哺乳動(dòng)物季節(jié)性換毛規(guī)律研究進(jìn)展

張 達(dá) 齊進(jìn)哲 賴俊宇 姜廣順

(國(guó)家林業(yè)和草原局貓科動(dòng)物研究中心，東北林業(yè)大學(xué)野生動(dòng)物與自然保護(hù)地學(xué)院，哈爾濱，150040)

毛作為哺乳動(dòng)物(Mammalia)所特有的皮膚衍生物，是其高級(jí)標(biāo)志之一，與鳥(niǎo)類的羽和爬行類的表皮鱗是同源器官，均為表皮特化的產(chǎn)物。毛不但有助于體溫調(diào)控，也提供了有效的保護(hù)防御，使得哺乳動(dòng)物具有強(qiáng)大的生命力和廣泛的適應(yīng)性[1]。典型的陸生哺乳動(dòng)物會(huì)在春季和秋季進(jìn)行兩次換毛，少部分哺乳動(dòng)物則一年一次換毛[2-4]。盡管換毛是哺乳動(dòng)物生活史中十分重要的一部分，但相關(guān)研究卻很少[5]。

全球哺乳動(dòng)物約50 200余種，盡管種類不是動(dòng)物中最多的類群，但其分布卻是最為廣泛，棲息于荒漠、森林、灌叢、沼澤、雪山以及深海等各種類型的生境[6]。哺乳動(dòng)物能適應(yīng)各式各樣的環(huán)境除了其復(fù)雜的生理機(jī)能之外，季節(jié)性換毛更是哺乳動(dòng)物適應(yīng)季節(jié)變化的主要對(duì)策。由于哺乳動(dòng)物季節(jié)性換毛在哺乳動(dòng)物生命周期、生存進(jìn)化和生態(tài)適應(yīng)等方面的重要作用，本文從被毛的功能、被毛的生長(zhǎng)、季節(jié)性換毛序以及影響哺乳動(dòng)物季節(jié)性換毛的主要因素等4方面對(duì)哺乳動(dòng)物季節(jié)性換毛規(guī)律的研究進(jìn)行總結(jié)和討論，并對(duì)未來(lái)哺乳動(dòng)物季節(jié)性換毛研究進(jìn)行展望。

1 哺乳動(dòng)物被毛的作用及功能

在自然界中，任何一種野生動(dòng)物的生存和繁衍，都與一定的生態(tài)環(huán)境(無(wú)機(jī)環(huán)境和生物環(huán)境)相適應(yīng)[7]。毛是哺乳動(dòng)物最主要的特征之一，毛的進(jìn)化使得哺乳動(dòng)物可以棲息在陸地和海洋等多種生境[8]。它具有一定的形態(tài)結(jié)構(gòu)，哺乳動(dòng)物被毛的功能研究多集中在被毛的保溫隔熱和保護(hù)[9-10]、防水[11]、浮力[12-13]和利于飛行[14-15]等一系列的功能。

1.1 保溫隔熱

保溫隔熱是哺乳動(dòng)物被毛的一項(xiàng)重要功能，哺乳動(dòng)物體表所覆蓋的被毛具有保溫隔熱性能，可以保持身體相對(duì)恒定的體溫，有效適應(yīng)外界環(huán)境的變化[16]。針對(duì)哺乳動(dòng)物被毛的保溫性研究，Scholander等[17]分別對(duì)16種北極和熱帶分布的哺乳動(dòng)物的被毛進(jìn)行了保溫測(cè)量，發(fā)現(xiàn)被毛厚度和保溫性之間有很好的相關(guān)性，極具保溫性能的被毛正是其適應(yīng)寒冷地區(qū)的主要原因。Jacobsen[18]對(duì)不同季節(jié)白尾鹿(Odocoileusvirginianus)不同身體部位被毛的熱阻力進(jìn)行比較，發(fā)現(xiàn)白尾鹿冬季被毛的熱阻力比夏季的被毛效果好，隔熱保溫功能由于不同部位的被毛而表現(xiàn)出差異。Moen等和Parker[19-20]分別研究了白尾鹿和黑尾鹿(Odocoileushemionus)冬季被毛厚度對(duì)動(dòng)物保溫的影響。程炳功等[21]發(fā)現(xiàn)原麝(Moschusmoschiferus)的皮毛層具有保溫功能，可以保持體表溫度。Jofré等[22]測(cè)量了以小型哺乳動(dòng)物褐家鼠(Calomysmusculinus)毛皮包裹的鋁制圓柱體冷卻系數(shù)來(lái)評(píng)估其毛被保溫性能的季節(jié)性差異。Erdsack等[23]發(fā)現(xiàn)，南澳海狗(Arctocephaluspusillus)的幼仔出生時(shí)黑色皮毛表面的溫度可以達(dá)到80 ℃，初生皮毛則提供了一層隔熱屏障，防止暴露在強(qiáng)烈的太陽(yáng)輻射和高溫下過(guò)熱。Langman等[24]發(fā)現(xiàn)，某些赤道物種在被毛隔熱方面沒(méi)有季節(jié)性變化，并且也不適應(yīng)寒冷的環(huán)境條件，而高緯度動(dòng)物如東北虎(Pantheratigrisaltaica)和雪羊(Oreamnosamericanus)則從酷暑到寒冬保溫性分別增加了7.2倍和8.4倍。

1.2 隱蔽

季節(jié)性換毛對(duì)哺乳動(dòng)物隱蔽也起著十分重要的作用。在長(zhǎng)期的進(jìn)化過(guò)程中，哺乳動(dòng)物的毛色表現(xiàn)出豐富的物種多樣性[25]。通過(guò)改變自身毛色來(lái)適應(yīng)冬夏季的棲息環(huán)境，是動(dòng)物換毛的重要原因之一[26]。當(dāng)動(dòng)物的整體毛色與環(huán)境的自然背景相似或匹配時(shí)，使得它們可以實(shí)現(xiàn)隱藏[27]。

大部分哺乳動(dòng)物為典型的黑色、棕色、灰色或者黃褐色，有些動(dòng)物則具有斑點(diǎn)或條紋[28-30]。鹿類動(dòng)物是典型的食草動(dòng)物，處于食物鏈的下層，在捕食者-獵物的協(xié)同進(jìn)化中，被毛的隱蔽功能發(fā)揮了重要作用。鹿類動(dòng)物被毛總體呈灰色、棕褐色和黃色，通常腹面毛色淺于背面和兩側(cè)，通過(guò)反蔭蔽(countershading)實(shí)現(xiàn)動(dòng)物保護(hù)色[25，31]。有些鹿類動(dòng)物在春秋兩季換毛毛色差異很大，如西伯利亞狍(Capreoluspygargus)剛開(kāi)始生長(zhǎng)的夏毛為栗紅色，以后逐漸變?yōu)樯滁S色，冬毛顏色則由暗棕黃色至煤炭灰色不等[32]。大多數(shù)鹿類的幼鹿身上具淡色白斑，這更有利于它們?cè)诹质a或草叢中隱蔽，有些鹿如獐(Hydropotesinermis)和麋鹿(Elaphurusdavidianus)在第一次換毛后白斑消失，有些鹿如梅花鹿(Cervusnippon)和黇鹿(Damadama)的白斑則會(huì)一直保留[33]。

一般情況而言，成年動(dòng)物毛色變化不大。但也有特例：如生活在北半球高緯度地區(qū)的一些哺乳動(dòng)物，它們的毛色會(huì)隨著季節(jié)的變化而發(fā)生明顯變化(圖1)[34-35]，北極狐(Vulpeslagopus)、白鼬(Mustelaerminea)、雪靴兔(Lepusamericanus)、雪兔(Lepustimidus)、北極兔(Lepusarcticus)、西伯利亞倉(cāng)鼠(Phodopussungorus)等動(dòng)物。通過(guò)秋季換毛，深色的夏毛更換為白色的冬毛，與冬季環(huán)境的淺色調(diào)相適應(yīng)；春季，將毛色更換為棕色、灰色或黑色的夏毛。被毛顏色的季節(jié)性更迭具有種的特異性，以兔屬動(dòng)物為例，分布在雪線以北的兔多數(shù)會(huì)在季節(jié)性換毛過(guò)程中變化明顯，如雪兔、北美野兔和北極兔，而溫帶到熱帶分布的其他野兔種類大多不變色[36]。但當(dāng)毛色與背景不匹配時(shí)，則會(huì)造成個(gè)體死亡率增加，種群數(shù)量減少等危害[37]。

圖1 季節(jié)性換毛的動(dòng)物在冬季(上)、夏季(下)的差異

2 哺乳動(dòng)物換毛生長(zhǎng)序

換毛序是指哺乳動(dòng)物被毛脫換、生長(zhǎng)的時(shí)間、順序等規(guī)律[38]。季節(jié)性換毛的動(dòng)物均有一定的換毛序，其換毛序在起止時(shí)間和持續(xù)時(shí)間上規(guī)律性很強(qiáng)。研究換毛序除了可以指導(dǎo)毛皮動(dòng)物的養(yǎng)殖生產(chǎn)，還可以通過(guò)掌握各種動(dòng)物固有的被毛更換規(guī)律以及動(dòng)物換毛序與環(huán)境之間的關(guān)系。特別是在全球變暖的情況下，物候?qū)W與生態(tài)學(xué)等學(xué)科相互聯(lián)系，這是動(dòng)物生態(tài)學(xué)研究的重要方面，也是目前換毛序研究的主要內(nèi)容之一。

Caton于1877年首次描述了美國(guó)鹿類動(dòng)物的換毛規(guī)律，加利福尼亞馬鹿(Cervuselaphusnannodes)、駝鹿(Alcesalces)等動(dòng)物的換毛規(guī)律相繼被報(bào)道[39-41]。1960年，朱靖等[42]首次測(cè)定了灰鼠(Sciurusvulgaris)的換毛序。黃鼬(Mustelasibirica)、馬鹿(Cervuselaphus)、巖松鼠(Sciurotamiasdavidianus)、斑海豹(Phocalargha)等動(dòng)物的換毛序也相繼被測(cè)定[43-46]。林麝(Moschusberezovskii)幼體的夏毛和冬毛的生長(zhǎng)順序相同，即四肢、頭—頸部—背部—臀部[47]。狍一年進(jìn)行兩次換毛，夏毛較粗而短，冬毛毛色較淺，秋季換毛順序?yàn)樾貍?cè)、后頸部-肩胛部-腹下部、四肢-股、背部-腰薦-頸部-胸部、臀部-頭部、尾部；春季換毛順序?yàn)轭^部、頸部-后頸部-胸部、背部-肩胛-臂、腹下部-股部、 胸側(cè)-臀部、尾部[48]。但馬麝(Moschuschrysogaster)成體一年只換一次毛，長(zhǎng)期生活在寒冷西部高原地區(qū)也許是只有一次換毛的原因，一般從6月開(kāi)始至10月結(jié)束，換毛順序?yàn)轭^部、四肢-腋下、鼠蹊部-腹側(cè)-肩胛部、頸、腹部、背部，但它的換毛順序與林麝總體一致[33]。

換毛序測(cè)定的方法不斷改進(jìn)。過(guò)去測(cè)定換毛序常用的方法是依據(jù)皮板的色澤來(lái)確定被毛脫換的先后順序，這種方法雖然可以測(cè)出換毛的先后順序，但存在很多不足之處。毛層毛長(zhǎng)測(cè)量法不但可以測(cè)定長(zhǎng)毛的規(guī)律性，而且可以確定合理的獵期及毛皮等級(jí)[42]。測(cè)定獸類換毛序多采用皮板色澤區(qū)劃法及毛層毛長(zhǎng)測(cè)量相結(jié)合的方法[38]。楊圭璋[49]利用染色法測(cè)定了黃鼬的季節(jié)性換毛規(guī)律。朱盛侃等[44]在圈養(yǎng)條件下利用直接觀察法和測(cè)量法測(cè)定了馬鹿的換毛序。顧麗雅等[50]使用單反相機(jī)拍照觀察法和圖示法，測(cè)定了圈養(yǎng)黃鼬的換毛序并結(jié)合環(huán)境因子對(duì)換毛的影響做了初步研究。Nowak等[51]利用紅外相機(jī)技術(shù)對(duì)雪羊(Oreamnosamericanus)換毛進(jìn)行量化，測(cè)定了雪羊的換毛序，這是首次對(duì)野外種群進(jìn)行換毛序的研究，實(shí)現(xiàn)了監(jiān)測(cè)野外種群季節(jié)性換毛的可能

3 影響哺乳動(dòng)物換毛的主要因素

動(dòng)物被毛的生長(zhǎng)，脫換依賴于機(jī)體各器官系統(tǒng)的功能使用，而各種環(huán)境因子通過(guò)對(duì)機(jī)體的影響被毛的生長(zhǎng)、脫換發(fā)生一系列的變化，使不同生境條件下動(dòng)物的被毛表現(xiàn)出一系列的特點(diǎn)。

3.1 外在因素

3.1.1 光周期性

光周期是指白晝與黑夜周期性交替出現(xiàn)的節(jié)律，光周期控制著哺乳動(dòng)物生命節(jié)律，如繁殖、換毛和冬眠等。極地和溫帶地區(qū)的某些生物可以利用日長(zhǎng)或光周期來(lái)確定最佳季節(jié)性節(jié)律的啟動(dòng)[52]。

光周期是影響季節(jié)性換毛動(dòng)物換毛的主要因素，一般在春分前后，隨著光照時(shí)長(zhǎng)的逐漸增加，開(kāi)始脫去冬毛，長(zhǎng)夏毛，夏毛較冬毛短、稀疏、毛皮質(zhì)更發(fā)達(dá)，以適應(yīng)夏季高溫，春季換毛都在夏至之前完成。秋分前后，隨著光照時(shí)間的逐漸減少，開(kāi)始脫去夏毛，長(zhǎng)冬毛，冬毛較夏毛長(zhǎng)、密、髓質(zhì)也較發(fā)達(dá)，以適應(yīng)冬天低溫[53]。除在自然光照外，人為控制光照時(shí)長(zhǎng)也能導(dǎo)致動(dòng)物啟動(dòng)換毛[54-56]。在毛皮動(dòng)物飼養(yǎng)實(shí)踐中，通過(guò)人工控光可以使得冬毛提前早熟，達(dá)到提前取皮、降低飼養(yǎng)成本的目的。

光照作用的機(jī)制尚不十分清楚。但目前的研究普遍認(rèn)為，光照刺激是通過(guò)神經(jīng)系統(tǒng)傳導(dǎo)的途徑，引起腺垂體、腎上腺、甲狀腺、松果體等腺休激素分泌量的變化，制約和調(diào)節(jié)動(dòng)物的生殖與換毛周期[57]。一些季節(jié)性換毛的動(dòng)物或者其他的一些哺乳動(dòng)物，在新陳代謝、被毛的生長(zhǎng)和生殖狀態(tài)方面的改變，都受到松果體分泌的褪黑激素的變化的影響。松果體內(nèi)褪黑激素(melatonine，MT)分泌通路的激活對(duì)光照極其敏感，因而一年中日照長(zhǎng)度的變化以MT建立起神經(jīng)內(nèi)分泌系統(tǒng)對(duì)外部光周期做出一個(gè)精確響應(yīng)，即季節(jié)性時(shí)間[58]。季節(jié)性脂肪周期、皮毛的生長(zhǎng)和褪換毛、冬眠等類似的生理現(xiàn)象都受到褪黑激素調(diào)節(jié)。Rust等[59]首次發(fā)現(xiàn)皮下埋植MT可以使雄性白鼬3周內(nèi)完成脫去褐色夏毛長(zhǎng)出白色冬毛的過(guò)程，盡管這些動(dòng)物處在延長(zhǎng)日照的條件下，但埋植MT仍有脫夏毛長(zhǎng)冬毛的效應(yīng)。隨后，其他關(guān)于補(bǔ)充外源性MT的研究結(jié)果均表明，MT對(duì)季節(jié)性換毛動(dòng)物換毛產(chǎn)生影響[60-62]。當(dāng)人工切除松果體或頸上神經(jīng)節(jié)，使MT的節(jié)律失去后，動(dòng)物雖然能進(jìn)行換毛和繁殖，但對(duì)以后人工改變光周期的反應(yīng)消失了，說(shuō)明光周期對(duì)動(dòng)物換毛的作用可能是通過(guò)影響松果體MT的節(jié)律實(shí)現(xiàn)的[63]。

通過(guò)人為控制光照時(shí)長(zhǎng)或皮下埋植外源性MT從而使動(dòng)物進(jìn)行季節(jié)性換毛，并對(duì)毛發(fā)的生長(zhǎng)產(chǎn)生影響。可見(jiàn)光因子對(duì)于季節(jié)性動(dòng)物換毛有刺激作用，是啟動(dòng)季節(jié)性換毛重要的因素。

3.1.2 溫度

溫度直接影響動(dòng)物體溫調(diào)節(jié)、生產(chǎn)性能和生長(zhǎng)速度，對(duì)季節(jié)性換毛也有一定的影響。但溫度是不是啟動(dòng)動(dòng)物換毛的首發(fā)因子[64]？

春季換毛過(guò)程中，暴露在溫暖條件下的白鼬完成背部換毛時(shí)間更早，換毛區(qū)域也更大[65]。同樣，高溫會(huì)加速白色冬毛向棕色夏毛轉(zhuǎn)換的過(guò)程[37]。在秋季換毛過(guò)程中，低溫有刺激毛的生長(zhǎng)和加速換毛過(guò)程的作用[66]。人工飼養(yǎng)的白鼬在低溫下3 d就完成了由棕色的夏毛到白色的冬毛的更換，而在常溫完成換毛則需要10—20 d[67]。生存在高緯度地區(qū)的動(dòng)物也比低緯度地區(qū)的動(dòng)物提早完成換夏毛長(zhǎng)冬毛的過(guò)程，且換毛持續(xù)時(shí)間短，冬毛毛被保持的時(shí)間長(zhǎng)[68]。

3.2 內(nèi)在因素

3.2.1 性別

不同的性激素會(huì)在不同的時(shí)間達(dá)到峰值，性別差異會(huì)對(duì)動(dòng)物換毛造成影響。在大多數(shù)哺乳動(dòng)物中，雌性比雄性更早地開(kāi)始春季換毛[69]。在亞成體港海豹(Phocavitulina)中，雌性海豹完成換毛的平均時(shí)間比未成熟的雄海豹早7 d，比成熟雄海豹早19 d，表明換毛時(shí)間的差異可能與動(dòng)物的年齡或生殖狀態(tài)有關(guān)，也可能是性激素水平差異變化的結(jié)果[70]。也有相關(guān)證據(jù)表明，性別差異對(duì)換毛無(wú)顯著影響[71]。

在秋季換毛過(guò)程中雄性西伯利亞倉(cāng)鼠比雌性開(kāi)始換毛的時(shí)間要早[72]。相反，秋季換毛的開(kāi)始時(shí)間雌性白鼬要提前于雄性[73]。

3.2.2 年齡

季節(jié)性換毛也受年齡的影響，在某些物種中，年幼的個(gè)體一般換毛較晚[74]。但也有研究表明，年幼的個(gè)體相比于成體更早地開(kāi)始換毛[70]。此外，出生日期也與翌秋季換毛有關(guān)，如初夏出生的雪兔幼仔比晚出生個(gè)體更早完成秋季換毛[75]。

3.2.3 身體狀況

身體狀況如營(yíng)養(yǎng)條件，疾病等因素，同樣影響著動(dòng)物的換毛。換毛季節(jié)營(yíng)養(yǎng)不良，會(huì)造成夏毛脫落不凈，背部及全身長(zhǎng)滿黑絨毛，冬毛長(zhǎng)無(wú)法長(zhǎng)出等問(wèn)題[76]。一般來(lái)說(shuō)，體重較輕、受傷或生病的動(dòng)物以及晚育的雌性雪兔，其秋季換毛的時(shí)間比健康的雪兔要晚[77]。在春季換毛過(guò)程中，除了病重個(gè)體換毛較晚以外，未發(fā)現(xiàn)體況(如體重、脂肪比)對(duì)雪兔換毛有影響[73]。身體狀況良好的北極狐也較體況不好的個(gè)體提前完成換冬毛過(guò)程[76]。

4 存在的問(wèn)題與展望

本文從被毛的主要功能、被毛的生長(zhǎng)、季節(jié)性換毛序以及影響季節(jié)性換毛的主要因素這 4個(gè)方面回顧了哺乳動(dòng)物季節(jié)性換毛的相關(guān)研究。在物種研究方面，主要為雪兔、白鼬、北極狐等季節(jié)性毛色變化明顯的物種，白尾鹿、黑尾鹿、馬鹿等種群數(shù)量較大的物種以及貉(Nyctereutesprocyonoides)、水貂(Neovisonvison)、獺兔(Oryctolaguscuniculus)等人工養(yǎng)殖的物種，而在瀕危物種方面的研究較少。因此，在今后應(yīng)擴(kuò)大研究物種的范圍。

從19世紀(jì)70年代至今，在換毛研究技術(shù)方面已經(jīng)有了很大的進(jìn)步，從過(guò)去僅通過(guò)觀察記錄圈養(yǎng)動(dòng)物的換毛發(fā)展到對(duì)野外種群進(jìn)行換毛測(cè)定，這將對(duì)野生動(dòng)物的生理生態(tài)學(xué)提供重要的參考[78]。紅外觸發(fā)相機(jī)為哺乳動(dòng)物換毛相關(guān)研究提供了有效的手段，隨著大數(shù)據(jù)、人工智能時(shí)代的到來(lái)，科學(xué)技術(shù)將進(jìn)一步提高，以高新技術(shù)為方法測(cè)定野生動(dòng)物換毛將成為哺乳動(dòng)物季節(jié)性換毛的首要研究方向。

隨著全球氣溫逐漸變暖，有關(guān)氣候變化對(duì)動(dòng)物物候、植物物候的研究也受到越來(lái)越多學(xué)者的關(guān)注[79-80]。在高緯度地區(qū)，一些哺乳動(dòng)物通過(guò)換毛來(lái)適應(yīng)冬季白色的背景，而氣候變化會(huì)導(dǎo)致積雪覆蓋時(shí)間減少，獵物被捕食概率增加，造成個(gè)體死亡率上升，種群數(shù)量下降等問(wèn)題。氣候變化會(huì)造成越來(lái)越多的動(dòng)物毛色與背景色之間的錯(cuò)配[81-82]。通過(guò)氣候變化把動(dòng)物物候與環(huán)境因子聯(lián)系起來(lái)，對(duì)揭示動(dòng)物的適應(yīng)、進(jìn)化機(jī)制都具有重要意義。關(guān)于氣候變化對(duì)動(dòng)物換毛的某些影響尚不清楚，未來(lái)應(yīng)開(kāi)展更多有關(guān)哺乳動(dòng)物換毛相關(guān)交叉學(xué)科的研究，有效地揭示哺乳動(dòng)物換毛與環(huán)境之間的適應(yīng)性，這將是未來(lái)研究的重要方向。

致謝：感謝國(guó)家自然科學(xué)基金(31872241)、中央高校基礎(chǔ)研究基金(2572017PZ14)對(duì)本研究項(xiàng)目的資助。感謝貓科中心師兄、師姐、師弟和師妹給予的支持和幫助。