珠海城區臭鼩肥滿度的性二態及其與氣象因子的關系

母華強， 左崇圣， 黃誠博， 王遠， 陳慶儀， 陳艷

(廣東省珠海市第二中學，廣東珠海519000)

大部分小型哺乳動物的肥滿度存在明顯的季節性變化，一般表現為春季高于夏季(劉志龍，李仲來，1993；房繼明等，1995a，1995b；劉偉等，2003)。不同季節中的氣溫(李曉晨等，1992；鮑毅新，杜衛國，2000；鄭元利，楊再學，2003；周朝霞等，2007)、食物來源(高楓，鮑毅新，1995；楊再學，1995；鄭元利，楊再學，2003；周朝霞等，2007；母華強等，2013)、降雨(鮑毅新，杜衛國，2000)等環境因素及繁殖(李曉晨等，1992；楊再學，1995)、種群密度(劉偉等，2003)等均可影響動物的肥滿度。

臭鼩屬鼩形目鼩鼱科Soricidae臭鼩屬Suncus(胡錦矗，2007)，以蟑螂等昆蟲為食(詹紹琛，1988)，主要分布于亞洲東部、東南部及西南部，在我國南方為常見種(閱可延，1988)。臭鼩既是印鼠客蚤Xenopsyllacheopis(楊華源等，2006)和鼠疫桿菌Yersiniapestis(Marshalletal.，1967)的寄主，又可用于動物行為研究(Keiichiroetal.，1999)。臭鼩分為共棲型和野外型，前者常出現在人類居住區，后者生活在遠離人類的灌叢、森林中。臭鼩繁殖季為4—6月和8—10月，每胎1～5仔，幼仔約3周后斷奶(Smith，解焱，2009)。不同地區的臭鼩在形態結構、繁殖等方面有較大的差異(Chalesetal.，1966；Yong，1974；Brooksetal.，1980；胡根林，諸葛陽，1994)，并對環境變化特別敏感(沃恩等，2017)。為了解亞熱帶氣候條件下，城市環境中臭鼩肥滿度的變化規律及影響因素，根據當地的氣候特征劃分季節，并采用更優的肥滿度計算指標，于2017年6月—2019年3月對廣東省珠海市城區臭鼩肥滿度進行了系統研究，以期揭示臭鼩肥滿度在性別間、未懷孕雌性和懷孕雌性間及季節間的差異，并探討肥滿度變化的原因。

1 研究方法

1.1 研究地區概況

珠海市(113°03′～114°19′E，21°48′～22°27′N)位于廣東省南部，屬亞熱帶季風氣候區，氣候濕潤，年均相對濕度79%，年均氣溫22.4 ℃，年日照數1 605～2 545 h(田廣紅等，2015)。城區主要位于香洲區，綠化良好，街道兩側多帶狀綠化帶，有眾多城區綠地公園。根據當地的降水量將一年劃分為春季(1—3月，又叫雨季前)、夏季(4—9月，又叫雨季)及秋季(10—12月，又叫雨季后) 3個生態季節(范伶俐等，2010)。春季和秋季降水少，月均降水量100 mm以下，夏季濕熱、降水多，月均降水量200～400 mm。

1.2 樣本的獲取、處理及氣象數據的收集

臭鼩于2017年6月—2019年3月在香洲區城區約5 km2的范圍內捕獲(圖1)。以醬油煎豬皮為誘餌，在城區綠化帶內用中型鐵板鼠鋏單線布鋏，同一季節中布鋏點不重復。采用鋏夜法，于無雨天傍晚將鋏置于綠化帶的隱蔽處，第二天早上收鋏。調查期內每月進行布鋏，月布鋏數及捕獲率(捕獲率=捕獲數/放鋏數×100%，表示種群相對密度)等詳見表1。

表1 臭鼩捕獲的基本情況Table 1 The result of trapping for Suncus murinus

圖1 廣東省珠海市城區臭鼩研究區域及布鋏點Fig. 1 Study site and capture plots of Suncus murinus in the unban areas of Zhuhai， Guangdong Province

捕獲樣本帶回室內稱量體質量(body mass，W)(精度0.1 g)，測量體長(body length，L)(精度0.1 mm)等。對樣本分辨雌雄、解剖、測量，并稱量胴體質量(精度0.1 g)等。由于雌性臭鼩出生后3周可達性成熟(閱可延，1988)，獨立生活過程中幼年期很短(楊士劍，諸葛陽，1989)，因此捕獲個體中大多數獨立生活已有相當時間。本研究發現，最小懷孕的雌性個體體質量為24 g，故將此體質量以下的雌性個體剔除，雄性個體參照楊士劍和諸葛陽(1989)的標準將睪丸長度在5 mm及以下的雄性剔除，剩余個體數據用于分析。

采用在靈敏度、季節動態中更優的重長指標KWL(W/L)計算肥滿度(房繼明等，1995a，1995b)，該指標為單位體長所承擔的生物量，值越大，肥滿度越高。為了消除攝食、繁殖狀況等對體質量的影響，在計算肥滿度時用胴體質量代替體質量(劉志龍，李仲來，1993；劉偉等，2003)。

季節氣象特征數據，季月平均溫度、季月平均降水量、季月平均相對濕度及季月平均日照數從珠海市氣象局獲得。

1.3 數據分析

采用Kolmogorov-Smirnov test檢驗數據的正態性。如數據呈正態分布，采用單因素方差分析(One-Way ANOVA)檢驗肥滿度在性別間、未懷孕雌性和懷孕雌性間及季節間的差異性；反之則用非參數檢驗(Kruskal-WallisH)進行。若滿足方差齊性，用Bonfferrom test進行組間肥滿度的多重比較，否則采用Dannet’ T3 test。通過Spearman相關系數分析肥滿度與氣象因子的相關關系。所有統計分析均在SPSS 21中進行，顯著水平設為α=0.05(雙尾檢測)。

2 結果

共布鋏2 497個鋏日，捕獲337只臭鼩。2017年夏季和秋季分別布鋏152個和154個，季捕獲率分別為15.13%和12.78%。2018年春、夏和秋季布鋏數分別為420個、760個和283個，季捕獲率分別為10.95%、16.18%和13.43%。2019年春季布鋏342個，季捕獲率為11.11%。季捕獲率為夏季>秋季>春季(表1)。捕獲個體中選取328只成體肥滿度數據用于后續分析。

經Kolmogorov-Smirnov test檢驗，肥滿度數據在季節及性別間均呈正態分布，但組間不滿足方差齊性，故組間多重比較使用Dannet’ T3 test。

2.1 體質量的性別差異

2.2 肥滿度的性別差異

雄性、未懷孕雌性和懷孕雌性肥滿度均值分別為3.32、2.34和2.40，差異有統計學意義(One-Way ANOVA：F2，326=140.622，P<0.001)。與未懷孕雌性及懷孕雌性相比，雄性具有較高的肥滿度(P<0.001)，并且在各個季節中，雄性均比前兩者高(P<0.001)。未懷孕雌性與懷孕雌性肥滿度之間差異無統計學意義(One-Way ANOVA：F1，161=0.949，P=0.331)，但在春季，后者比前者高且差異有統計學意義(P<0.05)(表2)。

2.3 肥滿度的季節差異

雄性臭鼩個體肥滿度具有顯著的季節差異(One-Way ANOVA：F2，164=5.666，P=0.004)，春季和夏季肥滿度顯著高于秋季(P<0.05)。未懷孕雌性肥滿度在季節間的差異無統計學意義(F2，92=2.235，P=0.113)。懷孕雌性肥滿度在季節間的差異有統計學意義(F2，66=7.401，P=0.001)，春季肥滿度明顯高于夏季和秋季(P<0.05)(表2)。

表2 臭鼩肥滿度在性別及季節間的比較Table 2 A comparison of the relative fatness of Suncus murinus among sexes and seasons by One-Way ANOVA

2.4 肥滿度與氣象因子的關系

Spearman相關分析結果顯示，雄性臭鼩個體的肥滿度與4種氣象因子均無顯著相關性(P>0.05)(圖2)。未懷孕雌性肥滿度與季月平均降水量呈顯著正相關(P=0.022)，與其他因子無顯著相關性(P>0.05)(圖3)。懷孕雌性肥滿度與季月平均溫度呈顯著負相關(P=0.005)，與其他因子無顯著相關性(P>0.05)(圖4)。

圖2 雄性臭鼩肥滿度與氣象因子的關系Fig. 2 Relationship between the relative fatness of male Suncus murinus and meteorological factors

圖3 未懷孕雌性臭鼩肥滿度與氣象因子的關系Fig. 3 Relationship between the relative fatness of non-pregnant female Suncus murinus and meteorological factors

圖4 懷孕雌性臭鼩肥滿度與氣象因子的關系Fig. 4 Relationship between the relative fatness of pregnant female Suncus murinus and meteorological factors

3 討論

3.1 布鋏差異對調查結果的影響

在小型獸類種群的調查中，鼠夾法簡單易行，是使用最為廣泛的一種調查方法(鄭新民等，2008)。此法中，常用捕獲率表示種群的相對密度(田家祥等，1990)，捕獲率高代表種群密度高，反之密度低。但鼠夾法如長期、大強度進行會對種群造成明顯的影響，應合理安排調查頻度和置鋏密度(鄭新民等，2008)。本研究中采用了單線布鋏，同一季節中布鋏點不重復，以降低捕打強度。

城市環境中用鼠夾法獲取樣本，如按固定鋏距，部分鋏會暴露在行人(特別是小孩)易發現處，很容易引起傷害事故，故只在綠化帶的隱蔽處置鋏。又因不同地方的綠化帶長度或面積的差異，每次布鋏數不相同，以致同季節中月捕獲率差異較大，但季捕獲率均反映出了夏季最高、春季最低的規律，表明季捕獲率能反映季節間種群密度的差異。在6個季節跨度中共布鋏59次。在約5 km2的范圍內，每個季節均多次布鋏，且布鋏點隨機分布。雖季節間布鋏數有差異，因是多樣本的統計分析，季節間布鋏數的差異對季節間肥滿度的誤差影響不大。

3.2 臭鼩肥滿度的性別差異

臭鼩具有性二態特征：雄性明顯大于雌性。大個體意味著在獲得食物資源等方面更具優勢，其肥滿度也相應更高，更有利于在性選擇中獲得成功(Yoccot & Wesnager，1998)。雖然總體上懷孕雌性與未懷孕雌性肥滿度無明顯差異，但在春季，前者顯著高于后者，其原因可能是春季種群密度(捕獲率)較低，個體間競爭強度下降，懷孕雌性能獲得更充足的食物資源。

3.3 臭鼩肥滿度與氣象因子的關系

小型哺乳動物肥滿度受氣象條件直接或間接影響。降水、氣溫等氣象因子對動物影響復雜(Lima & Jaksic，2002)。降水通過影響植被來影響動物的食物來源和隱蔽場所等，其間接作用不可忽視(孫儒泳，2001)。降水對不同動物作用的結果可能不同，社鼠肥滿度與降水量呈顯著負相關(鮑毅新，杜衛國，2000)，而雌性東方田鼠Microtusfortis則相反(趙運林等，2018)。珠海市地處亞熱帶沿海季風區，城區臭鼩生活環境多常綠喬木，其下有茂密的灌木草叢等形成的比較穩定的隱蔽環境，同時臭鼩主要以蟑螂等昆蟲為食，食物資源較為豐富，可以從食物中獲得需要的水分。這可能是雄性及懷孕雌性肥滿度與降水量無顯著相關性的重要原因。而未懷孕雌性肥滿度與降水量呈顯著正相關，在降水量更多的夏季有更高的肥滿度，表明其肥滿度容易受到夏季降水量的影響。

空氣濕度與動物的體熱調節關系密切，過高或過低的濕度都會影響動物的代謝(李超英等，2006)。實驗室條件下，低濕度(25%～35%)可使小鼠Musmusculus體質量增長變慢(吳敬民等，2007)，高濕或低濕環境還可引起KM小鼠血細胞及血液生化指標異常、營養不良等現象(董浩然等，2012)，這勢必影響肥滿度。研究期間當地不同季節的月平均濕度為68%～85%，較為適宜，臭鼩肥滿度與之無顯著相關性。

光周期是影響動物行為和生理季節性變化的主要信號(Lynch，1973；劉偉，房繼明，2001)，可誘導動物內分泌激素的變化(Nagyetal.，1995)，從而影響其產熱能力、體質量等(劉偉，房繼明，2001；李升興等，2003)。不同動物對光周期變化的反應存在差異。短光照下BALB/c裸小鼠的生長優于長光照(李志東等，2008)，而黑線毛足鼠Phodopussungorus(Heldmaieretal.，1981)、環頸旅鼠Dicrostonyxgroenlandicus(Nagyetal.，1995)、布氏田鼠Lasiopodomysbrandti(劉偉，房繼明，2001；李升興等，2003)則相反。本研究中臭鼩肥滿度與季月平均日照數無顯著相關性，表明季節間光周期變化對臭鼩肥滿度影響并不明顯。

溫度對動物體質量、能量攝入及產熱等有顯著影響(Abelendaetal.，2003)。低溫下，大絨鼠Eothenomysmiletus體質量下降，攝食量增加(朱萬龍等，2016，2017)，高山姬鼠體質量下降，產熱增加(侯東敏，朱萬龍，2017)。寒冷環境下動物肥滿度一般較低(李曉晨等，1992；張忠兵等，2002)。相反，較高的溫度有助于動物的生長，如社鼠肥滿度與氣溫呈顯著正相關性(鮑毅新，杜衛國，2000)。對一些鼩鼱科物種的研究顯示，在面對寒冷少食的環境時，可通過降低身體大小和質量(Gebczynski，1965)來降低對食物的需求(Mezhzherin，1964)，同時還能夠維持較高的代謝。臭鼩雄性及未懷孕雌性肥滿度與季月平均溫度無顯著相關性，而懷孕雌性在較低溫度下的春季(15～20 ℃)反而具有更高的肥滿度。這可能是在當地亞熱帶環境下，春季相對低溫并未使臭鼩肥滿度降低。

3.4 臭鼩肥滿度的季節變化

小型哺乳動物的肥滿度多存在明顯的季節性變化，一般春季較高、夏季較低(劉志龍，李仲來，1993；房繼明等，1995a，1995b；劉偉等，2003)。種群自身密度、繁殖狀態及多種環境因素均可影響到動物肥滿度的季節變化。本研究中，臭鼩雄性和懷孕雌性在春季具有較高的肥滿度，這可能是春季臭鼩種群密度(捕獲率)較低，雄性和懷孕雌性能夠獲得充足的食物。懷孕雌性在進入繁殖期(春季)前獲得較好的營養狀態有利于繁殖的進行。

在食物資源不足、繁殖過程及高種群密度等條件下，動物個體間競爭壓力加劇，肥滿度很可能下降(Janet & Fairloy，1978；劉偉等，2003；母華強等，2013)。夏季是臭鼩的繁殖高峰期，種群密度(捕獲率)大。夏季雄性個體仍然維持了較高的肥滿度，同時懷孕雌性的肥滿度較春季明顯降低，這可能反映出雄性個體大，在對食物資源等的競爭中處于優勢地位，而食物資源及種群密度影響懷孕雌性較高肥滿度的維持。

秋季，雖然種群密度(捕獲率)下降，但可能因昆蟲等食物資源的減少，雄性及懷孕雌性肥滿度處于一年中較低水平。未懷孕雌性肥滿度無明顯的季節變化，表明其面對季節間環境變化時，能夠通過一定的調節，維持肥滿度的相對穩定。

上述分析表明，亞熱帶環境下，臭鼩肥滿度的季節變化主要受自身種群密度及食物資源的影響，同時也反映出不同性別、不同生理狀況(懷孕/未懷孕)的個體對同一環境有不同的耐受力和生理適應能力。對雄性來說，大的個體不但降低了身體的熱散失，在獲得食物資源及配偶等方面也更具優勢。對雌性來說，較小的個體雖然散熱更快，但同時可能降低了對食物的絕對需求量，減少了活動范圍和強度，可以將更多能量用于繁殖。種群密度在春季處于一年的最低水平，春季中雄性和懷孕雌性較高的肥滿度有利于種群的快速恢復，這對維持整個種群的相對穩定有重要的意義。

致謝：野外數據收集過程中得到珠海市第二中學江鈺、楊彩霖、杜儀琳、李淅茵、曹馨丹、謝雯及實驗室鐘育鋒老師的大力幫助，四川省綿陽市林業局黎運喜及西華師范大學生命科學學院韋偉老師在文章的修改中提供了幫助。珠海市氣象局提供了相關的氣象數據，在此一并感謝！