十一星瓢蟲對枸杞棉蚜的捕食作用研究

李秋榮，祁全梅，來有鵬

(青海大學農林科學院,農業部西寧作物有害生物科學觀測實驗站,青海省農業有害生物綜合治理重點實驗室，西寧 810016)

棉蚜AphisgossypiiGlover和枸杞木虱PoratriozasinicaYang et Li.是青海省枸杞產區的兩種主要害蟲，棉蚜屬半翅目Hemiptera蚜科Aphididae，是一種世界范圍的多食性害蟲，寄主種類已超過600種(Lombaertetal., 2009)，在枸杞上主要危害青果、嫩葉、嫩梢、花、紅果及果柄，目前已上升為枸杞生產中的成災性害蟲(嚴林等，2017)。枸杞木虱屬半翅目Hemiptera木虱科Psyllidae，主要以成、若蟲將口器刺入枸杞嫩葉、嫩枝、花及幼果造成危害(馬寶旭，2018)，二者均可導致枸杞植株長勢衰弱，嚴重影響枸杞質量和產量。

十一星瓢蟲CoccinellaundecimpunctataLinnaeus屬鞘翅目Coleoptera瓢蟲科Coccinellidae，是一種重要的捕食性天敵昆蟲，可捕食蚜蟲、木虱和蚧殼蟲等害蟲，在青海省分布較普遍(嚴林等，2017；李秋榮等，2019)。近年來，瓢蟲對蚜蟲捕食能力的研究逐漸受到重視，其中，報道較多的為異色瓢蟲Harmoniaaxyrdis對各種蚜蟲的捕食功能反應，而關于十一星瓢蟲，主要開展了該蟲對新疆棉區棉蚜的室內捕食功能、田間生態控制、瓢蚜數量關系的種群動力學研究(王林霞等，2003；王林霞等，2006；馮宏祖等，2007a，2008；王運松等，2011)及其生物學特性(王林霞等，2005)、鞘翅色斑變化(王允華等，1984；羅志兵等，1999)、溫度和營養物質對生長發育的影響(王林霞等，2004；馮宏祖等，2007b,馮宏祖等，2007c)，以及種群發生消長動態和空間分布(李進步等，2007)等。

長期以來，防治枸杞棉蚜主要依賴化學農藥，不僅導致棉蚜產生抗藥性，而且殺傷大量天敵等非靶標生物，致使天敵整體控制力下降，田間生態系統失衡，害蟲頻繁暴發，因此，保護并利用天敵、恢復枸杞田生態平衡迫在眉睫。為科學評價青海省枸杞種植區十一星瓢蟲的捕食偏好性及對枸杞棉蚜的控制作用，明確其對棉蚜的防治潛能，本試驗研究了十一星瓢蟲對枸杞木虱和棉蚜的捕食選擇性、對棉蚜的捕食功能反應、尋找效應以及種內干擾和自身密度對捕食棉蚜的影響，對今后利用十一星瓢蟲防控枸杞棉蚜具有一定指導和借鑒意義。

1 材料與方法

1.1 供試蟲源

十一星瓢蟲、枸杞棉蚜、枸杞木虱均采自海西州德令哈市尕海二支隊綠色枸杞種植基地，麥二叉蚜Schizaphisgraminum采自青海省農林科學院小麥試驗田，飼養于青海省農林科學院植物保護研究所養蟲室(溫度19～24℃，RH 45%～65%，光周期L ∶D=14 ∶10)。

十一星瓢蟲幼蟲用培養皿(直徑d=9 cm)以單頭單皿的方式飼養，再放入蚜蟲及其寄主植物葉片，用浸潤的脫脂棉(輕捏以不滴水為宜)保濕(1齡、2齡幼蟲用保鮮膜封口，用針在膜上扎6～8個小孔，3～4齡幼蟲則無需保鮮膜)，扣緊上蓋，防止逃逸；及時更換葉片，補充無翅蚜蟲。十一星瓢蟲成蟲用養蟲籠(長×寬×高=40 cm×40 cm×60 cm)飼養，羽化后雌雄配對，每個養蟲籠放入10對成蟲，第一和第四季度用麥二叉蚜飼養，第二和第三季度用枸杞棉蚜飼養，保證同一時期瓢蟲的捕食對象相同，大量繁殖備用。

枸杞棉蚜和麥二叉蚜分別用枸杞苗和小麥苗飼養，先將枸杞和小麥置于溫室條件下培育，待枸杞葉片完全伸展開或小麥植株高于10 cm時，轉入實驗室內分別接種棉蚜和麥二叉蚜，作為十一星瓢蟲的飼料。

1.2 試驗方法

試驗在智能人工氣候培養箱(杭州碩聯儀器有限公司，型號為SRG-280A)中進行，試驗條件為溫度25.0±1.0℃，RH 70.0%±5.0%，光周期L ∶D=14 ∶10。

1.2.1十一星瓢蟲成蟲對枸杞木虱、棉蚜的捕食選擇性

在培養皿(直徑d=9.0 cm)中各放入1頭瓢蟲成蟲和100頭獵物，獵物為棉蚜(獵物1)和枸杞木虱(獵物2)的3～4齡若蟲。

將獵物按不同數量比設置3個處理(獵物1 ∶獵物2=75 ∶25，50 ∶50和25 ∶75)，每皿放入1頭十一星瓢蟲成蟲和固定比例的獵物，每處理設 4個重復。24 h后檢查各皿內枸杞木虱和棉蚜的活蟲及死蟲數，分別統計兩種獵物被捕食量。

1.2.2十一星瓢蟲各蟲態對棉蚜的捕食功能反應及尋找效應

挑選枸杞棉蚜高齡若蚜或無翅成蚜作為供試獵物，分別按這5個不同密度梯度接種在盛有新鮮枸杞葉的培養皿內，1齡、2齡幼蟲按10、20、30、40、50頭/皿，3齡幼蟲按20、40、60、80、100頭/皿，4齡幼蟲和成蟲均按30、60、90、120、150頭/皿接種。將饑餓24 h的瓢蟲成蟲、3齡、4齡幼蟲以及饑餓12 h的1齡、2齡幼蟲分別接入上述培養皿中，每皿1頭，每個處理4個重復。24 h后檢查每個培養皿中殘余棉蚜數。

1.2.3十一星瓢蟲種內干擾對捕食率的作用

分別設置20、40、60、80、100頭/皿枸杞棉蚜與1、2、3、4、5頭同一蟲態十一星瓢蟲1～3齡幼蟲組合，設置30、60、90、120、150頭/皿枸杞棉蚜分別與1、2、3、4、5頭同一蟲態十一星瓢蟲4齡幼蟲、成蟲組合。24 h后檢查各組合下單頭瓢蟲的捕食量，每組合4個重復。

1.2.4十一星瓢蟲自身密度對捕食量的影響

十一星瓢蟲各齡幼蟲及成蟲的密度分別設置5個，即1、2、3、4、5頭/皿，測定1～3齡幼蟲對自身密度的干擾反應用枸杞棉蚜80頭/皿，4 齡幼蟲及成蟲用100頭/皿，每個密度處理重復4次。24 h后檢查不同齡期十一星瓢蟲幼蟲及成蟲的捕食量。

1.3 數據統計分析

本試驗統計數據分別采用HollingⅡ圓盤方程、尋找效應模型、Hassell方程和Watt方程進行擬合，用卡方檢驗法比較理論值與實際值的差異顯著性。

(1)捕食選擇性

Cain指數：D=(Np1·N2)/(Np2·N1)

式中：D為獵物選擇性指數，Np1、Np2分別為2種獵物(獵物1為枸杞棉蚜、獵物2為枸杞木虱)的被捕食量，N1、N2為兩種獵物的初始數量(Holling，1959)。計算結果D>1時，捕食者對獵物1具有選擇性捕食。

(2)功能反應模型

HollingⅡ圓盤方程：Na=a·T·N/(1+a·Th·N)

式中：a為捕食者對獵物的瞬間攻擊率，T為試驗的總時間，Th為處置獵物的時間，N為獵物密度，Na為被捕食獵物數量(Holling，1959)。將方程線性化后，用最小二乘法求直線回歸方程。

(3)尋找效應

尋找效應模型：S=a/(1+a·Th·N)

其中，S為尋找效應，a為瞬時攻擊率，Th為處置時間，N為獵物密度(丁巖欽，1983)。將方程進行線性化，用最小二乘法擬合，求直線回歸方程，獲得各相應參數值。

(4)種內干擾效應

Hassell干擾效應模型：E=Q·P-m

式中：E為捕食率；Q為搜索常數；m為干擾系數；P為捕食者自身密度(Hassell，1959)。將方程取對數后進行線性化，用最小二乘法求得Q，m值。

(5)自身密度干擾反應

Watt模型：A=a·P-b

其中，A為競爭條件下的平均捕食量，a為常數(即無競爭條件下每頭天敵的捕食量估計)，P為天敵密度，b為競爭參數(Watt，1959)。將方程取對數后進行線性化，用最小二乘法求得a，b值。

(6)卡方檢驗

卡方檢驗計算公式：χ2=∑[(Oi-Ti)2/Ti]

式中Ti為理論值，Oi為實測值。將理論值與實測值代入計算卡方值，之后檢索卡方分布位數表，通過比較檢驗2個值之間的相關性。

2 結果與分析

2.1 十一星瓢蟲成蟲對棉蚜、枸杞木虱的捕食選擇性

十一星瓢蟲成蟲對枸杞棉蚜和枸杞木虱的捕食量及選擇性指數(即Cain指數)統計結果見表1，所得Cain指數為2.02-2.55，均大于1.0，說明在枸杞木虱、棉蚜兩種獵物均存在的情況下，十一星瓢蟲成蟲更喜歡捕食枸杞棉蚜，而對枸杞木虱的選擇性相對較弱。

2.2 十一星瓢蟲在不同枸杞棉蚜密度下的的日捕食量

十一星瓢蟲各蟲態的日捕食量見表2和圖1，結果表明：在設定的枸杞棉蚜密度范圍內，十一星瓢蟲各齡幼蟲及成蟲的日捕食量均隨枸杞棉蚜密度增加而增大，捕食量增長速度呈逐漸減小趨勢，與獵物密度間呈現較明顯的逆密度制約關系；相同獵物密度下，十一星瓢蟲4齡幼蟲、成蟲的捕食量高于1～3齡幼蟲，說明4齡幼蟲和成蟲的捕食能力相對較強，其中，以4齡幼蟲捕食能力最強。

表2 十一星瓢蟲在不同枸杞棉蚜密度下的日捕食量

圖1 十一星瓢蟲對枸杞棉蚜的日捕食量Fig.1 The daily prediation of Coccinella undecimpunctata to Aphis gossypii

2.3 十一星瓢蟲對枸杞棉蚜的捕食功能反應

采用Holling-II圓盤方程模型對不同枸杞棉蚜密度下單頭十一星瓢蟲的日捕食量進行擬合，擬合方程及參數見表3。結果表明：十一星瓢蟲的瞬時攻擊率較高的為1齡幼蟲、2齡幼蟲和3齡幼蟲，分別為0.6770、0.6962、0.6712；處理1頭棉蚜，所需時間最短的是4齡幼蟲，其次是成蟲，分別為9.91 min、11.39 min；十一星瓢蟲1～4齡幼蟲及成蟲對棉蚜的日最大理論捕食量分別為18.94、44.29、81.57、145.27、126.48頭，a/Th值分別為12.82，30.83，54.75，95.82和81.22，日最大理論捕食量、a/Th值大小排序相同，均為4齡幼蟲>成蟲>3齡幼蟲>2齡幼蟲>1齡幼蟲，a/Th能更全面地反映天敵捕食能力大小，由此說明十一星瓢蟲4齡幼蟲對枸杞棉蚜的捕食能力最強，成蟲僅次之。

2.4 尋找效應

十一星瓢蟲幼蟲及成蟲在不同枸杞棉蚜密度下的尋找效應及其方程見圖2、表4。結果表明，各蟲態的尋找效應均隨枸杞棉蚜密度增加而逐漸下降，即枸杞棉蚜的密度越大，十一星瓢蟲的尋找效應就越低，尋找效應與其捕食對象枸杞棉蚜的密度呈負相關關系。在相同棉蚜密度下，十一星瓢蟲不同蟲態的尋找效應從高到低排列順序為4齡幼蟲>成蟲>3齡幼蟲>2齡幼蟲>1齡幼蟲。

表3 十一星瓢蟲捕食枸杞棉蚜的功能反應方程及相關參數

圖2 十一星瓢蟲尋找效應(S)與枸杞棉蚜密度的關系Fig.2 The relationship between searching efficiency of Coccinella undecimpunctata and density of Aphis gossyppi

表4 十一星瓢蟲捕食枸杞棉蚜的尋找效應方程

2.5 種內干擾作用對十一星瓢蟲捕食率的影響

十一星瓢蟲種內干擾對其各齡幼蟲及成蟲捕食率產生影響的擬合方程、常數及系數見表5。結果表明：十一星瓢蟲1～4齡幼蟲及成蟲的干擾常數分別為1.1803、1.0497、1.0793、1.0316和1.0725，在一定空間和相同比例獵物存在的條件下，隨十一星瓢蟲密度不斷增大，其平均捕食率呈下降趨勢。說明無論十一星瓢蟲的幼蟲還是成蟲，它們在該試驗限定的空間內都存在干擾反應，導致其捕食作用率下降。

表5 種內干擾作用對十一星瓢蟲不同蟲態捕食率影響的數學模型及其參數

2.6 十一星瓢蟲對自身密度的功能反應

十一星瓢蟲各蟲態在不同獵物密度下的捕食量用Watt模型進行擬合，擬合方程、日最大捕食量及相關系數見表6。十一星瓢蟲各齡幼蟲及成蟲的干擾常數分別為0.4135、0.2822、0.5256、0.7948和0.6848，通過Watt模型可知，該蟲的捕食量與枸杞棉蚜密度呈負相關關系，在該蟲取食過程中，隨自身密度增加，其平均捕食量下降，說明不同蟲態的十一星瓢蟲個體間存在相互影響，自身密度的增加會對其捕食量產生一定干擾作用，其中，以4齡幼蟲受自身密度影響最大，成蟲次之。

表6 十一星瓢蟲不同蟲態自身密度對捕食量的干擾效應數學模型

3 結論與討論

本試驗明確了十一星瓢蟲成蟲對枸杞棉蚜、枸杞木虱的捕食偏好性，在只有這兩種獵物的情況下，十一星瓢蟲成蟲對枸杞棉蚜具有更明顯的捕食選擇性，該試驗結果與異色瓢蟲對枸杞蚜蟲和枸杞木虱的嗜食性結果一致(關曉慶，2011)。

十一星瓢蟲各蟲態的捕食量均隨枸杞棉蚜密度增加而增大，但捕食量增長的速率則隨密度增加而逐漸減小，擬合功能反應符合HollingⅡ模型(Na=a·T·N/(1+a·Th·N))，該試驗結果與馮宏祖等(2008)統計的十一星瓢蟲對棉花棉蚜的捕食量變化趨勢一致。本研究采用的十一星瓢蟲青海種群1～4齡幼蟲及成蟲對枸杞棉蚜的日最大理論捕食量分別為18.94，44.29，81.57，145.27和126.08頭，而馮宏祖等(2008)報道十一星瓢蟲新疆種群對棉田棉蚜的日最大理論捕食量分別為17.42，46.73，96.15，151.52和144.93頭，兩個地理種群均以十一星瓢蟲4齡幼蟲的日最大理論捕食量最高，而成蟲次之，因此，在枸杞棉蚜生物防治過程中，可通過釋放十一星瓢蟲4齡幼蟲和成蟲來達到控制效果。青海、新疆這兩個地理種群的十一星瓢蟲1齡、2齡幼蟲對棉蚜的日最大理論捕食量相近，但青海種群3齡、4齡幼蟲及成蟲的日最大理論捕食量均低于相同蟲態的新疆種群，出現這一結果的原因，一方面，與不同寄主?；偷拿扪磷陨砑捌渖姝h境有關，另一方面，還可能與近年來化學農藥用量不斷增加而對天敵的捕食能力造成一定影響有關。在前人開展的瓢蟲對蚜蟲的捕食功能研究中，瓢蟲的4齡幼蟲對蚜蟲的日最大理論捕食量一般大于成蟲(鄧建華等，2002；馮宏祖等，2008；Sekoetal.，2008；關曉慶，2011；張文秋等，2014；李英梅等，2015；王媛，2015；喻會平等，2018)，但也有少量研究發現瓢蟲成蟲捕食量大于4齡幼蟲，如異色瓢蟲對楓楊刻蚜Kurisakiaonigurumi的捕食能力表現為：成蟲>4齡幼蟲>3齡幼蟲>2齡幼蟲>1齡幼蟲(張偉等，2018)，異色瓢蟲的法國種群雌、雄成蟲的捕食量均大于4齡幼蟲(王甦，2012)。這可能與成蟲、4齡幼蟲分別所處的具體發育階段(如成蟲羽化初期、產卵前、產卵后、交尾前或交尾后，4齡幼蟲剛孵化、中期及后期)對營養的實際需求不同有一定關系。

十一星瓢蟲的尋找效應隨枸杞棉蚜密度增加而逐漸減弱，當棉蚜數量相同時，高齡幼蟲的尋找效應大于低齡幼蟲，成蟲僅次于4齡幼蟲，按高低排序為：4齡幼蟲>成蟲>3齡幼蟲>2齡幼蟲>1齡幼蟲，不同蟲態瓢蟲的生物學特性有所不同，可能是引起差異的主要原因。十一星瓢蟲各蟲態對枸杞棉蚜的捕食量均隨十一星瓢蟲密度增加而下降，該種瓢蟲個體間的干擾作用隨天敵自身密度增加而增強，說明相同蟲態的十一星瓢蟲個體間存在較強的種內干擾作用。在空間和枸杞棉蚜密度均固定不變的情況下，隨十一星瓢蟲自身密度增加，單頭瓢蟲的捕食量下降，表明十一星瓢蟲自身密度會對其捕食作用產生影響。目前尚無關于十一星瓢蟲尋找效應、種內干擾和自身密度方面的研究報道。

自然條件下，瓢蟲的捕食行為除了與其自身特性有關外，還與溫度、濕度、光照、雨雪、冰雹和風力等環境因子、天敵的集團間競爭、其他生物(如螞蟻等)的干擾以及活動空間大小等有很大關系(楊帆等，2016)。本試驗是在智能人工氣候培養箱內進行的，屬于恒溫恒濕的半封閉條件，因此，室內統計的瓢蟲捕食量很可能與其在外界復雜多變環境下的捕食量存在一定差異，但本研究仍可為采用枸杞棉蚜飼養十一星瓢蟲以及利用該瓢蟲防控枸杞棉蚜提供借鑒與參考。鑒于十一星瓢蟲對棉蚜有較大的捕食潛力，具有較廣闊的應用前景，因此，應對其加以保護、開發和利用，充分發揮其對棉蚜的控制潛能，有助于枸杞和棉花產業實現安全、綠色、可持續發展。

致謝：感謝中國科學院動物研究所喬格俠研究員、北京市農林科學院植物保護環境保護研究所張帆研究員分別在蚜蟲鑒定、瓢蟲飼養工作中的指導與幫助。