旅游對雞形目鳥類巢成功率的影響
——基于人工巢試驗

陸 帥,李建強,田 姍,華俊欽,吳嘉君,徐基良

北京林業大學自然保護區學院,北京 100083

基于自然資源的旅游已成為世界范圍內最主要的旅游形式之一[1- 2]。鳥類是野生動物的重要組成部分[3],旅游活動所帶來的人為干擾,對旅游地鳥類的種群數量及繁殖可能會產生不良影響[4- 5],如增加雛鳥的死亡率[6]、改變捕食者的分布[7],從而影響鳥類的繁殖成功率。對于地面營巢的鳥類,這種影響更大,因為地面巢易被大多數捕食者接觸[8],人為活動可能降低地面巢的隱蔽性,進而增加了地面巢的被捕食風險[9- 10]。并且,一些捕食者可以根據人類的氣味及視覺上的線索來確定巢的位置[11-12]。如今,巢捕食已成為地面營巢鳥類生活史及種群動態的關鍵影響因子之一[13-14]。掌握鳥類巢被捕食情況及其影響因子對于研究鳥類種群變化、繁殖特征,進而提出保護對策具有極其重要的意義[15-17]。

目前對于旅游活動的研究涉及到旅游活動對旅游地環境[1-2,18-19]、植被群落組成、植被多樣性[20]及生物多樣性[21-22]的影響等方面,其對野生動物的影響研究主要集中在個體行為反應和生理指標的改變、種群分布和物種組成的改變等方面[23],而對鳥類影響的研究則主要包括旅游活動對鳥類繁殖成功率[24-25]、行為反應[26-28]以及生理指標的改變[29-30]等方面。但旅游活動對多為地面營巢的雞形目鳥類[31]影響方面的研究則相對較少,這對在旅游目的地內制定科學措施來減少旅游活動對雞形目鳥類的不利影響,進而提高雞形目鳥類種群及其棲息地保護管理措施的有效性產生了不利影響。

雞形目鳥類自然巢的數量有限,筑巢較為隱秘,難以尋找,而且利用自然巢進行研究會對其產生干擾[12],降低其繁殖成功率[32-33]。利用人工巢進行模擬研究,不僅可以有效的避免這些負面影響,還具有易操作性和試驗條件的可控性,已被廣泛用于鳥類巢被捕食風險[34-36]、繁殖成功率[33]、巢捕食者的捕食行為[37]等方面的研究。并且,已有研究表明,采用人工巢代替自然巢進行試驗與采用自然巢進行研究所得到的結果相似[14,38]。因此,本研究采用地面人工巢進行模擬試驗,探討旅游活動對雞形目鳥類繁殖成功率的影響,為更好地保護野生雞形目鳥類的繁衍及種群數量提供參考。

1 研究地區與研究方法

1.1 研究地區

研究地點位于河南省南部、大別山西段的董寨國家級自然保護區(114°18′—114°30′E, 31°28′—32°09′N)內的靈山保護站(圖1)。該保護區海拔在100—840 m之間,地勢總體為南部、西部較高,北部、東部較低[39]。保護區內植被以針葉林、闊葉林、針闊葉混交林等天然林為主[40],白冠長尾雉(Syrmaticusreevesii)、勺雞(Pucrasiamacrolopha)和環頸雉(Phasianuscolchicus)為主要的雞形目鳥類[41]。董寨國家級自然保護區靈山保護站現建有一處國家4A級景區——靈山風景名勝區,位于保護區的實驗區,總面積約61.5 km2,旅游、農業生產等人類活動是該區域的野生動物面臨的主要人為干擾形式[42]。

圖1 研究區域位置示意圖Fig.1 The location of the study area in central China

1.2 人工巢的布置

野外試驗于2018年3—5月即該地區雞形目鳥類繁殖期內開展。人工巢址參照野生白冠長尾雉的巢址[36, 43-44]在景區主干道兩側0—50 m、50—100 m、100—150 m、150—200 m范圍內隨機選取。根據以往對雞形目鳥類自然巢的了解[43],人工巢搭建成長度約15—25 cm、寬度約10—20 cm、中間低外圍高的橢圓碗型,采用地面落葉、枯草作為巢材進行簡易搭建[36,44]。每個人工巢中放置4枚人工養殖的環頸雉卵[35- 36, 44]。環頸雉的卵與白冠長尾雉、勺雞卵的大小和顏色極其相似,而且環頸雉目前已被大量養殖,其卵很容易獲取,所以本研究采用環頸雉的卵作為窩卵。

自然條件下白冠長尾雉卵的孵化期為26—27 d[43],勺雞卵的孵化期為25 d[31],環頸雉卵的孵化期為21—24 d[45]。為便于查巢日期的確定及后期的分析,本研究每輪試驗的周期定為30 d[44]。本研究共進行兩輪試驗,每輪試驗放置100個人工巢。為保證人工巢之間的相互獨立性,兩輪試驗人工巢址不同,且200個人工巢之間的距離均大于50 m[46-47]。

1.3 人工巢命運和捕食者信息的收集

在每個人工巢放置后的第5 d、10 d、15 d、20 d、25 d、30 d對巢內卵的存活情況進行檢查,查巢日以每次查巢日期與人工巢放置日期的差值來確定[48]。如果人工巢中有卵被破壞或被移出巢外或消失,則定義該巢為繁殖失敗巢,反之則為存活巢。如果在本輪試驗結束時該巢還存活,則定義該巢繁殖成功[49]。

人工巢表觀存活率通過如下公式計算：

表觀存活率=繁殖成功巢/(繁殖成功巢+繁殖失敗巢)×100%

兩輪試驗分別隨機選取了77和73個人工巢進行紅外相機監測,來確定巢捕食者種類。

1.4 旅游活動強度、棲息地環境因子及巢密度的測定

在旅游區內約11 km的主要旅游道路上每隔1 km放置1臺紅外相機拍攝經過該路段的客流量和車流量,共放置12臺,每輪試驗周期內拍攝10天,通過觀看照片的形式統計經過該路段的客流量和車流量,區分重復拍攝。根據每1 km路段兩臺紅外相機所拍攝的客流量或車流量的均值求得該路段平均每天的客流量和車流量,每個人工巢所經受的旅游活動干擾強度為距離最近路段平均每天的客流量和車流量。

本研究所測定的巢址棲息地環境因子包括：植被類型,坡度,坡向,10 cm層、30 cm層、50 cm層、50 cm以上植被蓋度,距建筑物距離,距道路距離和海拔。其中植被蓋度在每個人工巢布置完后立即采用以巢址為中心1 m×1 m的巢址樣方進行測量；坡度、坡向采用指北針測得,坡向分為正北、東北、正東、東南、正南、西南、正西、西北8種類型；海拔采用GPS實地測得；距道路和距建筑物距離利用巢址坐標位點在Google Earth(7.3.0.3832)中進行測量,記錄其平面距離。

巢密度以在ArcGIS 10.4中測得的巢周圍半徑100 m內的人工巢的數量來計算。

1.5 數據分析

采用列聯表檢驗分析植被類型和坡向等分類變量在繁殖失敗巢和成功巢之間是否存在差異,只有差異顯著的分類變量才進行下一步的分析。植被蓋度等以百分數表示的連續性變量先進行平方根反正弦轉換,然后將采集的11個連續性變量進行主成分分析,默認系統設置,并以每個主成分中載荷系數≥0.5的變量作為高載荷變量。將試驗輪次、獲取的主成分及每個主成分和試驗輪次的交互作用帶入廣義線性模型(generalized linear mode, GLM)中,從P值最大的交互項開始,逐步剔除不顯著的模型項。剔除完交互項后,再根據P值從大到小逐步剔除單項因素(如果一個因素涉及到的交互項是顯著的,則不剔除這個因素)。剔除時,每次剔除一個不顯著的交互項或單個因素,運行一次模型,然后根據結果進行下一次剔除,直到所有變量都對因變量具有顯著影響為止,并以對因變量有顯著影響的主成分所包含的高載荷變量作為影響巢成功率的關鍵因子。

采用重復測量(Repeated Measures)方差分析距道路不同區間內人工巢存活率的差異性。人工巢表觀存活率在不同試驗輪次及研究區域中的差異性采用列聯表檢驗進行分析。比較連續性變量在成功巢和失敗巢之間的差異時,先用Kolmogorov-Smirnov Z檢驗變量數據是否符合正態分布。當變量符合正態分布時,使用獨立樣本t-檢驗；當變量不符合正態分布時,使用Mann-Whitney U-檢驗。對人工巢成功率影響較大的因素采用二元Logistic模型進行分析。基于AIC判定影響人工巢存活率的主導因素,根據每個模型的AIC值排序,AIC值越低,模型越好,并計算出每個模型的Akaike權重值(Wi)。

上述分析均在SPSS 22.0中進行。

2 結果與分析

2.1 兩輪試驗人工巢表觀存活率

第一輪試驗巢存活率為38.0%,被紅外相機監測的77個人工巢的存活巢和失敗巢分別有38和39個；第二輪試驗巢存活率為14.0%,被紅外相機監測的73個人工巢的存活巢和失敗巢分別有14和59個(圖2)。試驗結束時第二輪試驗人工巢表觀存活率明顯低于第一輪試驗,差異性顯著(χ2=11.077,df=1,P=0.001),距道路不同區間內人工巢的表觀存活率無顯著差異(F=2.157,df=3,dfe=20,P=0.125)。羅旭等人[50]研究發現董寨國家級自然保護區內白冠長尾雉自然巢的表觀存活率為28.5%,本研究結果與白冠長尾雉自然巢的表觀存活率無顯著差異(χ2=0.164,df=1,P=0.686)。

圖2 研究區域道路、兩輪試驗人工巢布置位點及紅外相機分布位點示意圖Fig.2 The locations of the roads, artificial nests location of the two rounds of tests and infrared camera in the study area

2.2 影響人工巢成功率的關鍵因子

兩輪試驗繁殖成功巢和失敗巢之間的植被類型和坡向均沒有顯著差異(P>0.05)。主成分分析結果(表1)顯示,前5個主成分的特征值均大于1,其累積貢獻率為70.1%,說明前5個主成分基本包含了11種變量所具有的信息。

5個主成分、試驗輪次和每個主成分與試驗輪次的交互作用在廣義線性模型中對不顯著的變量剔除后的結果(表2)表明,對人工巢成功率有顯著影響的變量有試驗輪次和主成分1。其中試驗輪次即繁殖時期,根據其系數可知,旅游活動在繁殖早期對巢的影響更大。主成分1包括的高載荷影響因子有海拔、距建筑物距離、客流量、車流量(表1),這4個影響因子即為影響人工巢成功率的關鍵因子。其中海拔、客流量在兩輪試驗繁殖成功巢和失敗巢之間均存在不同程度的顯著差異(表3),且繁殖成功巢的客流量較大,海拔較小。

表1 人工巢成功率影響因素的主成分分析矩陣、特征值及貢獻率

Table 1 Component matrix, eigenvalue and contribution rate of principal components analysis of the variables affecting the survival rate of artificial nests

變量 Variables主成分 Principal component1234510 cm植被蓋度10 cm vegetation coverage0.3720.5690.477-0.1880.01330 cm植被蓋度30 cm vegetation coverage0.4050.7040.371-0.201-0.06550 cm植被蓋度50 cm vegetation coverage0.1440.706-0.3400.1270.06850 cm以上植被蓋度Vegetation coverage over 50 cm0.0610.476-0.6140.2380.126坡度Slope/(°)-0.1820.165-0.295-0.2340.596海拔Altitude/m-0.7910.3880.019-0.126-0.058距道路距離Distance to road/m0.0640.0750.3100.7690.230距建筑物距離/mDistance to structure-0.5190.1250.4480.4140.144客流量/(人次/d)Visitors flow rate0.806-0.1720.088-0.0980.070車流量/(輛/d)Vehicle flow rate0.654-0.179-0.1500.2690.258巢密度Nest density/個-0.143-0.1790.279-0.3140.687特征值Eigenvalue2.3561.8361.3511.1631.001貢獻率Contribution rate/%21.41816.69412.28410.5749.096累積貢獻率/%Cumulative contribution rate21.41838.11250.39660.97170.066

表2 在廣義線性模型中對巢成功率有顯著影響的變量及其參數估計

表3 影響巢成功率的關鍵因子在繁殖成功巢和失敗巢之間的差異性比較(平均值±標準差)

*P<0.05;***P<0.001; NA: 不適用 Not Applicable

2.3 不同區域中人工巢的表觀存活率及影響人工巢成功率的主導因子

根據數據計算得出兩輪試驗平均客流量為1666.3 人次/天,海拔為342.4 m。在客流量較大、海拔較小的區域中人工巢的表觀存活率較大(圖3),且不同客流量和海拔區域中的人工巢表觀存活率均存在顯著差異(客流量:χ2=6.119,df=1,P=0.013; 海拔:χ2=12.519,df=1,P<0.001)。

圖3 不同客流量、海拔區域中人工巢的表觀存活率Fig.3 Apparent survival rates of artificial nests in different regions of visitors flow rate and altitude 條形圖上方標注的數字為人工巢數量

影響巢成功率的關鍵因子海拔和客流量及其交互作用在二元Logistic模型中的評估結果(表4)表明,擬合度最好的模型所包含的變量為客流量,且明顯優于其他模型(Δi>10)。因此,客流量為影響巢成功率的主導因子。

表4 客流量、海拔及其交互作用在Logistic模型中的評估結果

AIC: 信息準則 Akaike information criterion; Δi: 該模型與最優模型的AIC值之差;Wi: 模型的Akaike權重值; Log-likelihood: 對數擬然

2.4 巢捕食者

兩輪試驗分別有56.5%(35個)、53.5%(46個)的繁殖失敗巢能被確定捕食者種類,記錄到捕食者物種數分別有6和7種(表5)。第一輪試驗比例最高的前3種捕食者為白頸鴉(Corvustorquatus, 51.4%)、野豬(Susscrofa, 22.8%),貉(Nyctereutesprocyonoides)和豬獾(Arctonyxcollaris)并列第3,占8.6%；第二輪試驗為白頸鴉(41.3%)、貉(26.1%)和野豬(13.0%)。在第一輪試驗中鳥類是對人工巢威脅程度最大的捕食者(57.1%),第二輪試驗主要為哺乳動物(52.2%)。

表5 兩輪試驗人工巢捕食者及捕食者比例對比/%

3 討論

3.1 旅游活動對巢成功率及捕食者的影響

成功巢和失敗巢在客流量和海拔兩方面都存在顯著差異(表3),但利用邏輯斯蒂回歸模型同時分析這兩個因子的結果(表4)表明客流量是影響人工巢成功率的主導因素。以往的研究表明人為活動會降低鳥類的繁殖成功率[51],且人為活動強度越大鳥類的繁殖成功率越低[52]。但也有研究指出,人為活動對鳥類的繁殖成功率沒有明顯的影響[53-54]。Pearce-Higgins等人[55]認為,只有當人為干擾強度較大時才會對鳥類的巢成功率產生影響。而且,棲息地的狀況也是影響鳥類巢成功率的重要因素之一[56-57]。雞形目鳥類擴散能力較弱[58],對棲息地干擾更為敏感[59-60]。通過對研究區域的調查發現,在客流量較大的區域,人為踩踏較為嚴重,棲息地質量下降。有研究指出,一定的人為活動干擾能夠驅離野生動物[61],改變野生動物的分布[23],降低該區域的生物多樣性[62-63]。如Cunha[64]研究發現,在旅游活動區域內的哺乳動物和鳥類的豐富度明顯較少。所以本研究中在高客流量區域中人工巢存活率較高,可能是因為旅游活動強度較大,導致該區域分布的捕食者豐度減少所致。

旅游活動并非僅包含客流量和車流量。本研究采用客流量和車流量代表旅游活動強度,是因為目前該研究區域內的旅游活動干擾形式主要以游客參觀瀏覽及車輛的進入為主。除了游客及車輛的進入對保護地帶來的干擾以外,旅游活動基礎設施建設也會對旅游地的環境[65]和野生動植物[66]產生不可忽視的影響。如基礎設施建設會導致土地利用方式的變化[67]、野生動植物致死[66]等。

3.2 不同繁殖時期巢成功率及捕食者的差異

試驗輪次,即季節因素,代表著鳥類不同的繁殖時期。不僅對人工巢的存活率有顯著的影響,對人工巢的捕食者組成也有顯著影響[44, 50]。本研究中第二輪試驗人工巢的表觀存活率顯著低于第一輪試驗,主要原因可能是隨著時間的變化,環境溫度升高[46, 68]、人為干擾強度隨之增加所致[69]。如隨著溫度的升高,窩卵氣味更強烈,更容易被捕食者發現[46]。巢捕食者組成在時間上也存在明顯的差異[35],這可能是因為隨著時間的推移,鳥類的其他食物(如昆蟲)增多[70],導致鳥類對窩卵的捕食壓力有所緩解。

3.3 對保護區管理的啟示

綜上,旅游活動可能會影響雞形目鳥類的繁殖。與以往研究不同的是,本研究發現在客流量較大的區域人工巢的存活率較高,但并不代表本研究支持在保護地中開展旅游活動。因為鳥類的繁殖是否成功不僅取決于卵的存續,還包括卵能否成功孵化,如孵卵雌鳥受到人為干擾時可能會棄巢[33],即使卵未被捕食也仍然是繁殖失敗。所以,自然狀態下雞形目鳥類的繁殖對旅游活動的干擾是否會有同樣的響應,仍需進一步研究。因此,建議,在保護地開展旅游活動時,應加強旅游活動干擾對該地區所分布的野生動物自然種群生態影響的研究,并結合優先保護策略,制定嚴格的保護管理機制,這將更有利于物種的保護[71]。同時,開展旅游活動的保護地,應嚴格控制旅游人次及車輛的進入,將旅游活動強度控制在適度的、環境承載量范圍內,尤其是在野生動物繁殖季節,并加強對棲息地質量的保護。