膠州灣底棲生態系統健康評價——基于大型底棲動物生態學特征*

丁敬坤 張雯雯 李 陽 薛素燕 李加琦 蔣增杰 方建光 毛玉澤

膠州灣底棲生態系統健康評價——基于大型底棲動物生態學特征*

丁敬坤1,2,3張雯雯1,2,3李 陽1,2薛素燕1,2李加琦1,2蔣增杰1方建光1毛玉澤1,2①

(1. 中國水產科學研究院黃海水產研究所 農業農村部海洋漁業可持續發展重點實驗室 山東省漁業資源與生態環境重點實驗室 青島 266071；2. 青島海洋科學與技術試點國家實驗室海洋生態與環境科學功能實驗室 青島 266237；3. 上海海洋大學水產與生命學院 上海 201306)

膠州灣；大型底棲動物；海洋生態系統健康；生物多樣性；M-AMBI指數

海洋生態系統健康(MEH)是指海洋生態系統的綜合特征用以描述海洋的狀態或狀況。Epstein等(1994)對海洋生態系統健康的定義是為了保持海洋的健康和可持續發展，海洋生態系統必須維持其一定的代謝活動水平、內部結構和組織，并且必須能夠抵抗各種時空尺度上的壓力(Wells, 2003)?；诘讞锶郝涞纳镏笖狄呀洺蔀樯鷳B系統健康評估和相關決策的有效工具(Pinto, 2009)，包括傳統的生物指標，如物種豐度，多樣性指數(Shannon, 1949)和優勢度，以及新開發的生物指數，如海洋生物指數(BI)(Grall, 1997)、AZTI海洋生物指數(AMBI) (Borja, 2000)、多變量AMBI (M-AMBI) (Muxika, 2007)和底棲質量指數(BQI) (Rosenberg, 2004)，特別是Shannon-Wienerindex (￠)，AMBI和M-AMBI指數已廣泛應用于河口和沿海水域。

膠州灣位于我國黃海中部，是一個自然條件相對獨立的半封閉型海灣，生態系統受人類活動和自然變化的雙重影響，是我國北方重要的灘涂貝類養殖海域(過鋒等, 2012)。貝類養殖面積占水產養殖總面積的71.6%，菲律賓蛤仔()是主要養殖種類，養殖面積占貝類養殖面積的93.2%(范穎等, 2016)。王洪法等(2011)自1998年起對膠州灣大型底棲動物進行了連續觀察和研究，并對膠州灣常見的底棲類群進行了分析與研究。麻驁等(2014)對膠州灣養殖水域和自然水域的底棲狀況研究發現，菲律賓蛤仔養殖活動壓力已造成養殖區域及其鄰近自然海域的大型底棲群落結構發生改變。崔正國等(2014)對膠州灣底播菲律賓蛤仔的質量安全風險進行了評價，而基于大型底棲動物進行海洋健康狀況評估的研究相對較少。本研究根據2017年夏季的調查資料，對山東省膠州灣海域大型底棲動物的種類、豐度、生物量、物種多樣性和群落結構等進行分析，探討了膠州灣大型底棲動物的生態學特征，分析了人工養殖對大型底棲動物的影響，并綜合評價了調查海域的生態狀況，為該海域的生態系統研究提供基礎資料。

1 調查海域與分析方法

1.1 站位設置

2017年7月調查了膠州灣海域大型底棲生物分布規律，共設置20個站位(圖1)，其中，7、17、18和 20號站位采集到養殖的菲律賓蛤仔，1、3、9、12和13號站位由于底質和水深等原因沒有采集到沉積物。

1.2 樣品采集、處理與分析

采用中華人民共和國質量監督檢驗檢疫總局(2007)《海洋調查規范》(GBT12763.1)方法進行樣品采集。用抓斗采泥器采集沉積物樣品，使用0.5 mm的套篩現場沖洗，保留大型底棲生物樣品，以5%的甲醛溶液固定，樣品帶回實驗室，更換固定液，對樣品進行鑒定分類。樣品的處理、保存、計數和稱量等均按照《海洋調查規范》(GBT12763.1)方法進行。

圖1 膠州灣大型底棲生物采樣站位

1.3 數據處理

1.3.1 優勢種的確定 Mcnaughton物種優勢度指數()公式如下：

1.3.2 多樣性指數計算 采用Shannon-Wiener多樣性指數()、Margalef豐富度指數()和Pielou′s均勻度指數()進行多樣性分析，公式如下：

1.3.3 群落結構分析 運用非參數多變量分析群落結構，對各站位大型底棲動物的豐度進行2次方根轉換。根據群落Bray-Curtis相似性系數，采用等級聚類的方法對各站位大型底棲動物結構特征進行分析。

2 結果與分析

2.1 大型底棲動物種類組成

經過分析鑒定，調查海域共采集到大型底棲動物64種。其中，多毛類種數最多(25種)，占39.1%；甲殼動物23種，占35.9%；軟體動物9種，占14.1%；棘皮動物和其他類群共7種，占10.9%。該海域生物量和豐度的平均值分別為70.00 g/m2和132 ind./m2。

表1列出了優勢度排名前10位的物種，包括多毛類7種，軟體動物1種，棘皮動物1種，紐形動物1種。

表1 膠州灣底棲動物優勢種或常見種名錄

Tab.1 Dominant species of macrobenthic fauna in Jiaozhou Bay

2.2 大型底棲動物豐度、生物量及空間分布

膠州灣海域大型底棲動物的總平均豐度為132 ind./m2，軟體動物和多毛類占絕對優勢，軟體動物平均豐度為54 ind./m2，占41%；多毛類平均豐度為40 ind./m2，占30%；甲殼類動物平均豐度為26 ind./m2，占20%；棘皮動物平均豐度為6 ind./m2，占4.5%；其他類群平均豐度為6 ind./m2，占4.5%。

該海域大型底棲動物總平均生物量為70 g/m2。軟體動物占絕對優勢，其平均生物量為53.29 g/m2，占76%；棘皮動物平均生物量為11.88 g/m2，占17%；甲殼類和多毛類比重最小，分別為1.78和0.54 g/m2，分別占2.5%和0.5%；其他類群平均生物量為2.50 g/m2，占4%(表2)。

表2 膠州灣海域大型底棲動物各類群生物量和豐度

Tab.2 Biomass and abundance of macrobenthic fauna in Jiaozhou Bay

從豐度的空間分布來看(圖2a)，最高值出現在距離灣口較近的7號站位，其豐度高達305 ind./m2，原因是采集到大量的菲律賓蛤仔。豐度高值區主要集中在灣頂部附近和灣口西部。從大型底棲動物生物量的空間分布看(圖2b)，最高值出現在靠近灣頂的18號站位，其生物量達333.28 g/m2，其主要原因是采集了大量的菲律賓蛤仔。最低值出現在2號站位，其生物量僅為0.46 g/m2。

圖2 膠州灣大型底棲動物豐度(ind./m2)(a)與生物量(g/m2)(b)平面分布

2.3 大型底棲動物多樣性指數分析

2.4 大型底棲動物群落結構

對各站位大型底棲動物群落結構進行聚類分析(圖4)。從圖4可以看出，在15%的相似水平上可將 15個站位分為3組(14號單個站位不構成群落)，其中，7、17、18和20號站位為Ⅰ組；4、6、8、10、11和15號站為Ⅱ組；2、5、16和19號站位為Ⅲ組。ANOSIM分析顯示，3個群落之間差異極顯著(<0.01，=0.79)。

SIMPER分析表明，Ⅰ、Ⅱ和Ⅲ 3個群落的非相似性為89.31%，造成群落差異的主要物種為菲律賓蛤仔、寡鰓齒吻沙蠶、強壯藻鉤蝦、短葉索沙蠶、紐蟲、不倒翁蟲、棘刺錨參、凸殼肌蛤、絲異須蟲和背褶沙蠶，這些物種的累積貢獻率為42.85%。

表3 膠州灣海域大型底棲動物多樣性指數

Tab.3 Diversity indices of macrobenthic fauna in Jiaozhou Bay

圖3 大型底棲動物多樣性指數及物種數分布

A：豐富度指數；b：均勻度指數；c：多樣性指數；d：物種數

a:; b:; c:; d:

圖4 膠州灣海域大型底棲動物聚類分析

圖5 膠州灣海域M-AMBI指數

右軸的“Bad to High”表示采樣點的生態狀況與觀測到的M-AMBI值之間的關系

“Bad to High” on the right axis indicates how the ecological status of sampling sites relates to the observed M-AMBI values

2.5 大型底棲動物M-AMBI指數分析

對膠州灣大型底棲動物進行M-AMBI指數分析(圖5)。其中，5、17、18和19號站位環境質量狀況為差，4、6、8和11號站位環境質量狀況為好，其他站位環境質量狀況為中等。

3 討論

3.1 影響大型底棲動物種類組成和分布的因素

從空間尺度上看，調查海域大型底棲動物的生物量和豐度的高值區域都出現在灣頂附近和灣口的西部海域，而低值區域則出現在灣中部和灣口東部，與李新正等(2002)的調查結果一致。形成這種分布格局可能是由于膠州灣是一個半封閉海灣，灣內環境穩定，海水對海底的沖刷作用逐漸減弱，底質由灣頂的淤泥到灣中部的泥沙直到灣口的砂石，灣底淤泥中有機營養物質豐富，使得以沉積物中有機質為食物的多毛類等在灣頂較為豐富(李新正等, 2005)。而灣口附近，由于潮流場的水平分布不均勻，導致灣的西—西南部水體交換能力弱，環境較為穩定(呂新剛等, 2010)。

另一方面，膠州灣中部菲律賓蛤仔養殖活動對生態系統有一定的擾動作用，除了其自身的濾食和挖掘等活動對該海域沉積環境的化學過程的擾動外，其收獲過程(一般是耙式收獲)對表層的沉積環境造成了劇烈的物理擾動，對大型底棲動物的生活環境造成了一定的破壞。物種數的空間分布與生物量和豐度皆不相同，其高值區主要集中在靠近灣口的站位。通常，受養殖活動影響的特征之一是底棲動物優勢種單一，即優勢度高(Kutti, 2007)；而物種的優勢度越高，說明群落內物種的生態地位越不平衡，生物群落越不穩定(劉錄三等, 2008)。最終會導致養殖區及鄰近自然海域的大型底棲動物群落特征發生變化，物種數量的下降(麻驁等, 2014)。群落聚類分析發現，菲律賓蛤仔養殖密度較大的站位群落結構較為相似，被劃分在同一個群落中。進一步對采集到菲律賓蛤仔的養殖海域進行分析發現，隨著養殖密度增大，生物多樣性指數呈現下降的趨勢，與Kaspar等(1985)研究結果一致，即養殖活動會改變底棲生物的群落結構，從而導致大型底棲動物的生物多樣性指數下降。由此可見，膠州灣中部菲律賓蛤仔養殖活動對底棲動物已經造成了一定的影響，對生態系統有一定的擾動。

3.2 膠州灣生態系統健康狀況

海洋中的各類污染物能夠以不同的方式進入沉積物中，引起底質環境的變化，進而影響底棲生物的結構和組成。指數通常被認為是一種評價水域有機污染的有效工具，按照蔡立哲等(2002)對的污染評價方法進行分類，對膠州灣生態系統健康狀況進行綜合評價。評價結果表明，膠州灣海域多數站位屬于中度污染，其中，環境質量狀況為好的站位主要集中在靠近灣口的附近，主要原因可能是靠近灣口的水體交換能力強，有較好的自凈能力，因而提供了比較有利的生存環境(呂新剛等, 2010)。

M-AMBI指數表明，膠州灣海域皆受到不同程度的干擾，多數站位的環境健康狀況處于中等狀態，與法只能指示環境污染程度和評價等級少相比，M-AMBI指數對環境煩擾程度的分級更加細致。另外，M-AMBI指數不僅可以評價環境的干擾程度，還可以反應生態環境健康狀況，但與多樣性指數相比，M-AMBI指數評價得出的環境健康狀況普遍較高?；诟鞣N底棲動物對環境敏感度不同，對大型底棲動物進行分級，某些情況下，針對棲息地不同，污染分級的閾值范圍也會有所不同(Borja, 2005)?？傮w來說，M-AMBI指數評價得出的環境健康狀況基本能夠反應膠州灣海域的生態環境質量狀況。M-AMBI值的優勢在于結合了AMBI、物種多樣性指數和豐富度等群落結構參數，不會受到站位物種數量的限制，在提供合適的參照狀態基礎下，可以更好的反應各站位的環境質量情況(Li, 2017)。為促進M-AMBI指數在我國近岸海域的應用，在今后的研究中加強關于近岸海域大型底棲動物的基礎生物學研究，合理的設置采樣點和采樣頻率，提高不同海域和不同時間點研究結果的可比性。

結合多樣性指數和M-AMBI值的分析，整體上來講，膠州灣海域的擾動等級為中度擾動，生態環境質量狀況介于中等與一般之間。

Borja A, Franco J, Pérez V. A marine biotic index to establish the ecological quality of soft-bottom benthos within European estuarine and coastal environments. Marine Pollution Bulletin, 2000, 40(12): 1100–1114

Borja A, Muxika I. Guidelines for the use of AMBI (AZTI’s Marine Biotic Index) in the assessment of the benthic ecological quality. Marine Pollution Bulletin, 2005, 50(7): 787–789

Cai LZ, Ma L, Gao Y,. Analysis on assessing criterion for polluted situation using species diversity index of marine macrofauna. Journal of Xiamen University (Natural Science), 2002, 41(5): 641–646 [蔡立哲, 馬麗, 高陽, 等. 海洋底棲動物多樣性指數污染程度評價標準的分析. 廈門大學學報(自然科學版), 2002, 41(5): 641–646]

Cui ZG, Chen BJ, Qu KM,. The environmental risk assessment offood safety—A case study in Jiaozhou Bay. Chinese Fishery Quality and Standards, 2014, 4(6): 42–49 [崔正國, 陳碧鵑, 曲克明, 等. 底播菲律賓蛤仔養殖區的質量安全環境風險評估——以膠州灣為例. 中國漁業質量與標準, 2014, 4(6): 42–49]

Epstein PR, Ford TE, Puccia C,. Marine ecosystem health implications for public health. Annals of the New York Academy of Sciences, 1994, 740(1): 13–23

Fan Y, Liu XS. Seasonal distribution and resource assessment of Manila clam () in Jiaozhou Bay. Periodical of Ocean University of China, 2016, 46(7): 70–74 [范穎, 劉曉收. 膠州灣菲律賓蛤仔的季節分布與資源評估. 中國海洋大學學報(自然科學版), 2016, 46(7): 70–74]

Guo F, Zhao J, Chen JF. Nitrogen and phosphorous

pollution in shellfish culture areas of Jiaozhou Bay. Progress in Fishery Sciences, 2012, 33(5): 116–122 [過鋒, 趙俊, 陳聚法, 等. 膠州灣貝類養殖區氮、磷污染現狀及動態變化. 漁業科學進展, 2012, 33(5): 116–122

Grall J, and Glémarec M. Using biotic indices to estimate macrobenthic community perturbations in the Bay of Brest. Estuarine, Coastal and Shelf Science, 1997, 44(S1): 43–53

Kaspar HF, Gillespie PA, Boyer IC,. Effects of mussel aquaculture on the nitrogen cycle and benthic communities in Kenepuru Sound, Marlborough Sounds, New Zealand. Marine Biology, 1985, 85(2): 127–136

Kutti T, Hansen PK, Ervik A. Effects of organic effluents from a salmon farm on a fjord system. Ⅱ. Temporal and spatial patterns in infauna community composition. Aquaculture, 2007, 262(2–4): 355–366

Li B, Li X, Bouma TJ,. Analysis of macrobenthic assemblages and ecological health of Yellow River Delta, China, using AMBI & M-AMBI assessment method. Marine Pollution Bulletin, 2017, 119(2): 23–32

Li XZ, Wang HF, Zhang BL. The secondary production of macrobenthos in Jiaozhou Bay, Shandong. Oceanologia et Limnologia Sinica, 2005, 36(6): 527–533 [李新正, 王洪法, 張寶琳. 膠州灣大型底棲動物次級生產力初探. 海洋與湖沼, 2005, 36(6): 527–533]

Li XZ, Yu HY, Wang YQ,. Study on the quantitative dynamics of macrobenthos in Jiaozhou Bay. Studia Marina Sinica, 2002(44): 66–73 [李新正, 于海燕, 王永強, 等. 膠州灣大型底棲動物數量動態的研究. 海洋科學集刊, 2002(44): 66–73]

Liu LS, Meng W, Zheng BH,. Studies on macrobenthos in the northern waters of Liaodong Bay: Ⅰ. Species composition and number distribution. Research of Environmental Sciences, 2008, 21(6): 118–123 [劉錄三, 孟偉, 鄭丙輝, 等. 遼東灣北部海域大型底棲動物研究:Ⅰ.種類組成與數量分布. 環境科學研究, 2008, 21(6): 118–123]

Lü XG, Zhao C, Xia CS,. Numerical study of water exchange in the Jiaozhou Bay and the tidal residual currents near the bay mouth. Acta Oceanologica Sinica, 2010, 32(2), 20–30 [呂新剛, 趙昌, 夏長水, 等. 膠州灣水交換及灣口潮余流特征的數值研究. 海洋學報, 2010, 32(2): 20–30]

Ma A, Liu XS, Li L,A comparative study on community characteristics of macrofauna inside and outside Manila clam culture waters, Jiaozhou Bay. Transactions of Oceanology and Limnology, 2014(1): 122–128 [麻驁, 劉曉收, 李梁, 等. 膠州灣菲律賓蛤仔養殖水域內外大型底棲動物群落特征的比較研究. 海洋湖沼通報, 2014(1): 122–128]

Muxika I, Borja á, Bald J. Using historical data, expert judgment and multivariate analysis in assessing reference conditions and benthic ecological status, according to the European Water Framework Directive. Marine Pollution Bulletin, 2007, 55(1): 16–29

Pinto R, Patrício J, Baeta A,. Review and evaluation of estuarine biotic indices to assess benthic condition. Ecological Indicators, 2009, 9(1): 1–25

Rosenberg R, Blomqvist M, Nilsson HC,. Marine quality assessment by use of benthic species-abundance distributions: A proposed new protocol within the European Union Water Framework Directive. Marine Pollution Bulletin, 2004, 49(9): 728–739

Shannon CE, Weaver W. The mathematical theory of communication. Urbana: University of Illinois Press, 1949, 60(3): 1–114

Wang HF, Li XZ, Wang JB. Macrobenthic composition and its changes in the Jiaozhou Bay during 2000?2009. Oceanologia et Limnologia Sinica, 2011, 42(5): 738–752 [王洪法, 李新正, 王金寶. 2000?2009年膠州灣大型底棲動物的種類組成及變化. 海洋與湖沼, 2011, 42(5): 738–752]

Wang ZZ. The ecological on macrobenthos in the northwest water of Jiaozhou Bay. Master′s Thesis of Ocean Unicersity of China, 2012, 18–19 [王振鐘. 膠州灣西北部海域大型底棲動物生態學研究. 中國海洋大學碩士研究生學位論文, 2012, 18–19]

Wells PG. Assessing health of the bay of fundy--concepts and framework. Marine Pollution Bulletin, 2003, 46(9): 1059– 1077

Health Assessment of the Benthic Ecosystem in Jiaozhou Bay: Ecological Characteristics of the Macrobenthos

DING Jingkun1,2,3, ZHANG Wenwen1,2,3, LI Yang1,2, XUE Suyan1,2, LI Jiaqi1,2, JIANG Zengjie1, FANG Jianguang1, MAO Yuze1,2①

(1. Yellow Sea Fisheries Research Institute, Chinese Academy of Fishery Sciences, Key Laboratory of Sustainable Development of Marine Fisheries, Ministry of Agriculture and Rural Affairs, Shandong Provincial Key Laboratory of Fishery Resources and Eco-Environment, Qingdao 266071; 2. Laboratory for Marine Ecology and Environmental Science, Pilot National Laboratory for Marine Science and Technology (Qingdao), Qingdao 266237; 3. College of Fisheries and Life Sciences, Shanghai Ocean University, Shanghai 201306)

Based on survey data from Jiaozhou Bay in July 2017, the ecological characteristics of macrobenthos were analyzed using cluster analysis, and biodiversity and Multivariate-AZTI’s Marine Biotic Index (M-AMBI) methods. A total of 64 species were identified, including 25 species of Polychaeta, 23 species of crustaceans, nine species of mollusks, and seven species belonging to other benthic groups and echinoderms. The average biomass and abundance were 70.0 g/m2and 132 ind./m2, respectively. There were three dominant species, including,, and. The ranges of the Margalef species richness index, Shannon-Wiener diversity index, Pielou’s evenness index, and M-AMBI were 0.69~3.77, 0.67~3.12, 0.25~1.00 and 0.26~0.60, respectively. According to the results of the cluster analysis, the macrobenthos at the 15 stations could be clustered into three infaunal communities at 15% similarity. The station communities with higher density of clam larvae were divided into the same community, clustering results were related to Philippine clam farming. The Shannon-Wiener Index (′) and M-AMBI analysis showed that the macrobenthic community tended to be moderately disturbed.

Jiaozhou Bay; Macrobenthos; Marine ecosystem health; Biodiversity; M-AMBI

S917

A

2095-9869(2020)02-0020-07

毛玉澤，研究員，E-mail: maoyz@ysfri.ac.cn

2018-11-04,

2018-12-05

* 青島海洋科學與技術試點國家實驗室海洋生態與環境科學功能實驗室創新團隊項目(LMEES-CTSP-2018-4)、國家基金委–山東省聯合基金項目(U1606404)、中國水產科學研究院黃海水產研究所基本科研業務費項目(20603022017002)、政府間國際科技創新合作重點專項(2016YFE0112600)和現代農業產業技術體系(CARS-49)共同資助[This work was supported by Creative Team Project of the Laboratory for Marine Ecology and Environmental Science, Pilot National Laboratory for Marine Science and Technology(Qingdao) (LMEES-CTSP-2018-4), the NSFC-Shandong Joint Fund for Marine Ecology and Environmental Sciences (U1606404), Central Public-Interest Scientific Institution Basal Research Fund, YSFRI, CAFS (20603022017002), International Science and Technology Cooperation Program of China (2016YFE0112600), and China Aquaculture Research System (CARS-49)]. 丁敬坤，E-mail: 913292967@qq.com

10.19663/j.issn2095-9869.20181104001

http://www.yykxjz.cn/

丁敬坤, 張雯雯, 李陽, 薛素燕, 李加琦, 蔣增杰, 方建光, 毛玉澤. 膠州灣底棲生態系統健康評價——基于大型底棲動物生態學特征. 漁業科學進展, 2020, 41(2): 20–26

Ding JK, Zhang WW, Li Y, Xue SY, Li JQ, Jiang ZJ, Fang JG, Mao YZ. Health assessment of the benthic ecosystem in Jiaozhou Bay: Ecological characteristics of the macrobenthos. Progress in Fishery Sciences, 2020, 41(2): 20–26

MAO Yuze, E-mail: maoyz@ysfri.ac.cn

(編輯 馬璀艷)