溫度和元素濃度對Sr在褐牙鲆仔稚魚耳石中的沉積影響*

田洪林劉金虎 曹 亮 竇碩增

溫度和元素濃度對Sr在褐牙鲆仔稚魚耳石中的沉積影響*

田洪林1,3劉金虎1,2,4曹 亮1,2,4竇碩增1,2,3,4①

(1. 中國科學(xué)院海洋研究所 中國科學(xué)院海洋生態(tài)與環(huán)境科學(xué)重點實驗室 青島 266071；2. 青島海洋科學(xué)與技術(shù)試點國家實驗室海洋生態(tài)與環(huán)境科學(xué)功能實驗室 青島 266071；3. 中國科學(xué)院大學(xué) 北京 100049；4. 中國科學(xué)院海洋大科學(xué)研究中心 青島 266071)

科學(xué)認(rèn)識魚類耳石中微量元素沉積與主要水環(huán)境因子的關(guān)系是基于耳石微化學(xué)方法重新構(gòu)建魚類生活史及反演其環(huán)境履歷的重要前提。本研究以環(huán)境與耳石中重要元素Sr為例，研究在不同水溫(16℃、19℃和22℃)和不同元素濃度(1×、2×和3×Sr)下Sr在褐牙鲆()仔稚魚耳石形成生長過程中(孵化后15~93 d)的沉積(Sr∶Ca比)特征。結(jié)果顯示，在不同水溫下，耳石中Sr∶Ca比隨水體中Sr濃度的升高呈線性增長，而元素分配系數(shù)(Sr)隨元素濃度的升高先降低然后趨于穩(wěn)定。在不同Sr濃度下，耳石中Sr∶Ca比及Sr均隨水溫升高呈增長趨勢，二者在22℃時的值均顯著高于在其他水溫時的值。耳石中Sr沉積能夠表征褐牙鲆仔稚魚所經(jīng)歷的水環(huán)境中Sr濃度和水溫的變化，可作為元素指紋應(yīng)用于褐牙鲆早期生活史的重建和環(huán)境履歷的反演。

褐牙鲆；矢耳石；Sr；溫度；元素指紋；沉積

耳石是硬骨魚類在生長過程中沉積在內(nèi)耳中的結(jié)石，主要起聲音接收和平衡調(diào)節(jié)作用(Kalish, 1989; 竇碩增, 2007)。在魚類生長過程中，水環(huán)境中的化學(xué)元素通過魚類鰓呼吸等方式進(jìn)入血液循環(huán)，經(jīng)細(xì)胞傳輸進(jìn)入內(nèi)淋巴，結(jié)晶后沉積在耳石中。由于耳石的非細(xì)胞性及代謝惰性，沉積在耳石中的微量元素不會出現(xiàn)分解或重吸收現(xiàn)象，能夠指示魚類從出生到被捕獲生活過程中所經(jīng)歷的水化學(xué)環(huán)境變化(Campana, 1999; Walther, 2006)。隨著元素分析技術(shù)的發(fā)展，自20世紀(jì)80年代以來，通過分析耳石全區(qū)或特定區(qū)的微化學(xué)組成，揭示魚類生活史或特定生活階段所經(jīng)歷的水環(huán)境特征的耳石微化學(xué)分析及其應(yīng)用研究逐漸興起。目前，該方法已被廣泛應(yīng)用于魚類生態(tài)學(xué)及漁業(yè)資源研究中，包括重建生活史(Elsdon, 2002; Wells, 2003)、產(chǎn)卵場溯源(Tanner, 2012)、洄游(Dou, 2012a; Walther, 2012; Hagerstrand, 2017)和魚類種群判別(Dou, 2012b; Hayden, 2013; Higgins, 2013)等。

耳石微化學(xué)分析需基于明確的耳石微化學(xué)元素沉積機(jī)制，即耳石中微量元素沉積變化能夠客觀地反映魚類生活史中所經(jīng)歷的水環(huán)境特征的地域性差異。由于耳石并不與外界水環(huán)境直接接觸，微量元素在耳石中的沉積不僅與水化學(xué)相關(guān)，更受傳輸過程中所經(jīng)過的鰓、內(nèi)耳膜等組織結(jié)構(gòu)的生理功能調(diào)控(Campana, 1999; Bath, 2000; Izzo, 2018)。環(huán)境因素的變化及魚體生長差異也可通過調(diào)節(jié)魚類生長發(fā)育影響微量元素在耳石中的沉積。例如，水溫能夠通過影響血液與內(nèi)淋巴系統(tǒng)的pH值而影響其傳輸能力，調(diào)控微量元素在耳石中的沉積(Mazloumi, 2017)。在近岸生態(tài)系統(tǒng)特別是河口區(qū)，淡海水的交匯程度差異使得近海水環(huán)境呈現(xiàn)出顯著的復(fù)雜多變性，例如，水體中元素濃度、水溫和鹽度等環(huán)境因子具有顯著的地域差異性(Nelson, 2018)。因此，耳石中的元素沉積是否能夠客觀地反映水化學(xué)元素濃度、水溫變化等環(huán)境因子的效應(yīng)，是耳石微化學(xué)分析能否科學(xué)地重新構(gòu)建魚類生活史的關(guān)鍵因素。

褐牙鲆()是我國近海重要的經(jīng)濟(jì)魚種(陳大剛, 1991)。在其生活史中，褐牙鲆產(chǎn)卵群體在春季洄游至近岸、海灣或河口水域產(chǎn)卵孵化，仔魚在表層水域完成變態(tài)成為稚魚后著底，開始在近岸育幼場營底棲生活，秋季水溫下降后進(jìn)入深水越冬，直至翌年春季開始產(chǎn)卵洄游。褐牙鲆在早期生活階段經(jīng)歷劇烈變態(tài)發(fā)育等生理變化、從浮游至底棲的生態(tài)習(xí)性轉(zhuǎn)變以及多變的近岸、河口和深水區(qū)遷移履歷，其耳石中Sr沉積易受到水溫和水化學(xué)組成變化的影響，是探討耳石微量元素沉積機(jī)制的理想實驗物種。同時，褐牙鲆的人工孵化和飼育技術(shù)成熟，成活率高，為開展本實驗研究提供了支持。

本研究以褐牙鲆仔稚魚為研究對象，開展不同水溫和不同元素濃度下耳石中Sr沉積差異實驗，探討耳石元素指紋技術(shù)在重建魚類生活史中的一些技術(shù)問題，既可豐富耳石沉積機(jī)制研究，又為基于耳石微化學(xué)分析解決魚類群體識別、洄游履歷和環(huán)境史等生態(tài)學(xué)難點問題提供科學(xué)參考。

1 材料與方法

1.1 褐牙鲆孵化與飼育

實驗活體材料取自褐牙鲆自然產(chǎn)卵、孵化的仔魚。將取自同批次的受精卵置于1000 L (50粒卵/L)室內(nèi)水槽中孵化、飼育。孵化過程中微充氣，水溫為(16.8±0.5)℃，光照周期為13 L∶11 D。受精卵在受精后48 h(hpf)開始孵化，72 hpf之內(nèi)完成孵化。死亡魚卵沉入底部，發(fā)育正常的受精卵則漂浮在海水表面，孵化率約為92%。

仔魚約在孵化后2 d(dph)開口攝食。參照常規(guī)的飼育管理，對開口仔魚投喂輪蟲，每天投喂2次。輪蟲在21℃~23℃下培養(yǎng)，投喂小球藻。孵化3 d后每天換水50%。15 dph仔魚的攝食、存活等趨于穩(wěn)定，開始用于實驗。其他飼育條件與孵化過程一致。

1.2 實驗設(shè)計

實驗從15 dph仔魚開始持續(xù)到93 dph。參考褐牙鲆仔稚魚在自然水域中可能經(jīng)歷的水溫變化及Sr濃度變化，本研究設(shè)置3個實驗溫度梯度(16℃、19℃和 22℃)，與3個Sr元素濃度梯度(1×、2×和3×；6.5 mg/L)正交實驗，研究溫度和元素濃度對耳石中Sr沉積的影響。實驗共設(shè)置9個處理水平，每個處理水平下設(shè)置 2個重復(fù)。每個實驗水槽的水體(過濾自然海水)體積為40 L，光照條件為13 L∶11 D，微充氣。從孵化培育水槽中隨機(jī)取出50尾15 dph仔魚(全長為7.9 mm)置于每個實驗水槽。精密控溫儀(溫控范圍：0℃~90℃，感溫靈敏度：0.1℃，A-MI 211H)和鈦加熱棒(100~2000 W, Armaturenbau)調(diào)節(jié)控制水溫；利用SrCl2×6H2O和過濾后的自然海水配制各Sr元素濃度的實驗水體。

在實驗過程中，隨著仔稚魚的生長發(fā)育，調(diào)整餌料和換水量。在仔魚階段(15~35 dph)，每日換水約50%，并在換水后投喂輪蟲及鹵蟲；從著底稚魚(36 dph)至56 dph，每日完全換水1次，投喂鹵蟲及人工餌料；從57 dph到實驗結(jié)束，每日完全換水 2次，投喂人工餌料。實驗期間，每6 h檢查清理死亡個體。實驗過程中，各實驗水槽中的個體死亡率為14%~25%。

1.3 樣品采集及分析

1.3.1 水樣采集 實驗開始后，每隔7 d在各處理組取樣50 ml，取得的水樣經(jīng)0.45 μm孔徑濾膜過濾后，用2%的稀硝酸固定，存儲在酸洗過的聚丙烯瓶中，保存在4℃下用于化學(xué)元素測定分析。

1.3.2 耳石樣品采集與處理 實驗結(jié)束后，從每個水槽中隨機(jī)選取8個魚類個體。樣品選取完成后，測量每條魚體的體長和體重，然后，提取魚體內(nèi)的矢耳石，耳石經(jīng)蒸餾水清洗后風(fēng)干，存放于2 ml離心管內(nèi)，用于化學(xué)元素測定。

1.3.3 耳石微化學(xué)分析 耳石樣品采用酸溶ICP-MS(Elan DRC II)方法測定分析其Sr和Ca含量。耳石樣品制備和元素測定分析方法參照Bailey等(2015)和Higgins等(2013)。首先，將耳石用去離子水結(jié)合超聲波清洗5 min以剔除耳石表面附著物。然后，用3%的H2O2浸泡耳石約10 min進(jìn)一步消解其表面可能存在的殘留物，再用去離子水清洗干凈后置于通風(fēng)櫥內(nèi)風(fēng)干。干燥后的耳石用精密天平(Discovery DV215CD, 0.01 mg)稱重后再用去離子水清洗除污。除污后的耳石樣品在酸洗過的聚丙烯管內(nèi)進(jìn)行酸溶處理。耳石樣品完全酸溶后，用去離子水按10∶1比例進(jìn)一步稀釋使最終濃度達(dá)到0.1%/。樣品制備完成后隨機(jī)分批進(jìn)行ICP-MS分析，測定耳石中的Ca和Sr含量，計算其Sr∶Ca比。

將水樣用2%的稀硝酸稀釋(1/99，水樣體積/稀硝酸體積)，然后，用ICP-AES (IRIS Intrepid Ⅱ XSP)測定水樣中的Ca濃度，用ICP-MS (Elan DRC Ⅱ)測定水樣中的Sr濃度，計算其Sr∶Ca比。

1.4 數(shù)據(jù)統(tǒng)計與處理

各實驗水槽中水體和耳石中的Sr∶Ca比以平均值±標(biāo)準(zhǔn)差(Mean±SD)表示。Sr的元素分配系數(shù)(Sr)指耳石中Sr∶CaOtolith與水體中的Sr∶CaWater的比值(Sr∶CaOtolith/Sr∶CaWater)，用以表征水體中Sr在耳石中的沉積效率。正態(tài)分布檢驗(Shapiro-Wilk normality test)及方差齊性檢驗(Levene test)發(fā)現(xiàn)部分Sr∶Ca原始數(shù)據(jù)未完全滿足2個假設(shè)條件，因此，對所有原始數(shù)據(jù)進(jìn)行l(wèi)n(+1)轉(zhuǎn)化后，開展雙因素方差分析(Two- way ANOVA)，檢驗溫度和水體中元素濃度對耳石中Sr沉積的影響，并對組間差異進(jìn)行多重比較分析(Duncan test)。在各水溫下對Sr∶CaOtolith與Sr∶CaWater數(shù)據(jù)進(jìn)行回歸分析，檢驗二者的線性關(guān)系。

相關(guān)統(tǒng)計分析均在SPSS 22.0上運(yùn)行，差異顯著性水平設(shè)置為<0.05。

2 結(jié)果

2.1 水化學(xué)濃度差異對耳石中Sr沉積的影響

實驗過程中，1×Sr濃度組、2×Sr濃度組和3×Sr濃度組的實測水體Sr濃度(Sr∶CaWater)分別為7.76~ 7.95、15.38~15.93和22.45~23.02 mmol/mol，與各標(biāo)定Sr濃度梯度基本一致。在同一Sr濃度下，各溫度組之間Sr∶CaWater均無顯著差異(圖1A~圖1C；> 0.05)。

水體中Sr濃度的升高顯著促進(jìn)耳石中Sr的沉積(Sr∶CaOtolith；表1，圖1D~圖1F；<0.05)。在各溫度下，Sr∶CaOtolith與Sr∶CaWater均呈線性正相關(guān) (圖2；<0.05，2>0.96)。在不同的Sr濃度下， Sr∶CaOtolith均隨水溫變化而波動。其中，在1×Sr、2×Sr和3×Sr濃度組的Sr∶CaOtolith的變化范圍分別為1.60~1.75、2.82~3.15和4.11~4.69 mmol/mol。在不同水溫條件下，3×Sr濃度組的Sr∶CaOtolith均顯著高于1×Sr和2×Sr濃度組的Sr∶CaOtolith(<0.05)。

在不同溫度下，1×Sr濃度組中的Sr明顯高于2× Sr和3×Sr濃度下的Sr。總體而言，Sr隨Sr∶CaWater的升高而降低，當(dāng)Sr∶CaWater上升到一定水平后，Sr趨于穩(wěn)定值(圖3)。在1×Sr、2×Sr和3×Sr濃度組的Sr變化范圍分別為0.21~0.22、0.18~0.20和0.18~ 0.20。

2.2 溫度對耳石中Sr沉積的影響

溫度對耳石中Sr沉積(Sr∶CaOtolith)具有顯著影響(表1；<0.05)。在不同Sr濃度下，較低水溫(16℃和19℃)對Sr∶CaOtolith的影響不顯著(>0.05)；但較高溫度(22℃)能夠顯著地促進(jìn)Sr∶CaOtolith增長(< 0.05)。Sr∶CaOtolith在16℃、19℃和22℃下的變化范圍分別為1.60~4.24、1.65~4.29和1.73~4.69 mmol/mol (圖1D~圖1F)。

類似地，在不同Sr濃度下，Sr在22℃下均高于16℃和19℃下的值，即在較高水溫下耳石中的Sr的沉積效率明顯升高。Sr在16℃、19℃和22℃下的變化范圍分別為0.18~0.21、0.18~0.21和0.19~0.22 (圖3)。

圖1 各實驗組實測水體Sr濃度(Sr∶CaWater；A~C)及耳石Sr濃度(Sr∶CaOtolith；D~F) 不同字母表示各溫度水平之間的差異顯著(P<0.05)

表1 溫度和元素濃度(Sr∶CaWater)對耳石中Sr沉積的(Sr∶CaOtolith)影響(ANOVA,<0.05)

Tab.1 Effects of water Sr concentration (Sr∶CaWater) and temperature on Sr concentration in otoliths (Sr∶CaOtolith) of the larval-juvenile flounder (ANOVA, P<0.05)

3 討論

本研究發(fā)現(xiàn)，不同的水溫條件下水體中Sr濃度的升高均能夠顯著促進(jìn)褐牙鲆仔稚魚耳石中Sr沉積，即耳石中Sr沉積與水環(huán)境中Sr濃度密切相關(guān)，能客觀表征魚類所經(jīng)歷的水化學(xué)環(huán)境變化。這一現(xiàn)象在其他硬骨魚類的耳石微化學(xué)研究中也得以證實，如鰨() (Tanner, 2013)、布氏棘鯛() (Elsdon, 2003)、克拉克大馬哈魚() (Wells, 2003)、巴斯鲬() (Hamer, 2007)、金赤鯛() (Hamer, 2007)、金鱸() (Collingsworth, 2010；附表1)等。本研究中，褐牙鲆仔稚魚耳石中的Sr∶Ca比為1.60~ 4.69 mmol/mol，處于實驗條件下海洋魚類耳石中Sr∶Ca比(約為0.59~8.00 mmol/mol, 附表1)范圍之內(nèi)。盡管耳石中Sr的沉積量存在種間差別，但耳石中Sr的沉積均隨水體中Sr濃度的升高而增加(de Vries, 2005; Dorval, 2007)。對比分析不同魚種耳石中Sr沉積的分配系數(shù)Sr可進(jìn)一步發(fā)現(xiàn)，各魚種的耳石對水環(huán)境Sr的沉積效率具有相似性。褐牙鲆仔稚魚的Sr范圍為0.18~0.22，處于室內(nèi)實驗獲取的其他海洋魚類的Sr(約0.13~0.40)范圍之內(nèi)。就魚種而言，褐牙鲆仔稚魚的Sr略低于銀漢魚() (0.20~0.25，15℃~21℃; Clarke, 2011)和歐洲鱸(0.22~0.36; Reis-Santos, 2013)，與金鱸相近(0.21; Collingsworth, 2010)，但高于布氏棘鯛的(0.13; Elsdon, 2003)。不同魚種的耳石中Sr沉積與水體中Sr濃度的均存在顯著正相關(guān)關(guān)系，且各物種之間的沉積效率差異較小，基本處在一定范圍內(nèi)，表明各種魚類的耳石在形成和生長過程中均能以較穩(wěn)定的效率從水環(huán)境中沉積微量的Sr元素。

圖2 不同水溫下耳石中Sr濃度(Sr∶CaOtolith)與水體中Sr濃度(Sr∶CaWater)的關(guān)系

圖3 不同溫度下DSr與水體中Sr濃度(Sr∶CaWater)之間的關(guān)系

水溫對耳石中Sr沉積的作用因魚種而異。本研究發(fā)現(xiàn)，水溫升高能促進(jìn)褐牙鲆仔稚魚耳石中Sr沉積，即耳石中Sr沉積與其所經(jīng)歷的溫度密切相關(guān)。類似結(jié)果也曾發(fā)現(xiàn)于其他海洋魚類如黃尾平口石首魚(Bath, 2000; Martin, 2004)、大西洋美洲原銀漢魚(Clarke, 2011)、灰笛鯛() (Martin, 2006)、大底鳉() (Nelson, 2018)等。相反，在太平洋鱈魚(DiMaria, 2010)及大西洋鱈魚(Townsend, 1992)中，水溫抑制了其耳石中Sr沉積。而在布氏棘鯛成魚(Elsdon, 2004)和大鱗油鯡(Chesney, 1998)中，耳石中Sr沉積與水溫變化無顯著相關(guān)性。魚類耳石中Sr的沉積與水溫之間的關(guān)系具有顯著的種間差異性，不同魚種耳石的Sr沉積往往因其本身遺傳特性差異及所處水環(huán)境差異而對水溫變化表現(xiàn)出不同響應(yīng)(Izzo, 2018; Mazloumi, 2017)。同一種魚在不同的生活史階段對水溫變化的響應(yīng)也可能不同，如布氏棘鯛的成魚耳石中Sr的沉積基本不受水溫變化影響，而水溫升高能夠顯著促進(jìn)其稚魚耳石中Sr的沉積(Elsdon, 2004; Webb, 2012)。換言之，水溫對耳石中Sr沉積的作用與魚種、魚類發(fā)育生長密切相關(guān)，不同魚種或同種魚的不同生活史階段對水溫變化的敏感程度和響應(yīng)方式不同(Elsdon, 2002; Webb, 2012; Reis-Santos, 2013)，因此，相關(guān)研究在水溫對耳石中Sr沉積影響這一問題上無法得出一致性的結(jié)論。

探討不同魚種、不同發(fā)育階段魚類耳石中微量元素沉積與水環(huán)境因子的關(guān)系是基于耳石微化學(xué)方法重新構(gòu)建魚類生活史及反演其所經(jīng)歷的環(huán)境履歷的前提。本研究主要探討了水溫及水體中Sr濃度對褐牙鲆仔稚魚耳石中Sr元素沉積的作用。研究發(fā)現(xiàn)，耳石中Sr沉積與水體中Sr濃度呈顯著正相關(guān)關(guān)系，即耳石中Sr沉積能夠反映魚類所經(jīng)歷的水環(huán)境中的Sr濃度變化；水溫升高能夠顯著促進(jìn)褐牙鲆仔稚魚耳石中Sr的沉積，表明耳石中Sr沉積可用于表征其在生活過程中所經(jīng)歷的水溫變化，從而為重建其生活史提供科學(xué)參考。另外，在耳石微化學(xué)分析及其應(yīng)用研究中，其他微量元素(Ba、Mg和Mn等)在耳石中的沉積也與水體中的元素濃度密切相關(guān)。例如，Miller (2009)發(fā)現(xiàn)，水溫升高能夠促進(jìn)美洲平鲉()耳石中Mn沉積，但抑制Mg沉積。但總體看來，對這些耳石微量元素的沉積機(jī)制及其與環(huán)境因子關(guān)系的探索尚處于起步階段，相關(guān)科學(xué)問題有待于進(jìn)一步深入研究。

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Temperature and Water Elemental Concentration Affecting Strontium Incorporation into Otoliths in Larval-Juvenile Flounder

TIAN Honglin1,3, LIU Jinhu1,2,4, CAO Liang1,2,4, DOU Shuozeng1,2,3,4①

(1. CASKey Laboratory of Marine Ecology and Environment Sciences, Institute of Oceanology, Chinese Academy of Sciences, Qingdao 266071; 2. Laboratory for Marine Ecology and Environmental Science, Pilot National Laboratory for Marine Science and Technology (Qingdao), Qingdao 266071; 3. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049; 4. Center for Ocean Mega-Science, Chinese Academy of Sciences, Qingdao 266071)

An understanding of the effects of aquatic environmental factors on elemental incorporation into otoliths is fundamental for reconstructing life and environmental histories of fish using otolith microchemistry analysis. This study investigated the effects of temperature (16℃, 19℃, and 22℃) and water elemental concentration (1×, 2×, 3× Sr ambient baseline, 6.5 mg/L) on the otolith elemental incorporation of Sr in larval-juvenile flounder,(15~93 days post hatching). The results revealed that the otolith incorporation of Sr (Sr∶CaOtolith) was positively dependent on ambient Sr concentration (Sr∶CaWater) as well as water temperature. Sr∶CaOtolithvalues were significantly higher at 22℃ than at 16℃ and 19℃ at all Sr concentrations. Partition coefficient of Sr (Sr, Sr∶CaOtolith/Sr∶CaWater) tended to decrease with increasing Sr∶CaWaterbut remained stable when Sr∶CaWaterreached a certain level at each temperature. Sr was incorporated into the otoliths more efficiently at 22℃ than at the lower temperatures. It appeared that the otolith elemental incorporation of Sr was closely related to the ambient elemental concentration and, thus, could reflect the water chemistry that fish experienced, suggesting that Sr could be used as an elemental fingerprint to reconstruct the life and environmental histories of the flounder during its early life stage in nature.

; Otolith; Sr; Temperature; Elemental fingerprinting; Elemental incorporation

S931.1

A

2095-9869(2020)02-0078-09

竇碩增，研究員，E-mail: szdou@qdio.ac.cn

2019-01-24,

2019-02-18

* 國家重點基礎(chǔ)研究發(fā)展規(guī)劃項目(2015CB453302)和國家基金委-山東省聯(lián)合基金項目(U1606404)共同資助[This work was supported by National Key Basic Research Program (2015CB453302), and Joint Funds of the National Natural Science Foundation of China and Shandong Province (U1606404)]. 田洪林，E-mail: tianhonglin16@mails.ucas.ac.cn

10.19663/j.issn2095-9869.20190124001

http://www.yykxjz.cn/

田洪林, 劉金虎, 曹亮, 竇碩增. 溫度和元素濃度對Sr在褐牙鲆仔稚魚耳石中的沉積影響. 漁業(yè)科學(xué)進(jìn)展, 2020, 41(2): 78– 86

Tian HL, Liu JH, Cao L, Dou SZ. Temperature and water elemental concentration affecting strontium incorporation into otoliths in larval-juvenile flounder. Progress in Fishery Sciences, 2020, 41(2): 78–86

DOU Shuozeng, E-mail: szdou@qdio.ac.cn

(編輯 陳 輝)