密葉紅豆杉自然分布及群落生態學特征

張勇強,李智超,宋立國,厚凌宇,孫啟武,*

1 中國林業科學研究院林業研究所,北京 100091 2 國家林業和草原局林木培育重點實驗室,北京 100091 3 林木遺傳育種國家重點實驗室,北京 100091

紅豆杉屬(Taxusspp.)植物為常綠喬木或灌木,全球共有11 種,主要分布于北半球溫帶地區,熱帶、亞熱帶等地的高山地區也有少量分布,起源于古老的第三紀, 是第四紀冰川后遺留下來的珍稀瀕危植物,因此又被稱為植物王國里的“活化石”[1- 2]。我國有3種2變種[3]，分別為密葉紅豆杉(TaxusfaunaNan Li & R. R. Mill)，須彌紅豆杉(TaxuswallichianaZuccarini)及其變種紅豆杉(Taxuswallichianavar.chinensis(Pilger) Florin)和南方紅豆杉(Taxuswallichianavar.mairei(Lemée & H. Léveillé) L. K. Fu & Nan Li)，東北紅豆杉(TaxuscuspidataSiebold & Zuccarini)[4]。美國國立癌癥研究所(NCI)1985年發現,紅豆杉屬植物含多種抗腫瘤活性成分,從此該屬植物開始得到廣泛關注和深入研究[5- 7]。紅豆杉屬植物對生境有嚴格的選擇,生長緩慢,種群競爭力弱、天然更新緩慢和地理分布局限等客觀因素,加之隨著抗癌藥紫杉醇的開發利用,對紅豆杉原料的需求量日益增大[8- 10],導致紅豆杉屬植物大規模被人為破壞,資源量銳減[11- 12],個別物種已處于極度瀕危狀態[13]。

密葉紅豆杉,又名喜馬拉雅密葉紅豆杉,生長于海拔2500—3400 m的地帶,對生長環境要求相對苛刻,屬于小生境物種,在全球范圍內有零星分布,面積均較小,調查顯示,其多生長于我國西藏西南部,在印度北部、克什米爾、巴基斯坦、尼泊爾、阿富汗至喜馬拉雅山區東段也有分布[14]。有研究表明,密葉紅豆杉在印度、美國、墨西哥也有分布潛力,其面積分別為45074.2、16815.3、15817.2 km2,澳大利亞、埃塞俄比亞、贊比亞在密葉紅豆杉引種栽培方面也具有較大的發展潛力,其潛在分布區域面積均在10000 km2以上[15]。目前,對密葉紅豆杉的研究很少,尤其是其在中國的自然分布和群落生態特征缺乏研究。因此,本研究利用群落調查方法,在調查密葉紅豆杉野生分布的基礎上,進行群落類型劃分,并對群落物種多樣性特征、結構特征和種群競爭特性進行研究,為密葉紅豆杉資源的管理和保護提供科學依據。

1 研究地區與研究方法

1.1 區域概況

研究區為西藏自治區日喀則市吉隆縣吉隆鎮(84°35′— 86°20′E,28°3′— 29°3′N),位于西藏自治區日喀則市吉隆縣南部,東鄰聶拉木縣,西、南鄰尼泊爾,距縣城73公里,距離尼泊爾邊境23.5 km,地處喜馬拉雅山脈南麓,素有“喜馬拉雅后花園”之稱。研究地海拔2600—3000 m,主要河流吉隆藏布穿境流向尼泊爾出境。吉隆鎮處于吉隆縣南部地區,為亞熱帶山地季風氣候區,年平均氣溫可達10—13℃,最暖月氣溫為18℃以上,年降水量達1000 mm左右,年無霜凍日數在200 d以上,土壤類型有棕壤、暗棕壤黃棕壤等。吉隆鎮屬林區,有中國稀有樹種密葉紅豆杉、喜馬拉雅長葉松、長葉云杉等多種珍稀植物種類,有“世界植物博物館”之稱。

1.2 樣地設置與群落類型劃分

根據資料查詢,尋訪當地林業局相關人員,結合實地踏查,在密葉紅豆杉分布地段設置45個10 m×10 m樣地,并記錄各樣地的地理位置及環境條件。各樣地概況見表1。

表1 密葉紅豆杉45個樣地概況

在樣地的四角與中心各設1個2 m×2 m 的灌木樣方和1 m×1 m的草本樣方,分層進行群落學調查,按以下方法計算各樣地的物種重要值(Pi)[16]：

喬木重要值= (相對多度+相對優勢度+相對頻度)×100/3；

灌木重要值= (相對多度+相對頻度+相對高度+相對蓋度)×100/4；

草本重要值= (相對頻度+相對高度+相對蓋度)×100/3。

多度：指某樣方內某種植物的個體數與樣方面積之比。相對多度：指樣方內某種植物的多度與所有種多度和之比。

頻度：指一個種在所作的全部樣方中出現的頻率。相對頻度：指某種在全部樣方中的頻度與所有種頻度和之比。

優勢度：指樣方內某種植物的胸高斷面積除以樣地面積。相對優勢度：指樣方內某種的優勢度與所有種優勢度和之比。

蓋度：指樣方內某植物地上部份的垂直投影面積與樣方面積之比。相對蓋度：指樣方內某種的蓋度與所有種蓋度和之比。

以出現頻率較高的30種植物的重要值為基礎數據,采用SPSS 22.0軟件包的系統聚類法劃分群落類型,然后重新計算群落內所有物種重要值,并以重要值大于50的植物作為優勢種或共建種命名群落[17- 18]。

1.3 群落物種多樣性

采用3種指數分層計算密葉紅豆杉群落的物種多樣性：

1)豐富度指數：

R=S,DM=(S-1)/lnN；

式中,S為群落中物種總數；N為所有物種的個體總數；Pi為種i的物種重要值。

由于喬木層、灌木層和草本層對群落結構、功能與穩定性的貢獻各異,因此分別賦予0.5、0.3和0.2的權重,計算群落的總體多樣性[19- 21]。

1.4 密葉紅豆杉群落結構

記錄樣地內喬木樹種的胸徑(DBH,Diameter at Breast Height)、株高(H,Height)及生長狀況,按株高進行區分：更新層(H < 1 m) 、演替層 (1 m ≤H < 5 m) 和喬木層(H ≥ 5 m)[22],分析密葉紅豆杉和其他喬木種的垂直結構；并以立木級代替年齡結構分析喬木種種群動態．根據該區樹種的生長特征和紅豆杉屬的已有研究[8],將立木結構劃分為7級：S1級(胸徑DBH < 4 cm)、S2 級(4 cm ≤ DBH < 8 cm)、S3級(8 cm ≤ DBH < 16 cm)、S4級(16 cm ≤ DBH <24 cm)、S5級(24 cm ≤ DBH < 32 cm)、S6 級(32 cm≤ DBH < 40)、S7 級(DBH ≥ 40 cm)。

1.5 主要喬木種競爭特性

每種群落選取密葉紅豆杉數量相近的3個樣地,對樣地內DBH ≥ 4cm的所有喬木種進行定位。以密葉紅豆杉為對象木,半徑5 m樣圓內的所有喬木定義為競爭木,測量對象木與競爭木的胸徑、株高、冠幅及二者之間的距離。以Hegyi的單木競爭指數(CI,competition index)計算競爭強度[23-24]。

式中,i為對象木的數量；j為競爭木的數量；Di和Dj分別為對象木i和競爭木j的胸徑；Lij為對象木i與競爭木j之間的距離；CIi為第i株對象木的競爭指數。對于密葉紅豆杉種內和種間競爭強度的計算,首先計算出每株競爭木對對象木的競爭指數,然后將n株競爭木的競爭強度累加即得對象木種內和種間的競爭強度,CI值越大,表示競爭強度越激烈。

采用SPSS 22.0軟件對群落的物種多樣性進行統計分析．采用單因素方差分析(One way ANOVA)和Duncan`s法進行方差分析和多重比較(α=0.05),用R 3.4.2軟件進行聚類分析并作圖。表中數據用EXCEL 2010軟件處理,用GraphPad PRISM?軟件作圖。

2 結果與分析

2.1 群落調查結果及群落類型劃分

本次調查范圍內的喬木組成樹種主要有：高山櫟(QuercussemicarpifoliaSmith)、鐵杉(Tsugachinensis(Franch.) Pritz.)、密葉紅豆杉、華榛(CoryluschinensisFranch.)、華山松(PinusarmandiiFranch.)、樸樹(CeltissinensisPers.)、東陵繡球(HydrangeabretschneideriDippel),馬醉木(Pierisjaponica(Thunb.) D. Don ex G. Don)、常山(DichroafebrifugaLour.)等。林下灌木主要有刺葉高山櫟(QuercusspinosaDavid ex Franchet)、野花椒(ZanthoxylumsimulansHance)、孝順竹(Bambusamultiplex(Lour.) Raeuschel ex J. A. et J. H. Schult.)、杜鵑(RhododendronsimsiiPlanch.)、毛排錢樹(Phyllodiumelegans(Lour.) Desv.)、忍冬(LonicerajaponicaThunb.)、長白薔薇(RosakoreanaKom.)、箭竹(FargesiaspathaceaFranch.)、石竹(DianthuschinensisLinn.)、圓葉小蘗(Berberis)等。林下草本主要有蕨(Pteridiaceae)、接骨木(SambucuswilliamsiiHance)、飛廉(CarduusnutansLinn.)、寒莓(RubusbuergeriMiq.)、烏斂莓(Cayratiajaponica(Thunb.) Gagnep.)、鵝觀草(RoegneriakamojiOhwi)、黃精(PolygonatumsibiricumDelar. ex Redoute)、唐松草(ThalictrumaquilegifoliumLinn. var. sibiricum Regel et Tiling)、堇菜(ViolaverecundaA. Gray)、七葉一枝花(ParispolyphyllaSmith)等。

以45個樣地中出現頻率高的30種植物的重要值為基礎數據,進行系統聚類,結果見圖1。

圖1 密葉紅豆杉45個樣地的聚類分析(數字1—45為各調查樣方編號)Fig.1 Clustering analysis of 45 plots of Taxus fuana (The number 1—45 is the sample number of each survey)

根據圖1的聚類分析結果,結合樣地特點,將45個樣地區分為4種群落類型(表2)。根據得到的群落,重新計算喬木層重要值,得到鐵杉+密葉紅豆杉群落(C1)中,鐵杉重要值為99.12,密葉紅豆杉重要值為87.82,高山櫟+密葉紅豆杉+華榛群落(C2)中,高山櫟的重要值為67.93,密葉紅豆杉的重要值為64.00,華榛的重要值為61.78,C3密葉紅豆杉群落(C3)中,密葉紅豆杉的重要值為152.46,鐵杉+密葉紅豆杉+華榛群落(C4),鐵杉的重要值為139.42,密葉紅豆杉的重要值為78.74。結果表明密葉紅豆杉在四種群落中,都占有十分重要的位置,但除C3群落外,密葉紅豆杉的重要值皆沒有其他幾種喬木大。4種群落的群間植物均較為豐富。

表2 密葉紅豆杉群落劃分

C1: 鐵杉+密葉紅豆杉群落Tsugachinensis+T.fuana；C2：高山櫟+密葉紅豆杉+樸樹+華榛群落Quercussemicarpifolia+T.fuana+Celtissinensis+Coryluschinensis；C3：密葉紅豆杉+刺葉高山櫟群落T.fuana+Quercusspinosa；C4：鐵杉+密葉紅豆杉+華榛Tsugachinensis+T.fuana+Coryluschinensis

2.2 群落多樣性特征

豐富度指數(R和DM)、多樣性指數(DS和H)、均勻度指數(Jsi和Jsw)是反應群落組織化水平的定量指標。研究地不同群落、不同植被類型物種多樣性統計如表3和表4所示。由表3可得,無論是喬木層,灌木層,還是草本層,C2群落的各指標均大于其他3個群落,表明C2群落中物種多樣性更好,而其他指標沒有明顯的規律。由表4可得,密葉紅豆杉喬、灌、草綜合的各指數,C2群落均大于其他群落,其次是C1,C4,C3,表明密葉紅豆杉總體物種多樣性C2 > C1 > C4 > C3。研究地的豐富度指數和多樣性指數處于較高水平,均勻度指數不高。

表3 密葉紅豆杉群落的各層物種多樣性

R：豐富度指數 richness index；DM：馬格列夫指數 Margalef index；DS：辛普森多樣性指數 Simpson diversity index;H：香農威納多樣性指數 Shannon-weiner diversity index；Jsi：辛普森均勻度指數 Simpson evenness index；Jsw：Pielou 均勻度指數 Pielou evenness index

2.3 群落結構特征

4種群落中共有密葉紅豆杉54株,其他樹種107株,包括高山櫟34株,鐵杉23株,華榛27株和少量樸樹,華山松,常山,馬醉木。密葉紅豆杉在4種群落中的數量都很少,每100 m2僅有1—3株,其他樹種則為1.5到6株。以喬木種的株高分級表示4種群落的垂直結構,密葉紅豆杉最高可達9.5 m(樣地23),最矮為2.3 m(樣地14),以喬木種的胸徑分級表示群落的立木級結構,密葉紅豆杉最粗可達胸徑69 cm(樣地23),最細僅為3.2 cm(樣地41)。

表4 密葉紅豆杉群落的總體物種多樣性

2.3.1群落垂直結構

表5 密葉紅豆杉群落垂直結構

2.3.2群落立木結構

由圖2可知,54株紅豆杉在各群落中不同胸徑的占比不同,C1和C2群落中紅豆杉除DBH < 4 cm 占0外,其他統計的DBH范圍內均有分布且占比良好,C1群落中16 ≤ DBH < 24 cm所占比例最多,C2群落中8 ≤ DBH < 16 cm占比最多。C3群落中密葉紅豆杉和其他樹種的DBH均小于24 cm,密葉紅豆杉8 ≤ DBH < 16 cm占比最多。C4群落中密葉紅豆杉的DBH在16—32 cm之間,32 ≤ DBH < 40 cm 占比最多。結果表明,C1,C2和C3群落中的密葉紅豆杉在過去的很長一段時間內具有良好的更新,而C4群落則存在嚴重的更新問題,DBH < 16 cm的密葉紅豆杉未被發現。同時C1和C2群落中并沒有發現DBH < 4 cm 的密葉紅豆杉,表明C1和C2群落中幼苗缺乏,很可能在以后的幾十年中出現像C4群落相同的問題。

圖2 密葉紅豆杉群落喬木種立木級結構Fig.2 Diameter scales of tree species of Taxus fuana communitiesⅠ 密葉紅豆杉Taxus fuana; Ⅱ 除密葉紅豆杉之外的其他優勢種 Other dominant species except Taxus fuana

2.4 群落喬木種競爭特性

每種群落選取密葉紅豆杉數量相近的3個群落,C1(樣地2、21和37)、C2(樣地1、14和40)、C3(樣地41、43和44)、C4(樣地22、24和38),計算4種群落密葉紅豆杉的種內競爭和包括密葉紅豆杉在內的其他喬木種的種間競爭(表6)。結果表明,密葉紅豆杉的種內競爭,除C1群落中16 cm ≤ DBH < 24 cm外,平均競爭指數都隨著徑級的增加而減小,且包括密葉紅豆杉在內的喬木種的種間競爭,競爭指數皆隨徑級的增加而減少,這一結果表明,在研究地的物種競爭指數,存在著隨胸徑增大而減小的規律,胸徑越小的個體,在與其他個體的競爭中越容易死亡,更應該受到保護。從每個群落的總體平均競爭指數來看,C1和C3的密葉紅豆杉種內競爭大于種間競爭,而C2和C4則相反,表明密葉紅豆杉在不同群落中的競爭地位不同。

密葉紅豆杉的競爭壓力不僅受競爭木的個體和數量的影響,也因競爭木的種類不同而不同[20],表7為四種群落選擇出的12個樣地的其他物種對24棵密葉紅豆杉的競爭強度,競爭木共有9種,33棵,其中鐵杉和高山櫟的數量最大,也是競爭指數最高的兩個樹種,分別占總數量的24.242%和30.303%,競爭強度分別為41.159和31.829。由于鐵杉胸徑很大,該種群的競爭強度和平均競爭指數最大,對密葉紅豆杉的種群威脅最大,由于高山櫟的數量最多,該種群對密葉紅豆杉的競爭強度和平均競爭指數僅次于鐵杉,其他樹種對密葉紅豆杉的競爭強度從大到小依次為樸樹、華榛、杜鵑、華山松、花椒、馬醉木、常山。

表6 密葉紅豆杉群落的種內和種間競爭強度

CI：競爭指數 Competition index

表7 其他樹種對密葉紅豆杉的競爭強度

3 結論

野生密葉紅豆杉所在研究地區按各物種重要值劃分為4個群落,分別為鐵杉+密葉紅豆杉群落(C1)、高山櫟+密葉紅豆杉+樸樹+華榛群落(C2)、密葉紅豆杉+刺葉高山櫟群落(C3)、鐵杉+密葉紅豆杉+華榛群落(C4),各樣地郁閉度不高,且群落中密葉紅豆杉多為散生。由于研究地區林下資源豐富,土壤質量較好,所以其物種豐富度指數和多樣性指數比較高,綜合指數為C2 > C1 > C4 > C3。由于密葉紅豆杉對生境的要求非常苛刻,此地密葉紅豆杉平均每100 m2僅為1.34株,且缺乏更新層,除C3群落演替層比例較大外,其他3個群落皆以喬木層為主,從立木結構上看,C1、C2群落徑級結構分布較好,C3群落以中小徑級為主,而C4群落16 ≤ DBH < 32 cm,存在嚴重大的斷代問題。該地區密葉紅豆杉種間競爭大于種內競爭,其競爭壓力主要來源于高大的鐵杉和數量較多的高山櫟。

野生密葉紅豆杉存在嚴重的更新和競爭問題,小徑級密葉紅豆杉的缺失,加之嚴重種間的競爭,必將導致該種群的衰退。

4 討論

4.1 密葉紅豆杉自然分布特征

密葉紅豆杉作為國家Ⅰ級保護植物,同時也受到1973年制定《瀕危野生動植物種國際貿易公約》附錄Ⅱ的保護,由于其對生長環境要求嚴苛,在我國僅在西藏日喀則市吉隆縣少有分布。據調查發現,密葉紅豆杉生長的年平均氣溫為10 ℃左右,年平均降水約1000 mm,且只生長于水資源豐富,空氣濕度大的地區[25]。本次調查發現,所有樣地均在山間河流邊,其中多數樣地在小型瀑布周圍,環境的特殊性決定其零星分布的特點。本研究發現,密葉紅豆杉多呈帶狀或斑塊狀分布,分布地區郁閉度多在20%—50%之間,且密葉紅豆杉分布稀疏,很難成林。野生分布的密葉紅豆杉平均樹高6.40 m,最高為9.5 m,最低為2.5 m,大多植株位于喬木層和演替層,分別占60%和37.6%,更新層缺乏。從垂直結構上,小徑級幼苗少,群落更新不穩定,幼苗缺失,該種群在未來必將衰退[26]。

競爭是植物種內和種間關系的主要形式之一,表現為對生存環境資源和空間的爭奪[27-28],競爭強度不僅影響個體的生存、生長和繁殖,而且影響種群的空間分布與動態及群落的物種多樣性[29]。一般而言,植物種群受到的競爭壓力與競爭木種群數量和個體大小直接相關[30-31]。由于自然分布的郁閉度低,密葉紅豆杉可以與刺葉高山櫟、野花椒等灌木形成群落,也可以與高山櫟、華榛、樸樹,甚至高大的鐵杉組成群落,對周圍樹種的高度要求不高。當密葉紅豆杉與灌木樹種形成群落時,樹木形態雖小(DBH <24 cm,H < 5 m),但較競爭木高大,來自于其他喬木樹種的競爭壓力小,且樣地中存在更新苗,種群發展較穩定。但當其與比之高大的喬木種形成群落時,成熟的密葉紅豆杉要比其他伴生樹種株高小,特別是與鐵杉相比,紅豆杉的樹高僅約為鐵杉樹高的三分之一,這對其在爭奪光照和空間時極為不利。研究地區大徑級密葉紅豆杉居多,DBH > 16 cm的個體占63.8%,DBH ≥ 40 cm的個體占12.6%,小徑級缺失,DBH < 4 cm的個體僅占2.7%,最大胸徑為69 cm,最小胸徑為3.2 cm,表明該地區密葉紅豆杉在很久之前就出現了嚴重的更新問題。密葉紅豆杉的單木競爭強度隨競爭木徑級增大呈減小趨勢,表明胸徑越小的個體,越容易在競爭中被淘汰。這一現狀與東北紅豆杉相似,種內競爭弱,主要競爭壓力來自種間的主要原因是天然種群稀少,個體散生,且老齡化問題嚴重。

4.2 密葉紅豆杉的保護策略

針對密葉紅豆杉小生境分布這一特點,必須對密葉紅豆杉進行就地保護,避免因其生存環境破壞而導致分布面積減少甚至消失。盡管當地對密葉紅豆杉的保護和重視程度很高,但調查中發現,密葉紅豆杉生長較多的偏遠地帶仍有人為活動的痕跡,人畜甚至偷盜者對密葉紅豆杉的破壞不可避免。因此,建議在密葉紅豆杉集中生長地區周圍建立自然保護區或隔離帶,對野生種群進行有效的保護,使其野生數量得到擴大,也有利于保護其遺傳多樣性和優良的遺傳基因。

密葉紅豆杉與灌木和高大喬木均可組成群落,但與高大喬木組成的群落中缺乏更新層,建議對該種群進行適度的干擾,適當砍伐一些影響其生長的競爭樹種,改變群落發展方向,在保護現有野生成年個體基礎上增加密葉紅豆杉自主更新能力。可以選擇一較小范圍作為試點,對高大的鐵杉、高山櫟、樸樹等進行適當砍伐,增加林窗面積,降低林地郁閉度,增大密葉紅豆杉的增長空間,促進種子的萌發及幼苗幼樹的存活和生長,使密葉紅豆杉能夠自主更新,增加群落的穩定性。

對于很多阻礙交通或安全隱患的古老紅豆杉,應對其進行遷地保護,如移栽到植物園或保護區,保存其基因庫[32-33]。同時,也可以通過人工繁殖的方法,將密葉紅豆杉幼苗再引入到其原來分布區或其他適合生長的地區,讓其回歸天然條件,正常生長繁殖,恢復野生生長的狀態[34],保持遺傳多樣性,以建立足夠的遺傳資源來適應改變的新種群。另外有研究指出,食果鳥類的貯食行為對紅豆杉種子傳播及幼苗分布影響顯著[35-36],嚙齒類動物也能夠對紅豆杉種子進行傳播[37],因此,密葉紅豆杉生長地區的動物資源保護同樣重要。