四種不同生活型樹種細根壽命及影響因素
2020-06-11 11:16:18于水強王靜波郝倩葳王維楓詹龍飛
生態學報 2020年9期
于水強,王靜波,郝倩葳,王維楓,王 琪,詹龍飛
南京林業大學生物與環境學院,江蘇省林業生態工程重點實驗室, 南京 210037
林木細根(直徑<2 mm)是森林生態系統地下部分最敏感的組分,是連接生態系統地上和地下部分的核心環節,在陸地生態系統碳、氮和水循環過程發揮重要作用[1- 2]。盡管林木細根的生物量只占地下根系總生物量很小的比例(一般不到5%),但由于細根較高的新陳代謝活性及快速周轉(生長、衰老、死亡和分解過程),導致森林生態系統每年超過1/3的凈初級生產量(NPP,Net Primary Production)分配到根系[3]。細根動態或周轉已經成為生態系統碳分配過程中不可忽視的組分[1,4- 5]。了解細根動態或周轉的關鍵是預測細根壽命,這已經成為國際上根系生態學研究的核心問題[6- 11]。
細根壽命是細根周轉的內在機制,其時間長短決定了每年被分配到土壤中碳和養分的數量。細根壽命估計誤差如果在5%—10%,那么根系凈初級生產力(NPP)的估計誤差會大于10%—20%[3]。在許多生態系統中,地下部分的凈初級生產力(BNPP,Belowground Net Primary Productivity)超過了地上部分的凈初級生產力(ANPP,Aboveground Net Primary Productivity)[12]。細根壽命估計的準確與否將直接影響到我們對陸地生態系統碳貯量的精度計算。細根壽命長短可能是植物本身遺傳特征、生長需求與外界環境條件之間權衡的結果,受多種因素的影響,如細根形態(直徑、分枝結構)、立地條件(養分和水分)和樹種特性等[13- 17]。很多學者針對同一樹種內的細根壽命研究發現,小直徑的、低分枝等級(根尖)的細根,以及生長在土壤表層的細根壽命較短,周轉較快；但在不同季節出生的細根,其壽命長短差異較大,可能與碳水化合物的供應相關,在不同樹種間表現的壽命模式不一致[7,16,18]。因立地條件及樹種特性差異,細根壽命也存在種間差異,如McCormack等[19]對北美12種溫帶樹種研究發現,細根壽命變異較大,其差異可能與不同樹種樹木整體功能特征(如生長速率、木材密度等)的或細根的功能性狀相關。但是,由于森林地下生態系統的復雜性,尤其是根系研究的難度,我們目前仍無法得出一些普適性的結論。本研究以4種不同生活型樹種(落葉與常綠樹種,針葉和闊葉樹種)為研究對象,通過微根管技術估計細根壽命,探討影響細根壽命的因素及影響程度,以期為進一步研究森林生態系統碳及養分循環過程提供參考。
1 研究方法
1.1 研究地概況
研究地點位于南京林業大學樹木園(32°07′—32°09′N,118°80′ —119°82′E),屬北亞熱帶季風氣候區,四季分明,雨水充沛,光能資源充足,年平均溫度為15.7℃,最熱月平均溫度28.1℃,最冷月平均溫度-2.1℃。年平均降雨117 d,降雨量1106.5 mm,最大平均濕度81%[20],樣地土壤類型為黃棕壤,其基本物理和化學特征見表1。
1.2 樣地設置
本實驗選取35年林齡的麻櫟(Quercusacutissima,落葉闊葉)、石櫟(Lithocarpusglaber,常綠闊葉)、池杉(Taxodiumascendens,落葉針葉)和柳杉(Cryptomeriafortunei,常綠針葉)4種不同生活型樹種為研究對象。樹種及細根特性見表2。
在2009年1月,每個樹種設置3塊樣地,每塊樣地大小為10 m×30 m,在每個重復樣地隨機安裝6個由丙烯酸材料制成的透明圓形管(微根管),4個樹種共安裝72個微根管。微根管內直徑為6.4 cm,長度為90 cm。先用特制的鋼鉆,與地面成45度角,鉆一個與管直徑接近的管洞,然后將微根管斜插入土壤,插入長度約為70 cm,垂直深度達到50 cm左右。露出地表的微根管部分先用黑色膠布纏繞,以防光線透入,然后用淺色膠布覆蓋,頂端加蓋密封,管下部用枯落物覆蓋。微根管插入土壤的位置距樹干0.5—1.0 m,隨機分布在林地中,微根管外壁劃刻方向線,以保證每次取樣時,都對同一位置的細根進行影像數據收集。
表1 四個林分的土壤理化特征(0—20 cm)
表2 四個樹種及細根性狀特征
細根直徑和比根長是指前三級根的直徑和比根長的平均值；細根非結構性碳和總氮含量為前三級根碳、氮含量的年平均值；不同字母代表4個樹種之間的差異顯著性(P<0.05)
1.3 根系影像收集及數據采集
從2009年8月至2011年11月,每隔1個月用微根管影像成像系統(CID- 600)對同一位置的根系生長過程進行影像收集,每次的影像收集工作在1—2 d內完成。影像帶回實驗室進行數據分析處理。用RooTracker軟件(Duke University Phytotron, Durham, NC, USA)對每個影像進行根系直徑、長度、根序等級等數據的測定,以及根系類型的區分,如活根與死根,白色根和棕色根,根系的消失與否等。白色根和棕色根定義為活根,黑色的根、皮層脫落或表皮褶皺的根定義為死根；另外,白色和棕色根系在沒表現出死亡形態時的突然消失,也定義為死根[18]。根系壽命定義為自第一次在影像中出現時刻起到第一次被定義為死亡或消失的時間。在圖片處理過程中,依據樹種、樣地號、微根管號、圖框位置、取樣時間、細根編號等建立細根數據庫,方便數據分析。
1.4 根系取樣和指標測定
在2010年4、7、10月,在樣地中隨機選取麻櫟(Q.acutissima)、石櫟(L.glaber)、池杉(T.ascendens)和柳杉(C.fortunei)各5株,利用10 cm×20 cm的取樣器,在距離樹干50—100 cm范圍內取完整土塊,小心去掉根系上的土壤及其他雜質,將所得根系裝入塑料袋中,低溫保存運回實驗室。在實驗室,取出冷藏保存的樣品,用蒸餾水小心清洗根系上的土壤顆粒及雜質,依據Pregizter的根序分級法[21],將洗凈的根系進行分級。將前三級根序細根,用WinRHIZO根系分析儀(加拿大Regent Instruments公司)并分析細根結構特征,如直徑、長度等指標,將掃描過的細根放在65℃烘箱中烘干至恒重(24 h),測定生物量干重(0.0001 g)。比根長用總長度除以生物量計算得到。用改進的酚-硫酸法測定根系樣品的可溶性糖和淀粉含量,二者之和作為總非結構性碳含量(TNC,Total Non-structural Carbohydrate)[22],采用凱氏定氮法測定根系總氮含量。文中采用的TNC和N含量是前三級細根在4、7和10月測定值的平均值。
1.5 數據分析
采用SPSS 24.0統計軟件對各形態指標數據、細根全氮和非結構性碳水化合物含量等進行單因素方差分析檢驗(One-way ANOVA),然后采用LSD方法檢驗各指標數據在樹種間的差異,顯著性水平P=0.05 。細根壽命分析運用SPSS統計軟件中的Kaplan-Meier方法進行生存分析,估計細根存活率及中位值壽命(Median root longevity, MRL),做存活曲線(Survival curve)。但由于在觀測結束時,仍有部分細根存活,因此,用平均(期望)壽命作為唯一參數來估計細根真實壽命就有可能存在偏差。而在生存分析中,用中位值壽命(即存活率達到50%時所用的時間,MRL)要比用所有個體壽命的算術平均值更有代表性[18]。在生存分析中,使用中位值壽命和平均壽命兩種方式來表示細根的壽命。本研究的統計檢驗的顯著水平設為α=0.05。采用對數秩檢驗(Log-rank test)檢驗比較不同樹種細根總體壽命差異及同一根群(Root cohort,即同一根序等級、同一出生季節和同一土層根系)細根壽命之間差異。利用Cox比例風險回歸模型來評價直徑、根序等級、出生季節和土層對細根壽命的影響程度[23]。樹種種間細根壽命比較采用的數據是微根管中觀測的前三級根序細根合并的總體壽命,并計算總累積存活率。
2 研究結果
2.1 樹種內不同根群細根壽命的差異
2.1.1細根形態對細根壽命的影響
圖1 不同根序等級和直徑等級細根的累積存活率Fig.1 Survivorship of fine roots in different orders and diameters for four tree species D: 細根直徑Diameter of fine root
由圖1可以看出,4個樹種一級根的累積存活率要顯著低于二級根(P<0.001),說明4個樹種一級根的壽命要顯著低于二級根,通過計算細根的中位值壽命發現,4個樹種二級根的中位值壽命從(192±40)—(463±10) d,要顯著高于一級根的中位值壽命((64±1)—(216±16) d)。4個樹種的細根壽命表現出明顯的直徑效應,即細根直徑越小,壽命越短。4個樹種D<0.5 mm的細根累積存活率要顯著低于0.5 mm
2.1.2出生季節和土層深度對細根壽命的影響
研究表明,不同樹種的細根壽命表現出不同的季節模式(圖2)。各樹種細根存活曲線分析發現,麻櫟和石櫟夏季出生細根的存活率顯著高于春季(P<0.001),尤其是壽命大于100 d的細根存活率,但與秋冬季出生的細根差異不顯著；春秋兩季出生的麻櫟細根存活率差異不顯著,而石櫟細根存活率則差異顯著。而統計檢驗表明,池杉春季出生細根的累積存活率顯著高于夏季和秋冬季出生的細根(P<0.001),而秋冬季出生細根的存活率最低,其細根的中位值壽命分別為(244±18) d、(181±11) d和(80±20) d；而柳杉則無顯著差異(P>0.05)。
4個樹種的細根壽命表現出明顯的土層效應(圖2,表3),統計檢驗表明,4個樹種各土層細根的存活率之間差異顯著(P<0.01)。即隨土壤深度增加,細根的累積存活率逐漸增加,壽命延長。4個樹種細根中位值壽命與平均壽命具有明顯的層次性,如生長土壤上層(0—15 cm)的麻櫟細根中位值壽命只占中層(15—30 cm)和下層(30—45 cm)細根壽命的61.4%和51.7%；而石櫟、池杉和柳杉在土壤上層(0—15 cm)的細根壽命中只占中層和下層細根壽命的44.2%—66.5%和23.9%—49.8%。通過對不同土層細根死亡危險率的COX模型分析,也發現同樣的規律,即隨土層深度增加,細根的死亡危險率逐漸減小(表3)。
圖2 不同季節和土層細根的累積存活率Fig.2 Survivorship of fine roots in different seasons and soil depths for four tree species
表3 四個樹種細根壽命影響因素的Cox比例風險回歸分析
Table 3 Results of Cox proportional hazards regression analysis for influencing factors of root lifespan for four tree species
df參數估計parameter estimate標準誤Standard error(SE)Wald值(Chi-square)P死亡危險率Hazard rate土層(0—15 cm作為參考)Soil depth(0—15 cm for reference)2155.867<0.00115—30 cm1-0.3080.04060.278<0.0010.73530—45 cm1-0.5710.049137.223<0.0010.565季節(夏季作為參考)Season(Summer for reference)225.856<0.001春季 Spring10.0400.0480.6930.4051.041秋季 Autumn1-0.2400.05022.839<0.0010.787直徑Root diameter1-2.1930.078780.611<0.0010.112根序 Root order1-0.6930.055156.000<0.0010.500
2.2 細根壽命的種間差異
如圖3表示,本研究中共觀測到4100條細根(前三級根序細根),其中麻櫟1029條、石櫟1445條、池杉728條、柳杉898條,到觀測期結束仍存活的細根所占百分比分別為13.60%、14.67%、16.62%、24.72%。說明在4個樹種中,石櫟和麻櫟屬于多根系樹種,在生長觀測期中更容易死亡。通過對細根累積存活率分析發現,不同樹種細根累積存活率和細根壽命存在顯著差異。在整個細根生長動態的監測期內,柳杉細根累積生存率最高,顯著高于池杉、石櫟和麻櫟(P<0.001)；麻櫟細根的中位值壽命最短,只有(69±4) d,柳杉、池杉和石櫟的中位值壽命分別是麻櫟的4.0、2.9倍和1.8倍,平均壽命分別是麻櫟的2.3、1.8倍和1.4倍。結果表明,對于同屬植物來說,常綠植物(柳杉、石櫟)細根壽命要高于落葉樹種(池杉、麻櫟)。
圖3 四個樹種整體細根的累積存活率Fig.3 Survivorship of the overall fine roots for four tree species
3 討論
3.1 樹種內不同根群細根壽命的差異
細根壽命是一個復雜的生理生態過程,受環境因子、樹木生理狀況、樹種及遺傳因子等多種因素綜合影響[13- 15]。對于同一物種,甚至是同一株植物來說,不同根群(Root corhort,即同一分枝等級、出生在同一時期或同一土層的細根)細根壽命差異顯著,這種差異在不同樹種間表現出一致的規律[8,24- 25]。在本研究中,4個不同生活型樹種的細根形態結構、土層深度及出生季節顯著影響細根壽命。直徑較小的一級根細根存活率及中位值壽命都顯著小于較粗的二級根(圖1),二級根的死亡危險率只有一級根的50%,細根直徑每增加1 mm,細根死亡危險率下降為原來的11.2%(表3),說明細根直徑和根序等形態結構是導致種內不同根系壽命差異的原因之一[18,26]。
同時,細根壽命表現出明顯的垂直分布規律,即隨土壤深度增加,4種樹木細根壽命延長,土壤中層和下層細根的死亡危險率只有表層的73.5%和56.5%。細根壽命的垂直分布規律與許多樹種的研究結果一致,如Anderson等分析葡萄(Vitislabruscana)細根壽命發現,土層深度每增加1 cm,根系的死亡危險率降低0.3%—0.7%[27]；Zhu等對楊樹人工林細根研究發現20—40 cm土層細根死亡危險率只有0—20 cm土層的72.7%[28]。這些分布規律很大程度上與環境因子垂直分布相關,如在生長季中,表層土壤溫度隨氣溫波動的幅度要明顯大于下層土壤。我們對4種林地不同土層土壤溫度的季節動態發現,0—15 cm與30—45 cm處溫度最高相差3.85℃。另外,表土層的隔熱作用和下層土壤相對恒定的水分含量也有利于防止劇烈的溫度波動及水分虧缺對細根造成的影響[29]。
一般夏季或春季出生的細根壽命較長,秋冬季出生的細根壽命較短,但這種細根壽命季節模式在樹種間有所不同,如常綠的柳杉并沒有表現出明顯的季節規律。不同季節出生的細根壽命長短很有可能與樹木本身的生理活性及碳水化合物的供應有關。Eissenstat等認為,細根壽命長短是各器官對光合產物競爭的結果,地上部分生長競爭光合產物的結果是增加了細根死亡機率[30]。對于許多落葉樹種來說,春季和夏季出生的細根正處在植物新陳代謝的萌動期和旺盛期,植物需要根系大量吸收水分和養分,因此會向地下分配更多的碳水化合物用于細根的生長和維持[31],并隨葉子的展開與生長,會源源不斷的向根系提供碳水化合物,可保證細根存活較長時間；而秋季由于落葉的作用,碳水化合物供給減少進而導致部分細根壽命終止。這種細根壽命的季節模式可能在落葉樹種中更為明顯,而對常綠樹種則表現較弱,如本研究中常綠的柳杉沒有明顯的季節性規律。
3.2 細根壽命的種間差異
許多研究顯示,除樹木細根本身的形態特征及環境因子影響之外,細根壽命可能受遺傳特征影響,即細根壽命因樹種而異[14- 15,19]。即使生長在同一立地條件下,不同樹種細根壽命差異也較顯著,如McCormack[19]等研究發現,同一人工林中12種溫帶樹種細根壽命變異較大,其中位值壽命從95—336 d。對4種不同生活型樹種(常綠與落葉、闊葉與針葉)細根壽命的研究發現,4個樹種細根中位值壽命為69—273 d,存在顯著差異?？傮w來看,對于同一科屬的樹種,常綠樹種(柳杉或石櫟)的細根壽命要長于落葉樹種(池杉或麻櫟)；在不同科屬之間,針葉樹種(池杉和柳杉)的細根壽命要長于闊葉樹種(麻櫟和石櫟),這與Coleman等[32]的研究結果一致,即常綠針葉樹種的細根壽命要長于落葉闊葉樹種,如脂松(Pinusresinosa)細根的中位值壽命為291 d,而楊樹(Populustristis)只有149 d。在研究的4個樹種中,常綠樹種的生長速度要相對慢于落葉樹種(胸徑比較,如表1),即柳杉生長速度要慢于池杉,石櫟生長速度要慢于麻櫟。Eissenstat[30]認為生長快速的樹種通常細根壽命較短,慢生樹種細根壽命較長。這可能是樹木本身的生長策略,在有限的生長季內,盡可能產生多的生物量,以適應環境變化。鑒于這種生理特性,在生長季中落葉樹種的生長速度要快于常綠樹種,那么其各部分代謝功能就可能比較強,例如,根系的快速周轉,所以導致落葉樹種的細根壽命較短。
從不同樹種的細根特征來看(表2),直徑偏粗的柳杉和池杉的細根壽命比直徑較細的櫟樹細根壽命長,這與McCormack等[19]通過根系特征來預測細根壽命的研究結果一致,即在不同樹種間,細根直徑每增加1 mm,細根存活率提高了89%。柳杉在4個樹種中全N含量最低,而非結構性碳水化合物(TNC)則是最高,表明柳杉細根的生理代謝活性最弱,而又有最豐富的碳水化合物的能量來源,導致4個樹種中柳杉各級細根的存活率最高、壽命最長。而池杉在4個樹種全N含量最高,而TNC含量較低,這種生理特性很有可能導致其細根壽命較短,但壽命監測結果,池杉的總體壽命要長于麻櫟和石櫟,這可能是不同科屬植物細根壽命的種間差異。我們以往應用全氮、非結構性碳水化合物等參數來評價種間細根壽命的方法可能只有在同種或同類型的樹木間比較才會有效。在相同的立地條件下,樹木本身的生理狀況對細根壽命的影響可能強于環境因子[19,33]。
4 結論
樹木的細根壽命是一個復雜的生理生態過程,究竟哪些因素控制細根壽命過程,是一個非常有意義的研究內容。在自然條件下,細根壽命受多種因素綜合作用,尤其是遺傳因子、樹木本身生理狀況、植物體內碳水化合物的數量和分配,以及土壤資源有效性等。目前關于細根壽命的數據還比較少,還無法得出普適性結論,但是內部生理因素和外部環境因素的作用不可忽視。我們認為外部因素很可能影響樹木種內的細根壽命,而種間的細根壽命可能更依賴于樹木生長速率、碳分配模式等樹木整體的功能性狀差異,環境因子的影響相對較弱。
