熊蜂生物學及種群影響因素研究進展

秦加敏，蘇 睿，梁 鋮*，劉 鋒，楊 爽，趙洪木，趙者云

(1. 云南省農業科學院蠶桑蜜蜂研究所，云南蒙自 661101；2. 江西省養蜂研究所，南昌 330052)

全球將近90%的顯花植物以及85%的農作物都不同程度地依賴蜜蜂等昆蟲授粉，尤其是廣泛種植的油料、瓜果蔬菜、水果和堅果等農作物，蜜蜂授粉對農業生產尤為重要(Kleinetal.，2007；Ollertonetal.，2011)。近年來，由于傳粉昆蟲棲息地的破碎化和喪失(Goulsonetal.，2008；Winfreeetal.，2009)、病原體傳播(Cox-Fosteretal.，2007；Neumann and Carreck, 2010；Naamaetal.，2019)、農藥使用和環境污染(Rortaisetal.，2005；Godfrayetal.，2014；Bargańskaetal.，2018)、氣候變化(Jeremyetal.，2015；Leifetal.，2019)、資源多樣性下降(Biesmeijeretal.，2006)及外來物種入侵(Thomson，2006；Kentaetal.，2007；Stout and Morales，2009)等原因，全球多種傳粉昆蟲(尤其是蜜蜂)數量及多樣性明顯下降，導致傳粉生態網破裂，農作物產量和質量下降(Pottsetal.，2010；Grabetal.，2019)。有研究表明，傳粉昆蟲的減少偏向于像熊蜂一樣食物和棲息地特殊化的昆蟲(Biesmeijeretal.，2006；Pottsetal.，2010)。

熊蜂隸屬于膜翅目Hymenoptera蜜蜂科Apidae熊蜂屬Bombus，具有重要的授粉應用價值(陳文鋒等，2011；Sapiraetal.，2019)，每年全球工廠化繁育上百萬群熊蜂用于農作物授粉(Velthuis and van Doorn，2007)。全球已知熊蜂約260種，廣泛分布于歐洲、亞洲和美洲大陸，北半球溫帶、寒溫帶地區分布較豐富(Cameron and Sadd,2020)；中國發現并報道的熊蜂有125種(特有種22種)，是熊蜂物種資源最豐富的國家(Williams and Osborne，2009；Anetal.，2014；黃家興和安建東，2018)。自野生熊蜂被人工馴化，周年繁育技術突破以來，一些群勢較強、易于飼養的熊蜂種逐漸被開發出來，在全球掀起熊蜂授粉的熱潮。熊蜂不傳遞食物位置信息，能在小的封閉環境中活動，同時渾身絨毛、耐低溫、擅長收集花粉、可聲震傳粉，現已而成為設施瓜果授粉的理想昆蟲，可以為桃(董捷等，2011；趙亞周等，2011；周志勇等，2015)、草莓(楊甫等，2010；李上星等，2016)、辣椒(羅術東等，2015)、番茄(邢艷紅等，2005)、櫻桃(周浩等，2017)、油茶(趙博光等，2017)、荔枝(Sapiraetal.，2019)和西瓜(Campbelletal.，2019)等多種農作物授粉，提高農產品品質。目前，歐洲國家繁育的地熊蜂Bombusterrestris在全球廣泛應用于作物授粉，但由于其年活動周期長，食譜廣泛，繁殖力和適應能力強，在日本、澳大利亞、新西蘭、以色列、智利等多個國家已經造成了生物入侵現象，與本土熊蜂競爭食物和棲息場所(謝正華和唐亞，2009；Kojietal.，2019)。鑒于此，許多國家致力于本土熊蜂的研究開發，例如美國本土熊蜂B.impatiens和B.vosnesenskii(Meisels and Chiasson，1997；Campbelletal.，2019；Malfetal.，2019)及韓國和日本的本土紅光熊蜂B.ignitus和小峰熊蜂B.hypocrita(Nagamitsuetal.，2007；Shinetal.，2007)被成功繁育，并應用于番茄、甜椒、甜瓜、西瓜等作物授粉，效果良好。中國于20世紀90年代初開始本土熊蜂的應用基礎研究，北方分布的熊蜂研究較多，并篩選出了易于人工馴養、群勢強、有較好利用前景的6種本土熊蜂：明亮熊蜂B.lucorum、密林熊蜂B.patagiatus、火紅熊蜂B.pyrosoma、重黃熊蜂B.picipes、紅光熊蜂Bombusignitus和蘭州熊蜂B.lantschouensis(安建東等，2010；周志勇，2016)。而南方研究較少，目前見報道有云南的短頭熊蜂B.breviceps和弗里熊蜂B.friseanus被馴化，有授粉應用潛能(Liangetal.，2020)。密林熊蜂和蘭州熊蜂雖然已經應用于中國北方的設施桃、番茄、辣椒等作物授粉(李繼蓮等，2006；董捷等，2011；羅術東等，2015；Zhangetal.，2015)，但還不能大量滿足南北環境差異下農作物規模化的授粉應用。本文圍繞近年來國內外有關熊蜂生物學、授粉應用及種群影響因素等方面的研究進行了綜述，旨在為中國本土熊蜂的保護、應用和生態功能研究提供參考。

1 熊蜂生物學特性

1.1 生活史

在自然界，熊蜂一般1年1個世代。交尾后的蜂王滯育越冬，翌年春季出蟄，采集蜜、粉激活卵巢發育，隨后選址筑巢、產第一批卵并獨自撫育。第一批卵發育成工蜂，工蜂出房后肩負采集、飼喂幼蟲及清理衛生等巢內、外工作后，蜂王不再外出采集，留在巢內專職產卵。一般在7月初至8月底，蜂群快速發展，培育雄蜂和子代蜂王，性成熟的處女王和雄蜂在野外完成交尾。到秋末冬初，交尾成功的新蜂王離開原巢尋找棲息地進行冬眠，進入滯育期，隨后原蜂群在老蜂王死后，沒有后續的工蜂，蜂群自然解體消亡(Goulson，2010)。總體而言，熊蜂的生活史與物種、地理分布和氣候等因素有關，不同的熊蜂種，在出蟄、成群、培養新一代蜂王和雄蜂、滯育等方面的時間都存在差異(表1)。例如，云南分布的弗里熊蜂與短頭熊蜂相比，出蟄時間和培育子代時間早，蜂群周期短，滯育期更長(Liangetal.，2020)。

表1 中國6種本土熊蜂生活史

1.2 交尾

許多昆蟲在交尾時，雄性向雌性轉入精子的同時，還注入某些化學物質使雌性不再與其它雄性交尾，從而獨占雌性(Chapmanetal.，1995；Gillott，1996)。自然界中，絕大多數熊蜂，都是單次交尾(Schmid-Hempeletal.，2000；周志勇，2016)，目前關于這種交尾機制的研究很少，研究發現地熊蜂蜂王只與一頭雄性蜂交尾，是因為雄性蜂在與蜂王交尾時在蜂王交尾囊中留下亞油酸，阻止蜂王再次交尾(Borisetal.，2001)。有些研究認為多次交尾可以降低蜂群親緣關系和增加蜂群內遺傳變異，保證充足的精子，降低產二倍體雄性的概率(Boomsma and Ratnieks，1996)，例如眠熊蜂B.hypnorum(Schmid-Hempeletal.，2000)和短頭熊蜂(Liangetal.，2020)存在多次交尾現象。此外，不同的熊蜂交尾時間有所差異，地熊蜂交尾時間為30.3 min，紅光熊蜂為28.9 min，密林熊蜂為27.3 min，顯著高于蘭州熊蜂的26.3 min(周志勇，2016)；也有的熊蜂交尾時間較短，短頭熊蜂交尾時間平均為1.54 min，最短0.75 min，最長3.78 min，顯著低于地理分布重疊的弗里熊蜂的27.4 min(Liangetal.，2020)。

1.3 滯育

交尾成功后的熊蜂蜂王體內積累脂肪，用于持續6～9個月的休眠狀態(徐凱等，2019)。熊蜂的滯育經歷會影響蜂群的特征：例如，滯育持續時間會影響存活率，地熊蜂冬眠45 d時存活率、產卵率及成群率最高，隨著時間的延長，存活率降低(Ayhan，2009)。蜂王滯育前的體重在很大程度上決定了能否在滯育期存活(如地熊蜂蜂王滯育前濕重高于0.6 g才能存活)，但滯育前較高的體重并不會增加它們滯育后的表現(Beekman，1998)。利用二氧化碳麻醉可激活蜂王卵巢，抑制蜂王體內的脂肪積累，使其繞過滯育直接產卵，經二氧化碳處理的蜂王更為活躍(尤其是在飛行方面)(Bahar and Fehmi，2013；Amsalemetal.，2016)。因此，對滯育后的蜂王進行二氧化碳麻醉處理，是一種有效的規模化飼養熊蜂的方法(Ayhan and Fehmi，2009；Bahar and Fehmi，2013)。近年研究也表明二氧化碳處理能刺激熊蜂蜂王進入繁育期，但除了降低血脂外，不會對蜂王的健康、壽命產生影響(Etya and Christina，2017)。目前，關于熊蜂滯育機制的研究，許多學者猜測熱激蛋白基因sHSP、HSC70、HSP90、營養物質儲備和脂肪酸代謝相關的基因可能與熊蜂滯育進程密切相關(Kimetal.，2010；Colganetal.，2011)。還有，轉錄組學研究發現胰島素、保幼激素、營養儲存、應激反應、核心代謝和細胞通路相關的基因以及通路共同調控熊蜂滯育相關的生理變化(Amsalemetal.，2016)。

1.4 食物與覓食

花粉和花蜜為蜜蜂提供能量及營養物質，熊蜂在采集時往往會優先選擇含糖量高、蛋白含量較高或者氨基酸以及固醇含量較高的植物(Konzmann and Lunau，2014；Sommeetal.，2015)。熊蜂工蜂采集花粉主要用于飼喂幼蟲，花粉能滿足發育所需的蛋白質、脂肪、維生素、礦物質和氨基酸等，工蜂自身取食較少，只有自身卵巢發育產雄蜂卵時會取食花粉(Pereboometal.，2003；Amsalemetal.，2015；王歡和徐希蓮，2018)。熊蜂通常是不同的個體去采訪不同的植物，依靠個體的特化采食技巧，能有效地利用多種蜜源植物，例如在采訪茄屬Solanum植物和烏頭屬Aconitum植物時依靠一些特殊的動作完成采集(Williams，1998)。熊蜂具有較蜜蜂更長的吻，能采訪深花冠的花朵，而且訪花頻率高，但遇到狹長的花冠時，會以盜蜜方式獲取花蜜(Teruyoshietal.，2012；李還原等，2019)。自然界中，蜜粉源植物分散，熊蜂通過花香及花色尋找花朵，采集范圍1～6 km，蜜粉源缺乏時采集半徑可達20 km，外出采集的工蜂有時來不及回巢，就在外面過夜(Goulson，2010；魏夢宇和王星，2017)。熊蜂采集植物種類廣泛，但總體上偏愛薔薇科Rosaceae、豆科Leguminosae、菊科Asteraceae和唇形科Lamiaceae植物(陳小琳和王淑芳，1998)。不完全統計，中國北方分布的火紅熊蜂采訪14科43種植物，密林熊蜂14科34種，小峰熊蜂11科29種，紅光熊蜂9科21種(安建東等，2010)，云南分布的弗里熊蜂采訪 17科 53種植物，豐度高于短頭熊蜂17科48種，且兩種熊蜂采訪植物種類不相似(Liangetal.，2020)。

2 熊蜂授粉應用

熊蜂家族種類眾多，具有采集花粉的身體構造、耐低溫低光照、聲震大，以及授粉蜂群便于管理等特性，比家養蜜蜂更適合設施作物(尤其是茄果類作物)授粉，是目前授粉蜂種創新研究的熱點。

熊蜂授粉在增加果蔬坐果率、提高產量的同時，還能改善果實品質，減少外源激素應用，降低勞動力成本。與自然授粉相比，熊蜂授粉的草莓產量和單果質量分別增加38.81%和37.02%，而且形美味甜，優于自然授粉(李上星等，2016)；熊蜂授粉的油用牡丹結籽率平均為54.67%，顯著高于對照(張凱月等，2019)。與應用激素相比，熊蜂授粉的櫻桃番茄果形周正，坐果率提高，單果重增加，總產量增加20%以上，灰霉病發病率明顯降低(周運剛等，2014；牛慶生等，2015)。與蜜蜂授粉相比，熊蜂為溫室甜椒授粉，種子數和產量分別增加47.9%和12.8%(國占寶等，2005)；熊蜂為不同品種的櫻桃授粉，落花率均為30.0%左右，顯著低于意大利蜜蜂授粉，坐果率、單果重和糖酸比均顯著高于意大利蜜蜂授粉(周浩等，2017)。在營養指標上，熊蜂授粉可以降低甜椒纖維素含量、硝酸鹽含量，增加甜椒、黃瓜、藍莓等果蔬中鐵、維生素C及可溶性固形物含量(國占寶等，2005；張根柱等，2016)。此外，熊蜂授粉可使溫室桃的發育歷期縮短，產品附加值提高(Zhangetal.，2015；黃家興和安建東，2018)。

熊蜂為植物提供傳粉服務的同時還能起到防治害蟲和病菌的作用，有效減少農藥和生長激素類的使用。熊蜂為番茄和甜椒授粉，人為控制其攜帶傳播球孢白僵和粉紅螺旋聚孢霉，既可以使粉虱和牧草盲蝽致死，又能抑制花和葉的灰霉菌(Kapongoetal.，2008)。熊蜂授粉與生物防控結合的新型生產模式，取得很好的成效。熊蜂為溫室黃瓜授粉，同時釋放天敵麗蚜小蜂Enacrsiformosa和東亞小花蝽Oriussauteri防治害蟲，不僅黃瓜增產9.3%，還能有效控制粉虱和薊馬(尹園園等，2018)。在櫻桃大田中，熊蜂授粉結合綠色防控技術，能有效控制櫻桃褐腐病和果蠅，使褐腐病發病率降低61%，果蠅防效高達92.5%，櫻桃畝產增加50 kg，化學農藥投入減少26%(徐進等，2019)。

3 熊蜂種群影響因素

熊蜂與植物之間的長期進化構建了穩定的網絡關系，如果熊蜂大量減少，它們之間的關系發生改變，可能引起生態系統的多樣性和穩定性的變化，原有生態平衡會受到干擾或破壞(Watanabe，1994；Genungetal.，2010；方強和黃雙全，2012)。有研究表明影響熊蜂種群的因素主要包括棲息地喪失、氣候變化、病蟲害傳播、外來物種入侵和化學農藥的使用(Schweigeretal.，2010；Teruyoshietal.，2012；Godfray，2014；Jeremyetal.，2015；Andersetal.，2017)。

3.1 棲息生境

棲息地的喪失是導致蜜蜂數量下降最重要的因素(Brownetal.，2009；Winfreeetal.，2009)。熊蜂一般在干燥能防雨的土表或土洞中筑巢和越冬，如雜亂的草叢、干草堆或嚙齒動物的洞穴。無論是耕地上的農作物，還是自然生境、半自然生境中的野生植物，都可以為熊蜂提供豐富的花卉資源(謝正華等，2017；Campbelletal.，2019；Michelle and Elizabeth，2019)。但隨著人類對土地利用的變化，野生花卉資源減少，熊蜂的棲息生境呈現碎片化，嚴重降低了熊蜂的多樣性和豐富度(Goulsonetal.，2008；Rickettsetal.，2008；Sydneyetal.，2011)。農業集約化增加了農藥的使用，導致了農業區域內潛在的棲息地退化，放牧、火災、城市化等變化對蜜蜂的干擾較小(Winfreeetal.，2009)。此外，農藥會伴隨雨水和空氣滲透到熊蜂筑巢和覓食的半自然棲息地(Winfreeetal.，2009；Pottsetal.，2010)。有研究發現，自然、半自然生境面積越大，熊蜂密度越大(謝正華等，2017)。在半自然生境下種植的大量開花作物(如油菜、向日葵、南瓜等)，可以為熊蜂提供寶貴的資源(Westphaletal.，2003；時東方等，2018；Treanoreetal.，2019)，然而，這些資源只能在某個時間段內獲得，它們可能對維持自然界熊蜂種群的貢獻較小。

3.2 氣候變化

據聯合國政府間氣候變化專門委員會(IPCC)預測指出，到2050年，全球平均氣溫將上升1.5～2.1℃。氣候變化威脅著全球生物多樣性，并導致許多物種的滅絕(Thomasetal.，2004；Yeetal.，2018)，在許多野生植物和農作物的授粉中起著主導作用的蜜蜂也正面臨著環境變化(溫度升高、干旱和更頻繁的極端事件等)的嚴峻挑戰(Kerretal.，2015；Gianninietal.，2017；Aggelikietal.，2018；Rebeccaetal.，2019)。

氣候變化的對熊蜂的影響是多方面的。氣候變化在改變熊蜂的活動時間及數量的同時可能會影響蜂群結構組成和功能變化(Memmottetal.，2007；Williamsetal.，2007)。除此之外，氣候變化還會影響熊蜂害蟲和病原體的傳播和毒力(Conte and Navajas，2008；Schweigeretal.，2010)；氣候變化導致的植物與熊蜂在時間和空間上的不匹配會破壞它們之間的互利共生關系，增加熊蜂的食物壓力(Heglandetal.，2009；Miller-Struttmannetal.，2015；Floresetal.，2019)。在歐洲和北美洲，隨著氣候變暖，南方熊蜂的活動范圍逐漸縮小并向北移動，棲息生境向高海拔地區轉移(Kerretal.，2015)。我國青藏高原地區的熊蜂也面臨氣候變化、永久性河流損失及過度放牧的威脅(Williamsetal.，2015)。Naeem等(2019)研究表明，未來(2050s至2070s)，東亞特有的29種熊蜂因氣候和土地覆蓋變化分布范圍縮小；中國中部地區熊蜂物種也從25種減少到19種；預計將來有一些熊蜂會分別成為極度瀕危(1種)、瀕危(3～5種)和易危(2～8種)物種(Naeemetal.，2019)。

3.3 熊蜂病蟲害

熊蜂的病蟲害主要包括病毒、細菌、真菌、原生動物、熊蜂線蟲、寄生蠅、寄生蜂、寄生螨等(Goulson，2010；Pottsetal.，2010；張體銀等，2015)。研究發現急性麻痹病病毒(acute paralysis virus，APV)對許多熊蜂都有致病性，蜜蜂殘翅病毒(deformed wing virus，DWV)可以入侵多種宿主物種，對熊蜂的毒性比原始的宿主蜜蜂要強(Generschetal.，2006；Eyeretal.，2009)。蜜蜂螺原體Spiroplasmamellifers對熊蜂的致病性不清楚，革蘭氏陽性芽孢菌會引起B.melanopus幼蟲死亡，尸體僵硬(Macfarlaneetal.，1995)。在北美和歐洲，許多真菌對熊蜂都有致病性，其中青霉屬PaecilomycesFarinosus，綠僵菌MetarhiziumAnisopliae，輪枝孢屬Verticilliumlecanii和小毛菌屬Hirsutella對熊蜂的危害較大。

原生動物也是危害熊蜂的常見的寄生蟲(Kyeietal.，2008；Plischuketal.，2016)。最近的研究表明中國本土熊蜂廣泛感染微孢子蟲NosemaBombi和熊蜂短膜蟲Crithidiabombi。內蒙古、四川、甘肅和青海等地區的一些本土熊蜂被微孢子蟲感染，致使蜂王交尾成功率和產卵率降低，甚至引起后代幼蟲死亡(Ottioetal.，2007；陳文鋒等，2010；唐裕杰等，2019)。熊蜂短膜蟲主要寄生在熊蜂腸道內，傳播廣、數量多。我國白背熊蜂B.festivus和火紅熊蜂的熊蜂短膜蟲感染率最高，其中工蜂和蜂王的感染率低于雄蜂(Yourthetal.，2006；唐裕杰等，2019)。目前已知的在熊蜂體內只有一種寄生性線蟲Sphaerulariabombi，侵入越冬熊蜂體內，紊亂寄主體內激素的平衡，抑制卵巢發育，造成蜂王死亡(李繼蓮等，2004)。

寄生蠅和寄生蜂也危害熊蜂。在瑞士、日本和北美，熊蜂寄生蠅主要是眼蠅科的Physocephalassp.和Sicusspp.，雌蠅向熊蜂腹部注射卵，幼蟲進入寄主的微氣管，以寄主組織為食，其中Physocephalaspp.在中國也有分布(Schmidetal.，1990；張體銀等，2015)。目前報道危害熊蜂的寄生蜂為擬孔蜂巨柄嚙小蜂Melittobiaacasta和歐蟻蜂Mutillaeuropaea。在中國西南地區，歐蟻蜂主要寄生于熊蜂的雄性蛹。實驗條件下歐蟻蜂在一周內傳播迅速，可達20 m，并入侵不同的宿主短頭熊蜂和紅尾熊蜂B.haemorrhoidalis(Suetal.，2019)。野生狀態下的短頭熊蜂群體被寄生時，雄蜂的數量會顯著減少，導致蜂王不能與高質量的雄蜂交尾，對我國西南地區熊蜂構成了嚴重的威脅。

3.4 外來物種

外來物種包括植物、引進蜂種及其攜帶的蟲害、病原體等，通常會給本土熊蜂生存帶來威脅。蟲媒外來植物很容易融入當地植物與熊蜂的關系網，并可以作為額外的食物來源暫時緩解資源匱乏時花蜜和花粉供應短缺的問題，例如鳳仙花Impatiensglandulifera(Stoutetal.，2009；Schweigeretal.，2010)。然而，外來植物可能會破壞本土植物與傳粉昆蟲的相互作用，例如本土熊蜂主要依賴的蜜粉源植物被外來植物取代后，可能導致本土熊蜂種群的減少(Traveset and Richardson，2006)。因授粉或生產引進的蜜蜂往往具有很高的競爭潛力，可能會通過生態位競爭直接影響本地蜜蜂，也可以作為寄生蟲和相關疾病的傳播媒介(Stoutetal.，2009；Schmid-Hempeletal.，2014；Peteretal.，2015；Dave and William，2015；Naamaetal.，2019)。在美國和日本，引進的蜜蜂和熊蜂與本土熊蜂在蜜粉源植物利用上高達70%～90%重疊(Thomson，2006)。在挪威東南部樹莓農場，蜜蜂的剝削性競爭(樹莓地97%以上的訪花是由蜜蜂進行的)迫使熊蜂(超過55%)采集農場周圍的野生植物(Nielsenetal.，2017)。研究發現外來同一蜜蜂物種可以與地方性種群雜交，從而破壞當地種群的遺傳多樣性，甚至導致當地種群的滅絕(Francketal.，1998)，另外也對本地蜂群的繁殖和體型有影響(Thomson，2006；Goulsonetal.，2008)。地熊蜂的雄蜂可以和小峰熊蜂、紅光熊蜂蜂王交尾，交尾后的蜂王產卵率低，且卵無法正常孵化(Kanbeetal.，2008)。地熊蜂雄蜂還能和中國本土蘭州熊蜂蜂王交尾，具有較高的物種入侵風險(袁曉龍等，2018)。

3.5 化學農藥

殺蟲劑和除草劑是現代農業發展中應用最為廣泛的化學農藥，在防治有害生物和保障農作物正常生產的同時，也造成了許多負面影響。殺蟲劑對蜜蜂具有亞致死效應，影響它們的采集行為(Gilletal.，2014；Felthametal.，2014；Whitehornetal.，2017)、歸巢能力(Fischeretal.，2014；Maetal.，2019)、學習能力(Whitehornetal.，2017)和產卵能力(Brydenetal.，2013；Barbosaetal.，2014)；甚至讓蜜蜂直接中毒而死，導致其種群和數量下降(Brittainetal.，2010；Godfrayetal.，2014)。除草劑和化肥可通過降低花卉資源的可用性間接影響蜜蜂(Holzschuhetal.，2008)。在保障糧食安全的背景下，新煙堿類農藥與熊蜂之間的關系越來越受全球的重視，利用連續攝入法測定發現新煙堿類殺蟲劑(吡蟲啉和呋蟲胺)對小峰熊蜂的急性經口毒性為高毒(劉佳霖等，2012)。室內飼養的熊蜂接觸吡蟲啉后放歸到野外，蜂群生長率顯著降低，新蜂王的數量較對照減少了85%(Whitehornetal.，2012)。不同濃度的噻蟲嗪加入到地熊蜂工蜂群的糖水和花粉中，工蜂進食量以及產卵數量和幼蟲存活率降低(Laycocketal.，2014)。新煙堿類殺蟲劑噻蟲嗪會使熊蜂的學習和記憶受損，并降低熊蜂的傳粉效率(Daraetal.，2015a，2015b)，另外，噻蟲嗪污染了地熊蜂的棲息生境后，蜂王的產卵率顯著下降(Baronetal.，2017)。熊蜂暴露于噻蟲胺或吡蟲啉的環境后，經轉錄組研究發現，參與包括線粒體功能在內的重要生物學過程的基因差異表達；與吡蟲啉相比，噻蟲胺對基因表達幅度和選擇性剪接的影響更大；與蜂王相比，接觸農藥對工蜂的影響更大(Thomasetal.，2019)。

4 總結與展望

熊蜂傳粉在提高作物產量和品質的同時，還能維持植物多樣性和生態系統平衡，具有重要的經濟和生態價值。我國作為熊蜂物種資源最豐富的國家，但授粉熊蜂群自給率低，熊蜂的應用基礎研究較落后。我國熊蜂也同樣面臨著棲息生境不斷惡化、氣候變化、多種病蟲害威脅、外來物種入侵及農田中多種農藥聯合施用等因素的影響。為了生態安全和現代農業發展的需要，提出以下建議：(1)加大熊蜂生物學、生態學及優良授粉熊蜂資源收集評價等基礎研究力度。(2)立足本土資源優勢，開展熊蜂規模化工廠繁育技術研發與集成，逐步滿足農業授粉熊蜂需求，與綠色防控相結合推廣熊蜂為農作物授粉，加大蜜蜂非靶標農藥的研發、應用推廣，減少除草劑使用，保留農田周圍的自然蜜粉源植物，維護農田生態系統傳粉網絡。(3)畜牧方面，進行輪牧，混播多種牧草，特別是顯花種類。(4)及時開展熊蜂對我國本土熊蜂的棲息生境及繁殖過程影響的相關研究，掌握生物入侵的過程及可控性措施，加強引入外來授粉熊蜂的檢疫，做好突發事件應急預案。(5)加強熊蜂在生態環境中傳粉重要性和農業生產中授粉功能的科普宣傳和生態文明教育，呼吁全民保護好熊蜂可能營巢的生態環境及食物資源。(6)開展我國農業蜜蜂授粉的經濟價值評估，特別是已馴化飼養成群的熊蜂在農業生產中應用潛能評價，提高全民對熊蜂授粉綠色生產模式的認知度。