根際化學信號物質與土壤養分轉化

陸玉芳 施衛明

（中國科學院南京土壤研究所，南京 210008）

根際是指植物根周圍數毫米范圍內的微域環境，是植物與土壤進行物質和能量交換的活躍中心，在植物與植物，植物與土壤生物以及土壤環境相互作用中起著至關重要的作用。自1904年德國科學家Lorenz Hiltner提出“根際”概念以來，根際研究迄今已有100多年的時間，國內外研究人員已在根際研究方法、根際養分特征、根系分泌物鑒定與調控機制等方面取得了長足的進步［1-3］。隨著近年來根際微生物組研究的蓬勃發展［4-6］，以及質譜鑒定和組學技術的日新月異，植物與微生物之間的根際化學對話研究受到科學家的高度重視，并迅速成為植物學與生物學領域的研究前沿與熱點。根際強化調控需要我們明確植物-微生物之間是通過何種“語言”進行對話的［7］。

幾乎所有涉及植物與相關微生物的相互作用都依賴于合適的化學信號。目前，已有很多研究明確了植物或微生物產生的低分子量信號物質的主要功能，包括根際微生物組的招募、塑造和活性調控［8］；誘導植物免疫系統而抑制病原菌［6］；誘導細菌趨化，維持植物生長，養分吸收利用和脅迫耐受性［9-10］；調節地下到地上的互作［11］。可見，根際信號物質在植物抗病、抗逆以及養分吸收利用中均有重要作用，對于它們的研究將有助于提高作物產量，減少過量農藥和高量氮肥使用，為環境友好的綠色農業發展作出貢獻［12］。然而，養分轉化與高效利用是植物生長和抵抗逆境脅迫的基礎，本文主要圍繞根際化學信號物質在氮、磷、鐵養分轉化中的最新研究進展進行綜述。

1 根際化學信號物質概念

植物根系能釋放一系列初級代謝物（如糖類、氨基酸和有機酸）和次級代謝物（如酚類、黃酮類化合物、萜類化合物）來塑造和影響根際微生物菌群，并與其交流，最終達到吸引和促進有益微生物，同時抵抗病原菌或有害微生物的目的。根際微生物能拓寬植物適應環境的能力，而根際微生物的影響力主要依賴于化學分泌物，這些化學分泌物，有些是作為滿足微生物生長需要的能量起作用，而有些則可能是作為信號物質調控著根際的相互作用。除了豆科植物與根瘤菌共生，菌根真菌共生等經典例子［13-14］，大量關于根際化學分泌物調控非共生微生物群落的信號類型與作用機制仍有待深入。在根際領域，通常用以下術語指代這方面的研究，例如“根際對話”、“根際化學通訊、“根際信號交流”、“地下相互作用”、“復雜的植物-微生物互作”等［7，15］。

植物首先會通過根際沉積物和根系分泌物影響根系周圍的微生物繁殖。這種從土著微生物中招募和塑造根際微生物群落是一種植物主動調控的方式，涉及維持、限制或終止微生物生長和活性的過程。嚴格意義上說，化學物質作為營養和底物，在確定根際微生物種類中的重要作用不能被視為信號［16］。另外，根際微生物也會迅速感應和響應植物或微生物分泌的特定非營養性化學物質，這個過程中特定物質將引起細胞內一系列的信號級聯反應，最終導致基因座的轉錄，這才能定義為根際化學信號物質［16-17］。這些信號物質主要產生于下列生物體之間的交互作用：（1）植物-植物，（2）植物-微生物，（3）微生物-微生物（種內和種間）。值得注意的是，一些根際化學分泌物在發揮信號功能調控基因表達的同時，也能作為碳源促進微生物的生長［10，18］。當物質作為“信號”發揮作用時，劑量濃度一般較低，主要在納摩爾至低微摩爾水平的較低濃度范圍內［19］。

2 根際化學信號物質的類型

一系列植物源和微生物源的根際化學信號物質已被鑒定（表1），從植物-植物之間的化感作用，到植物-微生物互作中豆科植物-根瘤菌共生體、菌根真菌和根際促生菌，再到微生物-微生物之間的群體感應過程，它們在典型的根際信號互作過程中起到了關鍵的調控作用。按物質類型分，可分為低分子量的糖類（如果糖、D-半乳糖）、有機酸（如蘋果酸、水楊酸）、酚類化合物（如兒茶酚、黃酮）。另外，還有一些高分子量的脂肪酸及其衍生物（如茉莉酸、芥酸酰胺、1，9-癸二醇）、萜類化合物（如獨腳金內酯）、內酯類化合物（如N-酰基高絲酸氨內酯、香豆素）、雜環類化合物（哌嗪二酮、喹諾酮）、多糖（如脂殼聚糖、幾丁質）、蛋白（如鞭毛蛋白）等。這些化學物質具有刺激植物-微生物共生、誘導細菌群體感應、調控養分吸收轉化以及驅動微生物組等信號功能。然而大多數情況下，僅從植物或微生物單方面解析了上述化學信號物質的作用，對它們與互作對象之間的信號互饋關系及機制則知之甚少。

3 根際化學信號物質調控土壤養分轉化的作用機制

3.1 氮轉化

土壤氮循環主要包括生物固氮作用、氨化作用、硝化作用、反硝化作用、厭氧氨氧化作用等過程。盡管植物不能直接固氮或進行硝化作用，但能吸收硝態氮（NO3-）和銨態氮（NH4+），且在不同的基因型和環境中對氮形態有不同的偏好［20］。越來越多的研究表明，植物根系釋放根系分泌物來控制根際微生物群落從而催化氮的轉化［21］。多種化合物被認為是植物與其他植物或其他類型生物之間在地下對話的“語言”（圖1）。本節討論調控固氮、硝化與反硝化過程的根際信號物質類型及其作用機制。

表1 主要根際化學信號物質的種類和功能

圖1 已知根際化學信號物質對氮轉化過程的調控

3.1.1 固氮作用 豆科植物與根瘤菌之間的共生關系網絡是根際化學信號物質調控氮素轉化的最經典例子。研究者發現的第一個豆科植物與根瘤菌交流信號物質是植物分泌的黃酮類化合物（2-phenyl-1，4-benzopyrone derivatives），能誘導根瘤菌結瘤基因（nodgene）的表達［13］。這些基因隨后合成并分泌脂殼聚糖（Lipo-chitooligosaccharides，LCOs），也稱為結瘤因子（Nod factor），為宿主-微生物特異性和結節形成奠定了基礎［22］。宿主植物隨后通過位于根表皮細胞質膜上的受體激酶來感知這些LCOs，激活Ca2+依賴的信號級聯反應，從而導致結節形成［23］。除了黃酮類化合物與LCOs的根際信號通訊，研究人員還發現植物分泌的酚類化合物如香蘭醇、對羥基苯甲酸和3，4-二羥基苯甲酸等［24］，以及根瘤菌分泌的蛋白（如鞭毛蛋白）也參與了植物與根瘤菌共生體信號交流過程［25］。

豆科作物除了與微生物發生根際對話，也會與相鄰植物發生相互作用。在一項禾本科作物玉米與豆科作物蠶豆間作的研究中，證實玉米根系分泌物在提高豆科作物結瘤和固氮中的重要作用，這是由玉米分泌的黃酮類信號物質激發的［26］。豆科植物感應到玉米分泌物后，根內染料木素（Genistein，也是豆科作物和根瘤菌對話的關鍵信號物質）分泌量增加了近兩倍，并上調了參與黃酮類化合物合成的查爾酮黃烷酮異構酶基因表達，以及介導結瘤和生長素合成基因的表達［26］。這項研究解析了中國特色間套作系統中資源高效利用的根際互作機制，是植物與植物通過根系間相互作用提高土壤養分利用效率的典型例證。

根瘤菌與根瘤菌之間也會發生化學信號交流，N-?；呓z氨酸內酯類化合物（N-acyl homoserine lactones，AHLs）是根瘤菌群體感應（QS）的一類重要信號分子，在調節豆科植物-根瘤菌共生的頻率和結瘤率中發揮重要作用。Veliz-Vallejos 等［27］發現添加1 μmol/L苜蓿中華根瘤菌（Sinorhizobium meliloti）分泌的3-oxo-C14-HSL，能促進豆科模式植物蒺藜苜蓿根系的根瘤數量。Palmer 等［28］通過對群體感應信號物質酰基高絲酸氨內酯（AHLs）文庫的篩選，發現根瘤菌中含有較長?；湥ǎ?12個碳）的AHLs會增加結節數量，且AHLs對結瘤的影響不依賴于內酯環的完整性，也可能取決于酰胺酶的活性。最近在一項木豆的研究中，Gosai 等［29］發現3-O-C12-HSL和3-OH-C16-HSL能誘導根瘤菌鞭毛運動和趨化等基因表達。更重要的是，根瘤菌分泌的AHLs也會被豆科植物根系識別與響應，激活植物體內的響應機制并向細菌提供反饋信息［30］。

根瘤菌等微生物產生的化學信號合成系統還能成功轉移到植物上，這種信號物質必須具備以下條件：（1）能進行植物基因工程；（2）引起細菌響應；（3）分泌至根際；（4）通常不是植物產生的信號。一類被稱為“rhizopine”的物質被認為是理想的信號，早期研究就發現了其在植物-微生物共生與競爭中的作用［31］。Geddes 等［32］最近發現根瘤菌產 生rhizopine（Scylloinosamine和3-O-methyl-scylloinosamine）的天然生物合成路徑，并通過合成生物學技術將微生物scylloinosamine的合成系統轉移到豆科模式植物蒺藜苜蓿和谷物大麥上。Scylloinosamine能在苜蓿和大麥體內合成，分泌至體外后能被根際細菌迅速感應進行化學通訊。這項合成信號研究提供了植物與根際微生物之間“跨界信號”的應用案例，為小麥和玉米等非豆類作物的固氮途徑提供了重要啟示，在利用增強根系微生物菌群提高貧瘠土壤上作物產量方面具有廣闊的應用前景。

3.1.2 硝化作用 植物根系能產生和分泌的抑制微生物硝化作用的物質，被稱為生物硝化抑制劑（Biological nitrification inhibitors，BNIs）。BNIs具 有減少農田氮素流失和提高作物氮素利用率的潛能，有望成為農業生產中化學合成硝化抑制劑的替代措施之一。迄今為止，從植物根系分泌物中分離和鑒定出5種BNIs物質：高粱中的高粱酮（在疏水性組分中占主導作用的苯醌類化合物）、櫻花素（親水性黃酮類化合物）和對羥基苯丙酸甲酯（親水性苯丙酸類化合物）［33-34］；濕身臂形草中的臂形草內酯（環狀二萜）［35］和水稻中的1，9-癸二醇（脂肪醇）［36］。BNIs很有可能作為根系特定化學信號與硝化細菌等微生物進行交流。以水稻為例，除了受NH4+ 等環境因子誘導，根際硝化細菌的存在能使水稻BNIs 1，9-癸二醇的分泌量增強兩倍以上，但反硝化細菌卻沒有此誘導效應［37］。而硝化菌是通過何種“語言”與水稻進行對話，具體的信號互作機制尚不清楚。大多數BNIs能同時抑制硝化菌兩個關鍵酶氨單加氧酶（AMO）和羥胺氧化酶（HAO）的活性。而且，1，9-癸二醇和對羥基苯丙酸甲酯等BNIs物質單獨添加至土壤后，能同時抑制氨氧化細菌（AOB）和氨氧化古菌（AOA）的豐度［38-39］，這是BNIs相比于化學合成硝化抑制劑的優勢之一，如目前在農牧業中普遍應用的硝化抑制劑雙氰胺主要調控AOB。未來對于植物根內調控BNI分泌基因，BNIs與根際微生物的信號互作機制，以及BNIs的農業應用途徑的研究，將有助于BNIs等根際化學信號從理論研究真正走向生產實踐。

此外，硝化菌之間也存在信號通訊，AHLs是硝化菌群體感應系統的典型化學信號物質。Mellbye等［40］利用UPLC-MS對氨氧化細菌（AOB）中的亞硝化螺菌屬（Nitrosospira），以及亞硝酸鹽氧化菌（NOB）中硝化桿菌屬（Nitrobacter）和硝化螺菌屬（Nitrospira）分泌的AHLs 類型進行了調查發現，Nitrosospira multiformis，Nitrosospira briensis以 及Nitrobacter vulgaris，Nitrospira moscoviensis分別能產生C10-HSL、3-OH-C14-HSL、C10：1-HSL和 C8-HSL。Shen等［41］從維氏硝化桿菌（Nitrobacter winogradskyi）中鑒定了一種新的AHLs信號分子7，8-反-N-（癸?；└呓z氨酸內酯，它能增強亞硝酸鹽氧化還原酶NXR和硝酸鹽/亞硝酸鹽轉運蛋白NarK的活性從而促進亞硝酸鹽轉化。但是，硝化微生物分泌的AHLs信號被植物識別與響應的分子機制還缺乏了解。

正如上文中提到非固氮植物玉米可以促進相鄰豆科植物結瘤和固氮，植物通過根際互作影響其它植物生長不僅能表現在當季作物或間套作系統中，也能表現在輪作系統中。Karwat 等［42］通過兩年田間試驗發現與高 BNI 活性的牧草B. humidicola輪作后，顯著提高了后茬玉米的氮素利用率和產量，這主要歸因于牧草特定根系分泌物或提取物在土壤中殘留的 BNI 活性。此外，與 BNI 效應強的高粱輪作后，蔬菜作物的氮素利用率也能提高 6.7%，產量增加10.3 t/（hm2·a）［43］。上述研究指出了根系分泌物在作物輪作系統中的重要性，為根際化學信號物質在農業生產上的實際應用途徑提供了新的思路。然而，具體起作用的 BNIs 物質類型與調控機制，以及間作或輪作植物品種搭配有待進一步探究。

3.1.3 反硝化作用 植物能產生和分泌有機化合物作為碳源或信號物質調控微生物反硝化過程。但與固氮與硝化作用相比，植物源調控微生物反硝化的物質研究相對匱乏。Lu 等［44］利用根系分泌物原位連續收集系統探討了水生植物浮萍-反硝化細菌的根際對話過程，發現非營養性功能物質芥酸酰胺與順-7-十六烯酸甲酯能促進典型反硝化熒光假單胞菌Pseudomonas fluorescens的 活 性，并 在50 μmol/L濃度下能促進硝酸鹽還原酶（NAR）與亞硝酸鹽還原酶（NIR）的活性，芥酸酰胺的分泌還受高NO3-濃度的誘導［45］。該研究首次揭示了脂肪酸酰胺類化合物和脂肪酸甲酯類化合物在調控反硝化方面的非營養性信號作用。除了促進反硝化，植物也能抑制反硝化過程。例如，Bardon等［46］首次在低氮環境生長的侵入性雜草何首烏屬（Fallopiaspp.）提取物中發現了生物反硝化抑制劑（Biological denitrification inhibitors，BDIs）原花青素（黃酮類化合物），主要通過影響細菌細胞膜的穩定性，特異性抑制Pseudomonas brassicacearumNFM 421的硝酸鹽還原酶變構作用［47］。植物根系分泌特定反硝化調控劑可能與BNIs 類似，是植物適應特定氮營養生境的適應機制，未來研究有必要進一步探討植物調控根際反硝化過程的信號機制與生態意義。

在反硝化微生物之間的互作中，細菌分泌的QS信號同樣能影響反硝化。Toyofuku 等［48］發現銅綠假單胞菌（Pseudomonas aeruginosa）的反硝化作用受AHLs介導的群體感應系統抑制，信號分子C4-HSL和3-OXO-C12-HSL調控了轉錄因子RhlR或LasR蛋白從而影響反硝化基因表達。除了AHLs信號，一個喹諾酮類物質——2-庚基-3-羥基-4-喹諾酮被證明不依賴于調節蛋白PqsR，主要通過Fe螯合途徑抑制了P. aeruginosa的反硝化活性［49］。類似地，在一項反硝化脫氮副球菌（Paracoccus denitrificans）的研究中，Zhang 等［50］通過報告菌株檢測和高效液相色譜-質譜聯用檢測方法發現P. denitrificans群體感應信號分子類型為C16-HSL，能與QS轉錄因子PdeR蛋白結合進行種群內與種群間的“通訊”，主要通過調控鐵轉運方式，從主動運輸變為自由擴散，維持細胞內鐵濃度的穩定，達到調控反硝化和適應環境的目的。與硝化微生物一樣，目前反硝化微生物的QS信號研究僅停留在微生物本身，QS信號物質如何影響植物，植物又是如何反饋的有待深入。

綜上，根際化學信號物質在固氮、硝化與反硝化等氮轉化過程中發揮了重要作用，然而氮轉化途徑是緊密連鎖的，大多數研究目前僅關注了信號物質對單個過程的調控，未來研究需要評價根際化學信號物質對其他氮循環過程（如厭氧氨氧化過程）以及整個根際微生物菌群的影響，并試圖闡明其內在的因果關系。上述研究也發現，QS 信號物質AHLs 能同時介導固氮菌、硝化菌和反硝化菌種內的信號交流，但影響不同氮循環菌群種間交流的信號物質類型和互作機制還缺乏研究。

3.2 磷轉化

磷是植物必需的大量元素，在維持植物生命活動中發揮著不可替代的作用。植物自身除了調節根系形態與生理特征外，還能與叢枝菌根（Arbuscular mycorrhizal，AM）真菌等土壤微生物形成共生關系，通過微生物的幫助來活化與吸收磷。植物與AM真菌的共生關系正始于彼此間的化學信號交換。獨腳金內酯（Strigolactones，SLs）是植物分泌的經典信號物質。早期研究發現在缺磷條件下，SLs 能促進根寄生植物獨腳金屬（Strigaspp.）和列當屬（Orobanchespp.）種子萌發［14］。隨后，SLs 還被證實能作為激素控制植物分枝與根構型［51］，同時塑造作物水稻的根際微生物組［52］。2005年，日本科學家Akiyama等［14］首次從百脈根根系分泌物中分離得到5-脫氧獨腳金醇（5-deoxy-strigol），并發現該物質在誘導真菌分枝、改變真菌生理和線粒體活性中起著重要作用。隨后，研究還發現了結構型角質單體［53］與幾丁質相關分子［54］能作為特定的植物信號刺激菌根真菌分枝。在AM真菌方面，Maillet 等［55］從菌根真菌分泌物中鑒定了菌根因子（Myc factors）——脂質幾丁寡糖（Mycorrhizal lipochitinoligosaccharides，Myc-LCOs），它與根瘤菌分泌的結瘤因子功能相似。此外，AM分泌物能誘導植物根內淀粉積累、糖代謝、磷吸收利用以及信號傳導等基因表達［56］。盡管SLs與Myc-LCOs在識別和共生過程中起重要作用，但目前尚未闡明信號物質調控植物磷營養的分子機制，而且植物與真菌信號受體仍然未知。

除了與植物共生，AM真菌還能與菌絲周圍伴生的解磷細菌之間進行互作。當菌根形成后，根際的內涵不僅包括受根系分泌物影響的土壤區域，也包括根外菌絲延伸生長的土壤區域，即“菌絲際”（Hyphosphere）。解磷細菌可以在菌根真菌的菌絲際定殖，并利用菌絲分泌物作為“碳源”促進其生長和代謝活性，活化土壤難溶性磷［57］。Zhang 等［10］進一步利用室內分隔培養皿體系，發現菌絲分泌物中的果糖也可作為“信號”在短時間內刺激解磷細菌磷酸酶蛋白基因表達，加強有機磷的活化和吸收。最近在土壤體系下的研究發現，高濃度的果糖添加到玉米菌絲際后改變了土壤細菌群落組成，刺激細菌磷酸酶活性和有機磷礦化，從而提高了土壤中有機形態累積的磷的利用［58］。上述研究揭示了果糖在調控微生物磷吸收轉化中“碳源”與“信號”的雙重功能，并為通過微生物互作（真菌與細菌）強化菌絲際效應來提高作物養分效率提供了新思路。

植物與植物之間的互作也能影響養分磷的吸收利用。在我國北方典型的玉米/蠶豆間作體系中，除了前面提到的玉米能促進豆科植物固氮，蠶豆相反也能增強玉米對磷的吸收，這是由于蠶豆根系分泌的有機酸可以活化土壤中難溶性磷，從而促進玉米對磷的吸收利用［59］，這一發現解釋了農業生產上和玉米間作能大量增產的原因。在花生-木薯這一南方紅壤區重要間作系統中，發現木薯根系能釋放氰化物信號被相鄰花生接收，釋放氣態信號物質乙烯，乙烯能作為“信號”調控花生根際微生物組中的核心物種放線菌門Catenulisporasp.的豐度，重塑微生物的網絡結構。新構建的微生物組能加速根際有機氮磷礦化，為花生地下部提供可利用的氮磷養分，從而提高了花生果實的飽滿程度和產量［60］。該研究推進了植物-植物聯合根際微生物之間的根際化學信號在調控養分利用方面的認識。

3.3 鐵吸收

鐵是植物生長和發育的必需營養元素，也是許多酶必不可少的輔助因子。盡管土壤中的總鐵含量遠高于植物所需的鐵含量，但由于鐵主要以不溶性三價鐵（Fe3+）形式存在，在大多數土壤中的生物有效性較低。根系分泌物在植物在響應缺鐵環境中具有重要作用，最典型可能就是禾本科植物分泌的麥根酸類物質，又稱為植物鐵載體（Phytosiderophore），通過化學絡合作用，提高根際土壤鐵的有效性［61-63］，但是麥根酸類物質并不是根際化學信號物質的途徑起作用的。因此，近年來研究者開始更多關注根系分泌物中可能作為根際化學信號的物質在鐵營養中的作用。例如，Stringlis等［9］研究表明，缺鐵條件下植物根部特異性轉錄因子 MYB72 可以促進以熒光酚類化合物香豆素（東莨菪亭）等根系分泌物的合成與分泌，且東莨菪亭能選擇性地改變植物根系的菌群群落，抑制植物病原菌尖孢鐮刀菌及黃萎病菌，但對促植物生長的植物益生菌無影響［9］。Voges 等［64］隨后利用擬南芥簡化合成微生物群落方法，將根系分泌的香豆素與根際細菌之間建立了機理聯系?？梢姡捣置谙愣顾厥侵参镞m應缺鐵脅迫的一種有效策略。那么，根際微生物在植物缺鐵條件下的作用如何？Jin 等［65］研究發現缺鐵條件下，根際微生物在感應到紅三葉草分泌的酚類化合物后，一方面分泌鐵載體（Siderophore）促進紅三葉草對鐵的利用，另外還能產生生長素類物質，提高三價鐵還原能力。因此，植物源酚類化合物和微生物源鐵載體等可能是根際對話的關鍵化學信號。

此外，鐵載體也介導了根際菌群之間競爭核心稀缺資源鐵的信號途徑。Butaite 等［66］在土壤和淡水環境中篩選了300多種假單胞菌菌株，通過菌群互作實驗證實了熒光鐵載體（Pyoverdine）能調控自然假單胞菌屬之間對鐵的螯合和競爭力，驅動細菌菌群之間的共進化與多樣性。在單一菌群互作基礎上，Gu等［67］研究證明鐵載體也是根際細菌與病原菌之間爭奪根際鐵素的工具，決定了根際細菌與青枯菌的鐵素競爭力和作物健康。分泌抑制型鐵載體的根際細菌通常能抑制體外和自然土壤中病原菌，保護番茄植物免受感染；相反，具有促進型鐵載體的根際細菌通常在競爭中處于劣勢，并促進病原體對植物的感染。由于鐵載體是一類結構不同的化學信號，每類鐵載體都依賴于其相容的受體來進行鐵吸收，而抑制病原菌的根際微生物組會產生病原菌無法利用的鐵載體。這項鐵載體的研究為利用根際有益菌解決土傳青枯病問題、開拓植物健康的“靶向療法”提供了新思路。

除了鐵載體，微生物分泌的其他特定信號可能會發揮類似的作用。例如，許多細菌能分泌小分子的AHLs信號分子，與鐵載體一樣，AHLs化學結構多樣并存在于多個微生物物種中。因此，鐵載體介導的復雜微生物菌群互作機制很可能也適用于基于AHLs的通信系統，值得探索。盡管上述研究從微生物-微生物菌群互作水平上建立了根際微生物組對鐵競爭與植物保護之間的因果關系，但主要是通過大規模的表型分析獲得的，未來需要進一步研究鐵載體調控根際微生物菌群互作的分子機制。

3.4 其他

植物通過在根系招募大量種屬特異的微生物，進化出了強大的環境適應能力，這些微生物參與了植物養分吸收和抵抗脅迫等重要生理過程。植物-根際微生物組之間的信號互作不僅影響土壤養分的利用，還在植物生長和土壤健康方面發揮重要作用。Lebeis等［8］通過比較擬南芥野生型和突變體的根際細菌群落組成，首次將植物免疫系統激素信號水楊酸與根特定的微生物組關聯起來。而且，水楊酸對根際微生物組發揮了不同的作用，能提高一些有益微生物豐度，并降低一些病原菌的豐度。除了激素信號，Huang 等［68］發現植物特異代謝物三萜類化合物在組裝和調控根際微生物方面的重要作用。在鑒定擬南芥三種不同根系三萜類化合物（擬南芥寧素、擬南芥寧基中鏈脂肪酸酯和擬南芥啶素）的生物合成途徑基礎上，分離培養了自然土壤生長擬南芥根際細菌的資源庫，并在體外測試了純化的三萜類化合物（或混合物）對擬南芥根系分離的19個分類多樣菌株生長活性的影響，發現三萜類化合物能直接調控特異的根系細菌種類，如促進Arthrobactersp. 和抑制Arenimonassp.，該調節作用與擬南芥野生型和三萜突變體根中不同菌種的相對豐度差異相關。這為利用植物激素或天然產物作為潛在信號促進根系益生菌在綠色農業中的應用提供了理論依據。

此外，根際微生物組能系統地誘導根系代謝物分泌（SIREM）。Korenblum 等［11］通過水培分根實驗，將番茄一半根系置于富含自然土壤微生物的收集液中，而另一半則在無菌條件下培育，發現“局部”番茄根際微生物組可以誘導復雜的根-根信號，從而介導“系統”根內代謝物和根系分泌物的產生。例如，芽孢桿菌（Bacillales）可以利用SIREM過程觸發整個根系中酰基糖的分泌，而假單胞菌（Pseudomonadales）可誘導根分泌阿魏酸己糖。葉和根代謝組和轉錄組的結果表明，糖基化壬二酸是一種潛在的微生物組誘導的植物源信號物質，隨后將以游離壬二酸形式滲出，該信號在根局部產生后，可能會到達地上部葉片，隨后下降至另外一端根部，最終介導根際相互作用。該研究系統全面地揭示了根際微生物組局部定殖后植物整個根系統代謝物的變化，微生物重新編程的SIREM可能會影響植物生長與土壤健康。以上研究挖掘了一些潛在的根際信號物質類型與功能，明確了它們在影響植物生長方面的潛力，然而它們與養分轉化之間的聯系還有待深入。

4 總結與展望

根際化學信號物質對于養分轉化與高效利用具有重要作用。本文主要從植物-植物，植物-微生物，微生物-微生物之間的交互作用，討論了調控氮、磷、鐵養分轉化的根際化學信號物質類型與調控機制。除了共生微生物與植物信號交流，根際定殖的非共生微生物（如假單胞菌屬、芽孢桿菌屬）也發揮著關鍵作用。一些根際化學分泌物同時發揮著“信號”與“營養”的雙重功能，通過塑造特定根際微生物組，調控養分轉化與植物生長；微生物分泌的QS 信號物質 AHLs 還能介導多種養分轉化過程。大量未知的根際信號物質類型與已知信號物質的調控機理有待深入。

圖2 根際化學信號物質在土壤生態系統不同生物體之間調控養分高效利用示意圖

未來植物與根際微生物在根-土-微生物互作過程中發生的信號共享可能成為許多研究的主題，不僅局限于單一方向的信號調控，將拓展到雙向通信，再延伸到不同生物體之間的跨界信號互饋（圖2）。對于植物和微生物分泌物及其調控基因的檢測與鑒定，將有助于我們理解根際信號的調控途徑與網絡。最新在化學檢測方面的進展將大大加強這些研究，特別是氣相色譜-質譜（GC-MS），液相色譜-質譜（LC-MS）等。這些技術采用無目標的定性和定量技術可以對根系分泌物或微生物分泌物進行大規模的分析，稱為代謝組學。如果聯合養分吸收利用差異的品種與其他生物特性（如 BNI 活性），以及活性組分極性分離技術，將更好地確定影響養分轉化的根際化學信號類型，還能與全基因組關聯分析與轉錄組學結合，試圖揭示參與根際信號物質合成與分泌的植物基因。此外，宏基因組測序是解析微生物群落組成的強大工具，隨著微生物高通量篩選和重組菌群體系新技術的應用［5］，已將發現關聯性的目標成功推進到建立菌群與植物養分利用等表型之間的因果關系，為根際化學信號物質調控微生物組的機制研究提供了前所未有的機遇。然后，可以將其與宏轉錄組學和宏蛋白組學結合，有望洞悉根際信號調控的特定基因位點和蛋白靶點。這些方法的集成將產生大量的信息，為全面揭示根際化學信號物質的調控養分轉化的分子機制奠定基礎，未來的挑戰將是獨特的實驗設計以及對組學數據的合理驗證。

迄今為止，大量的研究已經確立了根際微生物組在養分利用與植物生長中的重要性，并且植物能夠控制根際微生物組的組成，以選擇特定的微生物功能。最近一項研究確定了水稻氮轉運和感知基因NRT1.1B是影響秈稻根際富集細菌組成的驅動因素之一［69］，而根際化學信號的研究似乎是溝通植物基因與根際微生物之間聯系的橋梁（圖2），能為養分高效利用開辟新的途徑，更好地提高農作物生產力并減少農用化學品的使用。在未來農業應用中，一方面可以通過基因工程方法改變根際信號物質的植物代謝或分泌途徑，將其作為調控根際微生物成員以有利于植物養分高效利用的一種方式［68］；另一方面，特定的根際信號物質也可以直接作為化學指示物，促進植物生長或有益根際微生物組，提高養分利用。通過設計這些解決方案，能有助于豐富有益根際微生物組，從而提高植物養分吸收利用，以及對生物和非生物脅迫的抗性，實現綠色農業的可持續發展。