類等(成魚階段)。隨體型和年齡增長,魚類攝食的營養級逐漸升高。大型年長魚類可以更好地通過食物鏈下行作用來調整生態系統中其他物種種群結構、食物網構成以及相關生態過程。

大型年長魚類對于所處生態系統具有更強的適應調控能力。例如,研究發現不同季節的魚卵數量與水體環境中浮游動物豐度高度契合[49],親魚所產魚卵大小亦會發生變化[50]。Trippel[35]研究發現,大西洋鱈魚(G.morhua)所產魚卵卵徑具有季節變化性,相比1月份和2月份,當進入浮游動物無節幼體等餌料充足的3月份時,大西洋鱈魚會減小卵徑大小、增加魚卵數量。這是魚類為保證后代高存活率而進行的適應性調整,同時亦是魚類為了生態系統穩定而發揮的調控作用。相較于小型或初次性成熟的魚類,只有經歷過多次繁殖過程的大型年長魚類,才能具備此類經驗與能力。

大型年長魚類還在某些典型生態系統中發揮著獨特作用。尤其是珊瑚礁生態系統中的魚類功能群,后者在前者的發育過程中扮演著十分重要的角色 (生物侵蝕、沉積物的產生和運輸),而該角色功能高度依賴于攝食方式和體型大小[51]。例如,加勒比海域珊瑚礁系統中兩種鸚嘴魚科的王后鸚嘴魚(Scarusvetula)和綠鸚鯛(Sparisomaviride)隨年齡增長,對于維持珊瑚礁正常生長的生態作用會越發明顯,大個體魚類平均每年可移除7 kg 珊瑚礁,而小個體的作用可以忽略[52]。且只有體長超過20 cm的鸚嘴魚才具有足夠長的嘴(頜部)來對珊瑚基質(而非珊瑚表面)進行干預,這是維持珊瑚礁物理生境、保護珊瑚礁正常發育的必要條件之一[51]。

4 大型年長魚類更有利于物種多樣性的維持

物種水平的多樣性是生物多樣性的核心基礎。一個物種的活動范圍與它的體型大小有關,體型較大的物種比體型較小的物種活動范圍更廣[53-54]。同一物種的魚類(也包括其他海洋生物)在自然界存在多個地理種群,它們之間的聯系構成了集合種群,這也是魚類種群擴散和資源自我補充的機制之一。不同種群之間的基因交流或基因連通性對于維持該魚類物種水平上的生物多樣性具有重要的作用,有助于魚類抵抗各種不同程度的干擾,維持較高的地理種群彈性[55-57]。

諸多大洋性魚類會同時存在坐地種群和遷徙種群[58-59],其中遷徙種群負責不同地理種群之間的基因交流,這一角色是由大型或者年長魚類來充當。面對不利環境,存在抗性耐受基因的個體,尤其是大型年長魚類的持續存在意味著種群恢復率可能更高,而這樣的適應性基因可以存在于長期的遺傳變異中,尤其是在較大規模的有效種群中更有可能出現。反之,則可能導致局地滅絕,甚至是生態滅絕。

年長魚類通過食性轉變拓展生態位空間的能力相對更強,提高自身生存能力和抵抗力的同時增加了種內或種間的基因交流[60]。例如：較年長的南非無須鱈(Merlucciuscapensisi)會占據更深的水域,從而與南非深水無須鱈(Merlucciusparadoxus)的空間分布發生重疊[61]；類似的還有六線魚科中的大瀧六線魚和斑頭魚,二者的營養生態位、空間生態位亦有重疊[62-63]。這為魚類種間雜交提供了可能性[64]。

此外,大型年長魚類本身就是魚類種群穩定的組成部分,能夠有效維持魚類種群和群落生物的生活史多樣性、生產力穩定性,在應對短暫的不利環境波動時,起到重要的緩沖和過濾作用,這對于維持種群穩定意義重大,同樣也是生態化漁業管理應當關注的核心問題[65]。

5 結語

在全球變暖等環境問題日益凸顯、大型海洋脊椎動物快速消失的今天[66],世界漁業資源能否持續[67],尚存的漁業資源和重要的海洋生態環境能否得到有效保護是各國學者普遍關心的問題[68]。人類上千年的“大型全球海洋捕撈實驗”即使終止,其引發的漁業誘導進化作用仍然會持續一段時間,這是海洋生態系統閾值效應和延遲效應的結果。在特定海域保護或投放大型或年長魚類來快速恢復魚類資源的策略[39],在自然保護區中起到了關鍵作用,能夠減緩由漁業捕撈引起的魚類小型化進程[69]。

然而,實際情況遠非如此簡單[70]。除了漁業誘導進化外,其他環境因素,如全球變暖、海洋酸化、缺氧脅迫等諸多氣候改變的誘導進化作用亦在持續[71]。Barneche等[26]提出,魚類體型大小會隨著全球水溫增高而減小。據估計,地中海區域海面溫度每升高1.5℃,魚類體長會減少約15%,這將導致大西洋鯖魚(Scomberscombrus)的個體平均繁殖力降低50%[26,72]。魚類棲息地、產卵場、生物擴散通道等變遷[73],食物網結構缺失,共生關系解偶聯等諸多問題的耦合作用,進一步加劇了漁業資源的衰退[71]。如北海鱈魚種群補充失敗源于產卵場水溫長期變化改變了橈足類種群結構,從而導致仔魚無法得到充足的餌料保障而大量死亡。又如鰻鱺資源量衰退與厄爾尼諾影響黑潮水系密切相關[74]。可見,魚類種群有效補充過程、驅動機理及其對環境變化的響應機制等問題均會影響到魚類資源恢復的最終成效[75]。

人類為經濟社會發展犧牲生態環境所付出的慘痛代價比比皆是,漁業資源衰退僅僅是其中一例。2020年新冠肺炎席卷全球,人們更應當深刻思考地球生命共同體。無論我們的認知如何,未來走向何處,堅信生態學家Aldo Leopold的這句話“當事物傾向于保持生物群落的完整性、穩定性和美感時,它就是對的,反之則是錯的”。