鄱陽湖豐水期水位波動對浮游動物群落演替的影響

呂 乾,胡旭仁,聶 雪, 歐陽珊,王 超,秦海明,2,3,*

1 南昌大學生命科學研究院流域生態(tài)學研究所和生命科學學院, 南昌 330031 2 曲阜師范大學生命科學學院, 曲阜 273165 3 南昌大學江西省流域生態(tài)演變與生物多樣性重點實驗室, 南昌 330031 4 中國水產科學研究院珠江水產研究所, 廣州 510380

浮游動物在湖泊生態(tài)系統(tǒng)食物網的物質循環(huán)和能量傳遞的過程中發(fā)揮著重要作用,對于淡水生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定性具有重要意義[1- 2],揭示湖泊系統(tǒng)中的浮游動物群落結構特征有助于認識湖泊生態(tài)系統(tǒng)中物質和能量的流動[3]。關于環(huán)境因子對浮游動物群落結構具有影響已經被很多學者報道,葉綠素a含量、化學需氧量、水溫、總磷、總氮、水體的酸堿度和電導率是影響浮游動物群落結構的主要水環(huán)境因子[4- 6]。國際上的一些研究發(fā)現(xiàn)水文特征可通過影響生境條件而對浮游動物的群落多樣性產生影響[7- 8],水位變化對浮游動物群落結構及其動態(tài)變化具有顯著影響[9]。而在鄱陽湖進行的浮游動物研究發(fā)現(xiàn)水文變化是浮游甲殼類群落結構變化的重要因素之一[10]。

鄱陽湖是長江流域最大的通江湖泊,年內水位變幅很大,季節(jié)性的洪水漲退和周期性的湖水更換致使形成了典型的洲灘濕地。此外,鄱陽湖生物多樣性資源十分豐富,而且具有悠久的人類活動歷史,諸多因素使得鄱陽湖成為一個人地交互作用顯著的動態(tài)湖泊[11- 12]。隨著人類對環(huán)境的影響加劇,鄱陽湖生態(tài)系統(tǒng)正面臨著嚴峻考驗并發(fā)生了一系列變化,其中的生物組成、群落結構均隨之發(fā)生著改變[13]。了解浮游動物和魚類等水生生物的豐度及其空間分布狀況對理解湖泊生態(tài)系統(tǒng)功能至關重要[9]。因此對當前鄱陽湖中浮游動物的種類組成、時空分布和群落結構特征進行研究非常有必要。本研究的主要目的是：1) 研究豐水期鄱陽湖的水位劇烈波動是否對浮游動物的群落產生直接影響？2) 調查豐水期水位波動過程中浮游動物群落的演替特征如何？3) 分析對浮游動物群落演替具有重要影響的環(huán)境因子有哪些？通過對保護區(qū)子湖中浮游動物群落結構演替特征的研究及水位變化對浮游動物群落影響的分析,可以為保護區(qū)制定合理的管理措施,保護鄱陽湖生態(tài)系統(tǒng)完整性和穩(wěn)定性供科學依據。

1 材料方法

1.1 采樣地點

鄱陽湖 (28° 24′—29° 46′N, 115° 49′—116° 46′) 位于長江下游,屬于典型的季節(jié)性吞吐湖泊,受亞熱帶季風性氣候、長江和五河 (贛江、修河、撫河、饒河、信江) 河水注入的影響,水位年變幅大。每年4月至9月為豐水期,10月至次年3月為枯水期,豐水和枯水季節(jié)湖水位變化最大可達9—14 m[14]。江西鄱陽湖國家級自然保護區(qū)位于鄱陽湖西北部,修河和贛江兩河交匯處,保護區(qū)轄區(qū)內9個子湖泊 (圖1),年平均降雨量1400—1900 mm,年平均氣溫16.7—17.7 ℃。

圖1 江西鄱陽湖國家級保護區(qū)地理位置及沙湖浮游動物采樣點設置Fig.1 Location of Jiangxi Poyang Lake National Nature Reserve and the zooplankton sampling points in Shahu Lake

圖2 2012年6月1日至8月31日沙湖的水位變化及采樣當天水位Fig.2 Diurnal variation of water level from June 1 to August 31, 2012 and water level on the sampling days in Shahu Lake

采樣地點沙湖 (115° 56′ E, 29° 10′ N) 是江西鄱陽湖國家級自然保護區(qū)內的一個核心子湖泊,屬于典型的淺水碟型子湖,面積約為14 km2。枯水季節(jié)與修河和主湖斷開,形成獨立的子湖泊,豐水季節(jié)通過修河與主湖連成一個大鄱陽湖,豐水期的最高水位可達20.58 m[15]。

1.2 樣本采集

在2012年夏季豐水期鄱陽湖水位劇烈波動上漲期間 (6月1日至8月31日),分別于6月24日、7月7日和8月27日在鄱陽湖的1個子湖沙湖進行浮游動物定量采集,三次采樣均處于水位下降末期,水位非常接近 (17.64 m、17.60 m、17.68 m,圖2) 且子湖與主湖保持連通。根據鄱陽湖國家級自然保護區(qū)管理局的長期水位監(jiān)測結果,當水位高于17.3 m時,沙湖通過修河與鄱陽湖主湖區(qū)連通。在沙湖敞水區(qū)的不同水深區(qū)域分別設置4個采樣點 (圖1),每個采樣點間隔20 m設置3個采樣重復,僅采集水表層下50 cm處的水樣,采樣方法參照《淡水浮游生物研究方法》[16]。

1.3 樣品處理

實驗室內使用虎紅鈉鹽將浮游動物樣品染色,采用體積法抽樣[7],解剖鏡下鑒定計數(shù),剩余樣品用4%福爾馬林溶液固定保存。物種分類和鑒定參照《中國動物志 淡水橈足類》、《中國動物志 淡水枝角類》、《中國淡水輪蟲志》和《中國淡水生物圖譜》[17-20]。其中橈足類無節(jié)幼體未鑒定到物種水平,分析時作為一個分類群統(tǒng)計。

1.4 數(shù)據分析

物種優(yōu)勢度計算公式如下：

Y=ni×fi/N

其中,Y表示物種優(yōu)勢度,ni為第i種的個體數(shù),N為所有個體總數(shù)的和,fi為該種出現(xiàn)的頻度,Y≥0.02定義為優(yōu)勢種[21]。

通過辛普森指數(shù)、物種豐富度指數(shù)、物種均勻度指數(shù)分析3個月份浮游動物多樣性指數(shù)的變化。多樣性指數(shù)計算公式如下：

Shannon-Wiener 指數(shù)：

H′= -∑Pi×lnP

Margalef 指數(shù)：

D=(S-1)/lnN

Pielou 指數(shù)：

J=H′/lnS

上式中Pi=ni/N,ni為i種的個體數(shù),N為所有種類總個體數(shù),S為物種數(shù)[5]。

使用ArcGIS 10.0繪制夏季沙湖水深分布圖。在STATISTICA 6.0軟件中,運用單因子方差分析檢驗不同月份之間的水體理化因子、浮游動物密度、種類數(shù)差異,采用最小顯著差異法 (LSD) 進行多重比較,P< 0.05為差異顯著。使用軟件Primer 5.0進行浮游動物群落多維無度量分析 (NMDS) 和群落相似性分析 (ANOSIM),并基于多度使用 Bray-Curtis 相似性系數(shù)對浮游動物群落進行聚類。在MATLAB R2014a軟件中,使用Kohonen自組織映射神經網絡圖(SOM)對浮游動物群落進行聚類[22]。使用軟件Canoco for Windows 4.5對浮游動物群落和環(huán)境因子進行典型相關分析 (CCA)。所有數(shù)據在統(tǒng)計分析前進行了log (x+1)轉換。

2 研究結果

2.1 理化性質

7月份的水溫 (30.49 ℃) 顯著高于6月份 (27.60 ℃) 和8月份 (28.15 ℃)。8月份水體溶解氧 (8.11 mg/L) 略高于7月份 (7.66 mg/L),顯著高于6月份 (7.04 mg/L)。6月份水體pH值 (7.24) 顯著低于7月份 (7.51) 和8月份 (7.43)。6月份水體葉綠素a含量 (12.78 μg/L) 顯著高于7月份 (8.55 μg/L) 和8月份 (10.28 μg/L)。8月份水體的電導率 (1194 μs/cm) 和濁度 (9.48 NTU) 顯著高于6月份 (電導率99 μs/cm；濁度6.22 NTU) 和7月份 (電導率83 μs/cm；濁度2.71 NTU) (圖3)。

圖3 沙湖2012年夏季3個月份的水理化因子Fig.3 Physicochemical parameters of Shahu Lake in the three months of summer, 2012

2.2 浮游動物種類組成

2012年夏季3個月份在沙湖的3次調查共采集到浮游動物65種,隸屬于2個動物門,20科。其中輪蟲52種、橈足類7種、枝角類6種。輪蟲為絕對優(yōu)勢類群,占總數(shù)量的80.00% (表1),在3個月中的物種數(shù)均超過70.00%,枝角類物種數(shù)變化不大,橈足類物種數(shù)逐月增加。

2.3 浮游動物優(yōu)勢物種組成變化

計算浮游動物的優(yōu)勢度,發(fā)現(xiàn)優(yōu)勢度指數(shù)大于等于0.02的優(yōu)勢物種有18種,其中輪蟲15種,枝角類1種,橈足類2種 (表2)。3個月的優(yōu)勢種差異較大,6月份有9種優(yōu)勢物種,除橈足類無節(jié)幼體,外其他均為輪蟲。7月份有10種優(yōu)勢物種,除1種枝角類和橈足類無節(jié)幼體外其他均為輪蟲。8月份有8種優(yōu)勢物種,其中輪蟲5種,枝角類和橈足類各2種。3個月的共同優(yōu)勢種僅有1種,為蓋氏晶囊輪蟲Asplanchnagirodi。優(yōu)勢物種廣布多肢輪蟲Polyarthravulgaris、長肢多肢輪蟲Polyarthradolichoptera和螺形龜甲輪蟲Keratellacochlearis僅在6月份和7月份出現(xiàn),圓筒異尾輪蟲Trichocercacylindrica和長額象鼻溞Bosminalongirostris僅在7月份和8月份出現(xiàn)。

表1 沙湖2012年夏季3個月份浮游動物種類及百分比

2.4 浮游動物的密度與生物量

浮游動物的總密度在7月份最高 (995.06±94.76 個/L),顯著高于6月份(302.25±53.32 個/L) 和8月份 (203.49±24.03 個/L)。輪蟲的密度在7月份顯著高于6月份和8月份,枝角類和橈足類均在8月份出現(xiàn)最高密度,顯著高于7月份和6月份的密度 (P<0.05) (圖4)。

浮游動物的總生物量在7月份 (1.22±0.11 mg/L) 最高,8月份 (0.99±0.11 mg/L) 次之,6月份 (0.56±0.04 mg/L) 最低。輪蟲在7月份的生物量顯著高于6月份和8月份,而枝角類和橈足類的生物量均在8月份最高,6月份最低 (P<0.05) (表3)。

表2 沙湖2012年夏季3個月份浮游動物優(yōu)勢物種及優(yōu)勢度指數(shù)

“-”表示未發(fā)現(xiàn)該種類

圖4 沙湖2012年夏季3個月份的浮游動物密度 (n=36)Fig.4 Zooplankton density of Shahu Lake in the three months of summer, 2012

表3 沙湖2012年夏季3個月份的浮游動物生物量

2.5 浮游動物的群落結構

基于浮游動物多度的聚類分析和自組織映射神經網絡圖均揭示夏季3個月份浮游動物區(qū)分為明顯的3個群落：6月群落、7月群落和8月群落 (圖5)。相似性分析 (ANOSIM) 進一步揭示3個月份浮游動物群落之間具有顯著差異 (R=0.983,P=0.001)。

圖5 基于多度數(shù)據的6月、7月和8月浮游動物群落聚類和自組織映射神經網絡圖Fig.5 Clustering of zooplankton communities by Bray-Curtis similarity measure and self-organizing maps in Shahu Lake on April, July and August based on abundance data

2.6 浮游動物群落結構與環(huán)境因子的關系

典型對應分析 (CCA) 結果顯示,水溫、溶氧、pH值、電導率、葉綠素a含量和濁度6個水體理化因子對浮游動物群落變化的總方差貢獻率為85.6%,第一排序軸的特征值為0.285,方差貢獻率為39.8%；第二排序軸特征值為0.214,方差貢獻率為29.9%。蒙特卡羅檢驗發(fā)現(xiàn)水溫、電導率、濁度和溶氧與浮游動物群落結構變化顯著相關 (水溫：F=5.24,P=0.002；電導率：F=6.62,P=0.002；濁度：F=1.41,P=0.03；溶氧：F=1.53,P=0.02)。3個月份的浮游動物明顯的各自聚為一個群落,6月份浮游動物群落分布在第II象限,與葉綠素a含量呈顯著正相關關系,7月份浮游動物群落分布在第III象限,與水溫呈顯著正相關關系,8月份浮游動物群落分布在第I和第IV象限,與水深、電導率、濁度和溶氧呈正相關關系 (P<0.05, 圖6)。4種優(yōu)勢物種分布在第I象限,5種分布在第II象限,另4種分布在第III象限,還有3種分布在第IV象限。蒙特卡洛檢驗結果表明,蓋氏精囊輪蟲與葉綠素a含量呈正相關關系 (P<0.05),與水溫、PH和溶氧負相關 (P<0.05),與電導率、水體濁度和溶解氧的無明顯相關性關系。

圖6 浮游動物種類、采樣點和水體理化性質典型對應分析,空白三角形 (△) 表示浮游動物的種類,黑色三角形 (▲) 表示優(yōu)勢物種Fig.6 Canonical correspondence analysis tri-plot of zooplankton species/taxon, sampling stations and environment conditions. Blank triangles (△) indicate zooplankton species. Black triangles (▲) indicate dominant species

3 討論

3.1 水位波動過程中環(huán)境因子的變化

已有的研究顯示溫度與水體pH的關系的研究結果顯示溫度與pH值呈負相關關系[23],本研究未發(fā)現(xiàn)相似的規(guī)律。另有研究指出天然水體pH值的變化受降水和河流含沙量的影響明顯[24],本研究在夏季豐水期開展,由于鄱陽湖水位的劇烈波動,水體中的含沙量存在明顯變化,對水體的pH值影響較大。另有研究報道葉綠素a的濃度與總磷濃度和水溫呈正相關,與透明度呈負相關[25]。水位波動對水體葉綠素a濃度具有顯著的影響[26],鄱陽湖水位的波動勢必也會對水體中的葉綠素a濃度產生影響。另有研究表明溶解性氮濃度、水體透明度和總氮濃度與鄱陽湖的水位變化顯著相關[27]。本研究發(fā)現(xiàn)葉綠素a濃度與濁度呈正相關關系,這與呂喚春等的研究結果[25]一致,而葉綠素a濃度與水溫呈負相關關系則與前期的研究結果不同。

通常情況下水體的溶解氧與溫度呈負相關關系[28],但是本研究的結果不完全符合這個規(guī)律。在6月份采樣時,沙湖已經與鄱陽湖主湖連通接近20天,大面積的洲灘濕地植物被淹沒后腐爛發(fā)酵會大量消耗水體中的溶解氧,這造成了6月份采樣時水體的溶解氧處于較低水平。夏季沙湖一直保持較高的水位,洲灘上的濕地植物一直處于被淹沒狀態(tài),隨著濕地植物的不斷腐爛發(fā)酵,水體溶解氧的消耗逐漸減少。此外,根據水位監(jiān)測數(shù)據可以發(fā)現(xiàn),6月至8月沙湖的水位一直處于劇烈波動上升或下降,水體的擾動也增加了溶解氧的含量。可以推測這是造成沙湖的水體溶解氧在夏季3個月份逐漸升高的主要原因。

3.2 浮游動物種類組成變化

夏季沙湖浮游動物的物種數(shù)月變化與其他湖泊的變化并不一致,沙湖中浮游動物的物種數(shù)呈先減少再增加的變化特征,而太湖浮游動物的物種數(shù)在夏季3個月基本相同[29]。本研究對沙湖浮游動物調查結果表明輪蟲為優(yōu)勢類群,與歷史調查研究結果保持一致,3個月的輪蟲物種數(shù)的比例均超過70%。有關鄱陽湖的浮游動物研究結果均表明輪蟲是優(yōu)勢類群[30-32]。已有的研究顯示浮游動物第一優(yōu)勢物種的優(yōu)勢地位特別明顯,例如在南海北部大亞灣的研究指出浮游動物的優(yōu)勢物種季節(jié)變化明顯,優(yōu)勢物種的變化主要受其生活環(huán)境影響,且第一優(yōu)勢物種的優(yōu)勢地位特別明顯[33]；對杭州西湖浮游動物群落變化的研究中也發(fā)現(xiàn)第一優(yōu)勢物種的優(yōu)勢地位特別明顯[34]。本研究的結果與上述報道一致,夏季3個月份浮游動物的優(yōu)勢物種變化明顯,在3個月均為優(yōu)勢種的僅有1種,且各月份第一優(yōu)勢物種的密度顯著高于第二優(yōu)勢物種。相關研究對2012—2016年沙湖的浮游動物優(yōu)勢物種進行分析發(fā)現(xiàn),沙湖浮游動物的優(yōu)勢物種在年際間存在明顯差異[30],可見沙湖浮游動物優(yōu)勢物種在年內和年際間的差異都很明顯。

中國動物志中有記述,長額象鼻溞從6月開始種群逐漸消失,直到九月才再次出現(xiàn)[19],而本研發(fā)現(xiàn)在7月和8月長額象鼻溞均為優(yōu)勢物種,密度可達261.33 個/L和372.73 個/L,可能的原因是夏季鄱陽湖劇烈的水位波動引起了水環(huán)境的巨大變化,從而導致長額象鼻溞的繁殖周期發(fā)生了一定改變。環(huán)境因子對浮游動物生殖周期的影響早已有研究確認,例如環(huán)境因子變化會影響枝角類的生殖周期[35],且對萼花臂尾輪蟲的繁殖也具有顯著影響[36],因此,水位的劇烈波動可能通過對水環(huán)境因子的影響間接影響浮游動物的繁殖周期,從而導致浮游動物的群落結構產生差異。

3.3 浮游動物群落演替的影響因素

浮游動物對水環(huán)境變化十分敏感,環(huán)境改變會促使浮游動物群落結構發(fā)生演替[37]。本研究通過對環(huán)境因子與浮游生物群落的典型相關分析 (CCA) 發(fā)現(xiàn)由于環(huán)境因子的差異性,導致3個月的浮游動物群落呈現(xiàn)顯著差異。相關研究發(fā)現(xiàn)水溫對浮游動物群落變化具有重要影響[32],本研究發(fā)現(xiàn)7月份浮游動物的密度與水溫呈顯著正相關,而在6月份和8月份浮游動物的密度與水溫呈負相關關系。有關浮游動物與水環(huán)境因子關系的研究發(fā)現(xiàn)電導率和溶氧是影響浮游動物的主要環(huán)境因子[38],該研究的結果支持這個結論。本研究在夏季鄱陽湖水位變化時期開展,水位的劇烈波動導致湖泊底質再懸浮[39],引起水體濁度增加,而濁度與浮游動物的密度具有顯著相關關系[20],濁度的改變直接影響了浮游植物和沉水植物的生長[40],進而對以浮游植物為食的次級消費者浮游動物產生影響。

水位變動是影響湖泊生態(tài)系統(tǒng)狀態(tài)變化的主要因素[41]。國際上有關研究指出水位變動對浮游動物的多樣性、分布和動態(tài)都具有明顯的影響[42, 43]。另有研究發(fā)現(xiàn)不同水位時期浮游動物的群落結構具有明顯差異,中等水位時期浮游動物的種類、豐富度和多樣性顯著高于高水位和低水位時期[44]。本研究發(fā)現(xiàn)輪蟲對浮游動物總密度的貢獻率最高,是由于水位波動過程中湖泊水力滯留時間短,輪蟲繁殖速度快,生命周期短,可以很快的適應快速變換的水生態(tài)環(huán)境,形成優(yōu)勢類群[44, 45]。此外,高水位時期由于沙湖與主湖的連通,使得浮游食性的魚類大量進入子湖覓食,對浮游動物的密度產生直接影響。在魚類的捕食壓力下,體型較大的枝角類和橈足類被捕食的概率更高,因此個體較小的輪蟲具有相對較高的生存優(yōu)勢[46]。

依據上述討論,很難確定水位變化是否對夏季浮游動物的群落演替產生直接影響。查閱文獻發(fā)現(xiàn),在太湖和紅楓湖開展的周年浮游動物群落動態(tài)研究結果表明：6月至8月浮游動物群落的演替特征表現(xiàn)為密度逐漸下降 (6月份>7月份>8月份)；生物量先降低再增加 (6月份>8月份>7月份)[29, 47]。而本研究發(fā)現(xiàn)夏季3個月份鄱陽湖1個子湖中浮游動物的群落演替特征表現(xiàn)為密度先升高后降低 (7月份>6月份>8月份,圖4)；生物量先升高后降低 (7月份>8月份>6月份,表3),特別是沙湖中枝角類和橈足類的密度變化呈現(xiàn)逐月上升的變化特征,這與太湖的調查結果完全不同。太湖和紅楓湖是相對封閉的內陸湖泊,在夏季與連通性的沙湖具有完全不同的水文特征。基于沙湖的浮游動物群落演替與已報道的太湖和紅楓湖完全不同,我們認為豐水期鄱陽湖的水位波動是影響沙湖浮游動物群落演替的一個直接而重要的因素。

4 結論

夏季水位波動過程中鄱陽湖子湖內的浮游動物群落結構在時間上 (月份之間) 發(fā)生明顯演替,呈現(xiàn)輪蟲密度逐漸降低,枝角類和橈足類密度逐漸增加的變化特征。水位的劇烈波動導致水環(huán)境發(fā)生快速變化,對一些浮游動物的生長繁殖活動產生影響,從而導致了浮游動物群落的快速演替。