羌塘高原降水梯度植物葉片、根系性狀變異和生態適應對策

趙廣帥,劉 珉,石培禮,宗 寧,張 鑫,張憲洲,3

1 中國科學院地理科學與資源研究所生態系統網絡觀測與模擬重點實驗室, 北京 100101 2 國家林業和草原局經濟發展研究中心, 北京 100714 3 中國科學院大學資源與環境學院, 北京 100190

在長期進化過程中,植物為了抵御各種環境壓力而逐漸形成了許多自身生存和生長發育的響應與適應策略,這些策略具體表現為植物形態和生理特征(即植物性狀)的變化[1],其中對環境變化產生響應或對生態系統功能產生影響的植物性狀稱為植物功能性狀[2- 3]。植物功能性狀是連接植物與環境的橋梁,闡明不同器官性狀和功能的關系是理解植物演化的關鍵[4],特別是不同地理分區或分類類群葉片、根系性狀對比研究,對于理解植物性狀的進化和表達,資源的獲取、物種分布以及生態系統對干擾的響應具有重要作用[5- 8],也將極大的改進全球生態系統功能模型和氣候變化模型的可預測性[9- 11]。

盡管植物功能性狀研究已被廣泛關注,但不同尺度植物性狀間關系及其對環境響應的量化研究仍然較少[12- 13]。目前,大多數研究主要集中在局地站點尺度[5,14],然而更大尺度上不同氣候、土壤和地形等因素對植物功能性狀影響尚不明確[15- 16],特別是對高寒干旱環境梯度帶的植物功能性狀變化研究更少[17]。此外,大部分研究集中于地上葉片性狀的研究,主要分析性狀間簡單的回歸關系[13, 18],而對地下根系性狀研究較少,尤其是地上、地下成對性狀關系的研究[19- 22]。目前,青藏高原環境梯度帶的植物地上、地下功能性狀是協同還是權衡關系的研究還鮮有報道。

植物功能性狀是長期進化和環境因子雙重作用的結果,與植物資源獲取、利用和保持能力緊密聯系[23- 24]。通常研究認為,植物不同器官具有一致的性狀特征,地上、地下性狀主要是協同變化而權衡作用較小[25- 27]。例如,Craine等[28]基于站點的研究認為,不同物種葉片和根系性狀表現出一致性變化。Liu等[29]在內蒙古草原環境梯度帶上的研究也表明,地上、地下器官權衡變異較小,更多的是協同變化。在環境梯度帶上或不同物種間,葉片和根系性狀具有相似的表現型,如養分貧瘠地區的植物葉片和根系趨向于低養分含量、高的結構投入和長壽命等[30- 31]。從進化角度來看,資源獲取型物種具有高的資源獲取能力、高的組織養分含量、比葉面積(SLA)和比根長(SRL)以及凈光和速率等；而資源保持型物種具有高的資源保持能力、低的組織養分含量、高的養分回收效率和抗壓能力等[32- 34]。然而,環境因子能夠限制或改變性狀間關系的進化或表達形式[22]。

植物功能性狀深受土壤養分和氣候因子的影響[35- 36],特別是環境梯度上植物功能性狀的變異反映了植物各類適應機制的相對重要性以及與氣候、土壤、地形等驅動因子的交互作用[37- 38]。Ordoez等[13]發現在不同的土壤養分條件下,植物生長和資源保持性狀間存在權衡作用,并且降水對權衡作用影響較大。Craine等[22]在不同草地的研究表明,不同環境條件下葉片和根系性狀間關系并不一致。養分限制可能改變根系而對葉片構建基本無影響,植物具有一套低氮適應的葉性狀未必具有完整的低氮吸收的根系性狀。此外,地形等因素也會對植物性狀產生影響[39]。Craine等[19]在新西蘭30個草原站點的研究表明,不同海拔高度植物性狀存在顯著差異。盡管葉片和根系性狀的關系已有較多研究,然而在不同區域二者關系是表現為協同還是權衡,并且氣候、資源有效性、脅迫和干擾是否會對其產生影響仍然知之甚少。

作為西藏高原的主體,藏北羌塘高原平均海拔在4500 m以上,氣候寒冷干燥,太陽輻射強烈,土壤貧瘠,凍土廣泛分布,是生態環境最為脆弱的區域[40]。羌塘高原由東向西存在明顯降水梯度帶,年降雨量(MAP)從最東部700 mm左右降低到最西端的50—80 mm左右。在此環境梯度上土壤有機質從4.0%左右降低到1.0%以下,土壤全氮(TN)含量從0.2%降低到0.02%左右[41],水分及與其密切相關的養分梯度對高寒草原物種分布和群落結構產生更重要影響。因此,羌塘高原降水梯度帶植物地上、地下功能性狀必然存在與高寒、干旱、貧瘠環境相適應的特征,而且地上和地下器官可能在碳、氮和水獲取之間存在協同或權衡,我們選擇3組具有代表性的葉片和根系成對性狀[13, 27, 29],重點闡明受長期進化和環境因子雙重作用,羌塘高原降水梯度帶不同物種地上、地下成對性狀是如何變化的？與光合作用有關的葉片性狀和與水分、養分吸收相關的根系功能性狀在區域變化是否存在相互聯系？是協同還是權衡關系？功能性狀的變化是如何適應環境變化的？

1 材料與方法

1.1 研究區概述

羌塘高原位于西藏自治區北部,南起岡底斯—念青唐古拉山脈,北抵昆侖山脈,東迄青藏公路西側91°E左右的內、外流水系分水嶺,西止于國境線,面積約60萬km2,行政區劃上屬西藏自治區的那曲與阿里兩地區管轄。羌塘高原是我國氣候條件最為惡劣、生態環境極為脆弱的典型區域,環境特點主要表現為氣候寒冷、干旱、多風,地表沙物質豐富,植物稀疏低矮等,生態容量較低。羌塘高原干旱氣候特征顯著,蒸發強度普遍>1800 mm,年均風速多在3 m/s以上,年平均干燥度指數1.6—20[42]。羌塘高原氣候寒冷,大部分地區年平均氣溫< 0 ℃,最冷月(1月)均溫為-10—-18 ℃,而最暖月(7月)均溫大多不及10 ℃,全年> 0 ℃的活動積溫多在1200 ℃以下[43]。羌塘高原面的年均溫變化不超過2C,但羌塘高原東西端降水量梯度變化顯著,相差600mm左右[44]。

1.2 數據獲取

1.2.1植物性狀取樣和指標分析

在2014年8月生長季高峰期,沿羌塘高原降水梯度帶(那曲縣羅瑪鎮至改則縣)共選擇13個站點進行草地群落優勢種葉片、根系和土壤等樣品采集(表1)。為了減小地形和放牧的干擾,所有站點都位于地勢平坦,遠離人類棲居地,植物生長良好的地帶性植被區域,相鄰站點間隔50—80 km,確保取樣點的代表性。每一站點選取全部優勢物種,即代表80%—90%草地生態系統生物量的物種[45],每一物種最少選取20株生長良好的個體采集完全展開的綠葉,至少5株采集根系樣品。同時,在每個站點隨機采集3個土壤剖面,土壤剖面間距離500 m以上,每個土壤剖面采集0—20 cm土層的土壤樣品。

掃描的葉片和根系圖像分別使用Adobe Photoshop CS 5軟件和WinRHIZO 軟件(Regent Instruments Inc., Quebec City, QC, Canada),獲取葉面積和根長度,計算葉片和根系性狀相關指標：

SLA=Larea/Lmass

(1)

SRL=Rlength/Rmass

(2)

LNarea=LNmass×Lmass/Larea

(3)

RNlength=RNmass×Rmass/Rlength

(4)

式中,SLA(cm2/g)為比葉面積,SRL(cm/g)為比根長,Larea(cm2)和Lmass(mg)分別為掃描圖像葉片總面積和干重,Rlength(cm)和Rmass(mg)分別為掃描圖像根系總長度和干重,LNarea(mg/cm2)和LNmass(mg/g)分別為葉片單位面積氮含量和單位質量氮含量,RNlength(mg/cm)和RNmass(mg/g)分別為根系單位長度氮含量和單位質量氮含量。

表1 采樣點位置及環境特點

MAP: mean annual precipitation; MAT: mean annual temperature

1.2.2氣象數據

年均降雨量(MAP,mm)和年均溫(MAT,℃)數據來自國家氣象站(6個)和中國科學院拉薩高原生態綜合試驗站在藏北羌塘高原設置的HOBO自動氣象觀測站(11個)。每年的潛在蒸發量(PET)主要根據氣象觀測數據,利用cropwat 8.0軟件計算獲得(http://www.fao.org/nr/water/infores _databases_cropwat.html),地面太陽輻射數據(Ra,kWh m-2d-1)主要來自NASA提供的地面氣象和太陽能數據集(https://eosweb.larc. nasa.gov/cgi-bin/sse/grid.cgi)。

1.3 數據處理和分析

采用基于類型Ⅰ平方和分解來量化不同變異組分的嵌入式方差分析法(Nested ANOVAs)[29]區分不同站點和物種間葉片和根系性狀的變異性(Nested Procedure, SAS version 9.1; SAS Institute Inc., Cary, NC, USA)。

羌塘高原降水梯度帶葉片和根系成對性狀(SLA-SRL,LNmass-RNmass,LNarea-RNlength)間異速生長關系分析方法如下：先對各性狀值進行對數轉換,使其滿足正態分布；然后采用標準主軸回歸(Standardized Major Axis,SMA)計算成對性狀異速生長方程的斜率、截距和性狀間的相關系數；通過計算殘差和擬合斜率之間的相關性,檢驗擬合斜率與假定斜率1的差異性[46]。以上分析均采用基于DOS系統的SMATR軟件包[47]進行。因為羌塘高原植物地上和地下性狀主要是由于降水差異和分類群變化引起的,所以進一步分析不同降水區間和植物分類群對地上和地下成對功能性狀的影響。

采用雙變量線性混合模型分析植物性狀與土壤養分和氣候的關系。所有數據先進行正態分布檢驗(單樣本K-S檢驗),土壤養分和降水數據進行對數轉換,以滿足正態分布,模型采用最大似然估計法(maximum likelihood methods)。由于不同站點間植物性狀可能存在差異,將土壤和氣候及其交互影響作為固定效應,而不同站點作為隨機效應。上述分析全部在SPSS 19軟件(SPSS Inc., Chicago, IL, USA)中進行。

2 結果分析

2.1 取樣站點和物種的地上、地下功能性狀的變異

圖1 站點和物種對地上和地下性狀變異的解釋度Fig.1 Variance components of leaf and root traits across sites and speciesSLA：比葉面積specific leaf area；LNmass：單位質量葉氮含量unit mass leaf nitrogen content；LNarea：單位面積葉氮含量leaf nitrogen content per unit leaf area；SRL：比根長specific root length；RNmass：單位質量根氮含量unit mass root nitrogen content；RNlength：單位長度根氮含量root nitrogen content per unit root length

分析不同站點以及同一站點不同物種間葉片和根系性狀的變異特征,結果表明除同一站點不同物種間LNmass變異不顯著外(P= 0.57),不同站點或不同物種間葉片和根系性狀都存在顯著變化(P< 0.05),但二者對于不同性狀的解釋量不同。不同站點對于葉片性狀SLA、LNmass、LNarea解釋量分別為43%、92%、69%,而不同物種對于根系性狀SRL、RNmass、RNlength解釋量分別為77%、31%、92%(圖1),整體來看,不同站點間葉片性狀變異較根系性狀變異大,而不同物種間根系性狀變異更大。

2.2 地上、地下植物性狀沿環境梯度的變化特征

將樣帶上植物綜合角度,分析了羌塘高原環境梯度帶上氣候因子和土壤因子對葉片和根系性狀的影響。在氣候因子中,對地上和地下性狀影響最重要的因子是年降水量的變化,隨著MAP增加,SLA和SRL分別呈輕微顯著增加和降低趨勢,而LNmass、RNmass和LNarea呈顯著降低趨勢。隨著Ra升高,SLA輕微顯著降低,SRL、LNmass輕微顯著增加,只有RNmass顯著增加。MAT和PET基本沒有影響(圖2)。

對地上和地下性狀影響最主要的土壤因子是土壤C∶N,其他土壤養分因子和海拔基本沒有影響。隨C∶N比增加,LNmass、RNmass和LNarea都呈顯著增加的趨勢,土壤TN只對RNmass造成顯著影響(圖3)。

圖2 植物地上和地下性狀與氣象因子的關系Fig.2 The relationships between leaf/root traits and climatic factors 顯著線性相關用實線圖示,而微弱相關用虛線圖示;MAP：年降雨量mean annual precipitation；MAT：年均溫mean annual temperature；PET：潛在蒸散發potential evapotranspiration；Ra：輻射total daily radiation；SLA：比葉面積specific leaf area；LNmass：單位質量葉氮含量unit mass leaf nitrogen content；LNarea：單位面積葉氮含量leaf nitrogen content per unit leaf area；SRL：比根長specific root length；RNmass：單位質量根氮含量unit mass root nitrogen content；RNlength：單位長度根氮含量root nitrogen content per unit root length

圖3 植物地上和地下性狀與土壤養分和海拔的關系Fig.3 The relationships between leaf/root traits and soil nutrient and elevation 顯著線性相關用實線圖示,而微弱相關用虛線圖示；TN：土壤總氮soil total nitrogen content；C∶N：土壤碳氮比soil carbon and nitrogen ratio；IN：土壤無機氮inorganic nitrogen；E：海拔elevation；SLA：比葉面積specific leaf area；LNmass：單位質量葉氮含量unit mass leaf nitrogen content；LNarea：單位面積葉氮含量leaf nitrogen content per unit leaf area；SRL：比根長specific root length；RNmass：單位質量根氮含量unit mass root nitrogen content；RNlength：單位長度根氮含量root nitrogen content per unit root length

從不同功能群植物來看,苔草類(青藏苔草)和禾草類(紫花針茅)的植物地上和地下性狀隨降水梯度呈現顯著的變化趨勢,其中青藏苔草最為明顯,除了LNmass外,其他性狀如所有物種放在一起一樣隨降水都呈顯著的變化規律；紫花針茅除了SLA和SRL外,其他四個性狀都隨降水梯度呈現有規律的變化(圖4)。

圖4 不同分類群植物性狀隨降水梯度的變化Fig.4 The variation of leaf/root traits in different taxa along with precipitation gradient顯著線性相關用實線圖示,而微弱相關用虛線圖示;P. b.：二列委陵菜Potentilla bifurca；C.m.：青藏苔草Carex moocroftii；S.p.：紫花針茅Stipa purpurea；S. j：風毛菊Saussurea japonica；SLA：比葉面積specific leaf area；LNmass：單位質量葉氮含量unit mass leaf nitrogen content；LNarea：單位面積葉氮含量leaf nitrogen content per unit leaf area；SRL：比根長specific root length；RNmass：單位質量根氮含量unit mass root nitrogen content；RNlength：單位長度根氮含量root nitrogen content per unit root length

2.3 地上和地下成對功能性狀的關系

羌塘高原地上、地下成對性狀(SLA-SRL,LNmass-RNmass,LNarea-RNlength)間呈顯著相關性,其中SLA和SRL、LNarea和RNlength呈極顯著負相關(表2)。盡管LNmass與RNmass呈極顯著正相關,但異速生長斜率顯著小于1,表明二者間存在著顯著的異速生長關系(表2)。

不同降雨區間或不同物種間地上、地下成對性狀異速生長關系存在顯著差異,其中不同降雨區間或不同物種間LNmass-RNmass異速生長斜率存在極顯著差異；盡管SLA-SRL、LNarea-RNlength擁有相同的異速生長斜率,但截距存在顯著差異(表3)。具體來看,相對干旱端(<400 mm)和濕潤端(>600 mm)的SLA-SRL、LNmass-RNmass和LNarea-RNlength成對性狀仍保持顯著負相關,而中間區域(400—600 mm)基本呈正相關關系(表3),說明干旱端和濕潤端地上、地下成對性狀之間具有更強烈的地上與地下權衡策略,中間降水區域為協同關系。與其他物種相比,青藏苔草的SLA和SRL、LNarea和RNlength基本都是呈負相關關系,異速生長斜率為負值；而且青藏苔草和紫花針茅LNmass和RNmass異速生長斜率明顯小于1(表3),說明這兩個優勢植物的地上、地下成對性狀之間具有更強烈的權衡策略。

3 討論

3.1 羌塘高原降水梯度帶植物地上、地下性狀變異與適應對策

羌塘高原草地樣帶站點和同一站點不同分類群的植物功能性狀方差分析表明,地上、地下性狀存在顯著變異,不同站點間葉片性狀變異較根系性狀變異大,而不同物種間根系性狀變異更大。說明葉片在站點內相同環境下表現出趨同適應,而在環境梯度上表現出強烈的分異；不同物種的根系性狀的種間差異可能更多地決定于植物的系統發育(phylogentic)。植物功能性狀的變異主要取決于植物進化差異和環境因子限制[31]。不同物種間性狀的差異是進化過程中主要植物譜系間性狀傳遞給后代類群過程中產生分歧的結果(進化趨異),而不同站點間性狀的差異是物種對不同環境的塑性響應(適應性進化)[23]。不同物種間性狀的顯著差異反映了物種進化史的不同,而不同站點間的差異反映了環境因子的影響。

表2 羌塘高原地上地下成對性狀的標準主軸回歸結果

SLA：比葉面積specific leaf area；SRL：比根長specific root length；LNmass：單位質量葉氮含量unit mass leaf nitrogen content;RNmass：單位質量根氮含量unit mass root nitrogen content；LNarea：單位面積葉氮含量leaf nitrogen content per unit leaf area;RNlength：單位長度根氮含量root nitrogen content per unit root length

表3 不同降雨區間和植物類群對地上和地下成對性狀的標準主軸回歸分析

許多研究表明環境因子能夠解釋大部分植物功能性狀的變異[48-50]。羌塘高原降水梯度帶不同站點間地上、地下功能性狀的顯著差異反映了植物地上、地下性狀對不同水分及其導致的養分條件變化的適應機制。種間差異是性狀變異的重要因素,種間差異解釋大量性狀變異,這與許多研究一致[16, 27]。Liu等[29]在內蒙古草原的研究結果表明種內和種間差異解釋55%以上的地上、地下性狀變異。Wright等[26]對全球范圍內葉片性狀數據的綜合分析表明,同一站點內種間差異解釋36% SLA變異和38%LNmass變異。物種間的差異主要源于兩個方面,一方面是基因決定的穩定性狀,不受進化時間和自然選擇的影響[23]；另一方面,不同物種對同一選擇因子或環境條件適應性不同[51]。然而,羌塘高原同一站點不同物種間LNmass差別不大。Hong等[17]在青藏高原的研究數據也表明非豆科植物物種之間LNmass差異不顯著。

隨降水增加,SLA和SRL分別呈現輕微增加和降低趨勢,其中SRL的變化趨勢更強一些。表明在西部降水少出現水分脅迫的干旱端植物傾向于利用更高的SRL增加水分和養分吸收能力,而東部降水豐富的濕潤端植物傾向于增強光合作用面積提高地上部分的光合生產力。SRL與水和養分吸收緊密相關,被認為是地下競爭能力的形態指標。水分脅迫是生長的限制因素(高寒草原和荒漠草原),植物往往產生長而細的根(較高的SRL)來克服水分脅迫。這種在寒旱條件下高的SRL表明,細根可能更好地裝備起來以減緩和適應干旱端土壤水分含量低的脅迫作用。SLA是與光合速率緊密相關的指標,盡管總體隨降水增加趨勢不顯著,但主要優勢種青藏苔草的趨勢變化非常明顯,表明濕潤端植物具有較高的光合生產力和地上生物量。這對地上地下的形態性狀的變化趨勢在先前的研究中也有發現[48],但與一些草地生態系統結果呈現相反的趨勢[50]。

輻射對地上地下性狀的影響與降水的作用呈相反趨勢(圖2),這可能與降水高的東部地區濕度大云霧較多,輻射較弱；西部地區降水少,輻射強烈的事實相關。SLA和SRL呈負相關(圖2,表2),干旱端植物選擇高的SRL和較低的SLA,除了增加根系對水分和養分的吸收外,還可能與干旱區植物降低地上部分生物量投入,減少植物蒸騰作用導致的水分流失有關。

有意思的是,干旱端的植物根系既具有高的SRL,又具有高的葉片和根系的養分含量(LNmass,LNarea和RNmass),這與其他生態系統二者表現不相關[52]甚至呈相反趨勢[50]是不一樣的,倒是有些木本植物這二者之間有正相關關系[21]。SRL是以根長作為生物量投入的指標,通常反映根系成本和效益的指標。這反映了干旱端植物通過根系單位質量的表面積提高低養分的吸收效率,同時葉片和根系的高養分含量有利于根系的活動和葉片的光合物質生產,保障了根系生長的物質來源。這體現了干旱端植物在地上、地下部分適應低養分和干旱的同時投資適應策略。

從上面比較來看,干旱端植物的地上和地下成對性狀具有較強的相對優勢。那么,濕潤端的高寒草甸植物是不是就沒有優勢呢？高寒草甸植物又是如何形成比干旱端植物更高的生產力呢？盡管本研究區干旱端葉片的含氮量高于濕潤端,但是高寒地區的高海拔植物葉片具有比低海拔植物高的養分含量,比如氮含量甚至比低海拔植物高到4—5倍[53],并且具有相對較高的SLA,優勢植物更顯著,比如本研究中的青藏苔草在高寒草甸中更明顯,這些表明高寒草甸植物還是具有相當優勢和有利于植物的光合作用和生產力形成的。再者,濕潤端的高寒草甸植物較粗的根系也可以通過叢枝菌根的侵染而提高養分的利用效率[54]。更為重要的是,從降水條件和群落結構來說,高寒草甸具有高的水分條件,群落物種和功能群多樣性都相對豐富,葉面積指數高,增加了群落的生產力和穩定性,這是形成高寒草甸高生產力的最重要的因素。

3.2 羌塘高原降水梯度帶上地上和地下成對性狀的權衡關系

多重的功能性狀可能因進化或生物物理限制和權衡等而顯著相關[23, 31]。羌塘高原降水梯度帶植物的地上和地下成對性狀如SLA和SRL、LNarea和RNlength均呈極顯著負相關,說明地上和地下獲取資源的核心性狀存在著顯著的權衡關系,即隨著植物根系獲取水分和養分能力的相對增強,葉片獲取光資源和進行光合生產的能力相對減弱。這與以往研究表明隨著根系N投入的相對增加,而葉片N投入相對不斷減少[55-57]的結果相一致,但與一些葉片和根系協同的研究結果相左[29,52]。盡管本研究發現LNmass和RNmass呈極顯著正相關與以往西藏高原的植物的化學計量和全球的種子植物的研究結果一致[58-59],但二者異速生長斜率明顯小于1,說明本研究區植物投入根系的養分顯著高于葉片,根系獲取水分和養分的能力相對增強,而葉片通過光合作用的物質生產能力相對減弱,導致了地上、地下性狀間存在極顯著異速生長關系,這與羌塘高原高寒草原土壤瘠薄,植物根冠比明顯較高的事實相符。

與其他功能群相比,青藏苔草和紫花針茅的地上、地下成對性狀存在顯著異速生長關系,說明苔草類和禾草類植物地上、地下成對性狀之間具有更強烈的權衡策略。在養分貧瘠條件下,莎草科和禾草科植物采取地下部分存儲更多養分的權衡策略[60],這可能是莎草科和禾草科植物更適應羌塘高原高寒、干旱環境的原因[61-62]。分布范圍相對較窄的伴生物種,其植物組織內部多重生理性狀的權衡弱,對環境變異敏感[63-64],而廣泛分布的優勢種則能夠通過多重內部生理性狀的權衡來適應外部環境的變化[65-66]。

羌塘高原高寒貧瘠環境會對地上、地下成對性狀關系產生顯著影響。Liu等[29]在內蒙古草原環境梯度帶上的研究表明地上、地下器官權衡變異較小,而更多的是協同變化。然而Geng等[48]在青藏高寒草地與內蒙溫性草地對比研究中發現,高寒環境顯著改變了地上、地下形態性狀間關系。植物地上、地下形態組分不同的環境壓力導致葉片與根系性狀之間相關性并不一致,高寒低溫環境導致青藏高原凍土廣布,土壤凍融作用對高寒草甸植物根系限制較大,而對葉片影響較小[65]。盡管羌塘高原降水梯度帶LNmass-RNmass呈極顯著正相關,但二者存在極顯著異速生長關系,這與大多數研究結論并不完全一致[16, 27, 29]。例如,Geng等[48]研究認為無論是不同站點還是不同物種間的LNmass-RNmass表現一致的極顯著正相關關系,但地上、地下成對性狀間并不存在顯著的異速生長關系。然而,Hong等[17]在青藏高原的研究表明不僅不同功能群對土壤養分的響應不同,同一功能群地上、地下部分對土壤養分的響應也不同。地上、地下器官對于資源分配與投入的權衡,將直接決定物種能否在養分貧瘠環境中獲得成功[66]。羌塘高原降水梯度帶地上、地下成對性狀極顯著負相關關系或異速生長關系說明,羌塘高原地上、地下性狀并不存在一致的協同關系,而是存在強烈的權衡關系。

不同降雨量區間或不同物種地上、地下成對性狀的權衡關系更加明顯。降水梯度帶相對干旱端(< 400 mm的高寒草原和荒漠草原區)和濕潤端(> 600 mm的濕潤性高寒草甸)地上、地下成對性狀呈顯著負相關,而中間區域(400—600 mm的高寒草甸)基本呈正相關關系,說明與大多數的高寒草甸區植物的葉片和根系性狀協同相比,相對干旱的高寒草原、高寒荒漠和極濕潤的高寒草甸的葉片和根系成對性狀具有更強的權衡策略。

從羌塘高原從東往西的環境梯度(主要是降水梯度及其導致的土壤養分梯度)上的植物地上和地下性狀的權衡關系來看,未呈現葉片和根系性狀的經濟譜,即沒有出現葉片化學性狀隨降水梯度和養分的協同變化。但是,干旱端葉片和根系較高的單位質量和單位面積的養分含量并不代表植物性狀是養分獲取型(acquisitive strategy),相反更大程度地體現了養分保持型策略(conservative strategy)。因為前者是以快速獲取、低回收的“開源型”養分利用策略；而后者是慢吸收、養分保持和高回收的“節流型”養分利用策略。盡管干旱端植物的養分含量較高,但植物并沒有采取快速生長和快速分解的策略,而凋萎葉片具有更高的養分回收效率[44, 67],都體現了干旱端植物的保守性。這與亞高山暗針葉林養分保持型植物葉片保持相對較高的養分含量、較長的葉子壽命和較低生長速率類似。干旱端植物保持較高的養分含量更多地與抵御環境脅迫有關,而與快速生長的獲取型策略有顯著區別。

3.3 環境因子對成對性狀關系的影響

不同生境條件差異,引起植物資源獲取和利用策略的選擇梯度,是對葉片和根系性狀協同或權衡的最適應解釋[68],以往許多研究結果差異也是由環境因子(例如氣候和土壤因子等)不同造成的[49]。本研究結果表明,不僅不同環境因子對地上、地下成對性狀的影響不同,而且同一環境因子對地上、地下成對性狀限制也不同。地上、地下成對性狀對不同或同一環境因子的差別響應與適應機制是成對性狀之間關系變異的基礎。

SLA-SRL對MAP、Ra以及IN的差別性響應,決定羌塘高原降水梯度帶上二者強烈的權衡關系；MAP、Ra以及C∶N對LNarea產生顯著影響,而與RNlength沒有顯著相關性,導致羌塘高原降水梯度帶二者的權衡關系。在低降雨量和低養分環境中,SLA和葉片大小不斷下降,而SRL保持不變或不斷上升。例如,Holdaway等[50]沿土壤年代序列的研究發現,最高的SLA出現在土壤養分高的地點,而最高的SRL出現在土壤養分貧乏的區域；Liu等[29]沿降水梯度帶研究發現SRL基本不變,而SLA變化顯著。干旱脅迫對葉片性狀具有很強的選擇作用,而根系在水獲取方面具有多方向策略。高輻射區域通常更干旱,MAP與Ra呈極顯著負相關[18]。在更干旱、輻射更強的區域,植物葉片具有更低的SLA和更高的LNarea[69],從而提高水分利用效率[70]。LNmass-RNmass對MAP、Ra以及土壤C∶N具有相對一致的響應,羌塘高原降水梯度帶二者呈極顯著正相關,然而,LNmass與PET呈較顯著負相關,RNmass與MAT呈顯著負相關,對環境因子的差別響應導致羌塘高原降水梯度帶二者具有顯著的異速生長關系。PET與植物蒸散過程相關,在干旱環境中,植物通過降低葉片氣孔導度減少水分散失[71-72],而為了補償氣孔數量及導度降低對光合效率的影響,干旱端具有更高的LNmass[55-57],維持更低水分和CO2導度下特定的光合速率[23]；同時,干旱的條件下,植物通過增加葉片內部非光合器官或組織N的投入,提高細胞內部的滲透壓,增強對體內水分的保護作用[73-74]。MAT直接影響高原凍土分布以及土壤凍融作用,而土壤凍融作用對根系限制較大,而對葉片影響較小。在低溫環境下,植物地下部分趨向投入更多的N,增強根系的抵抗能力[48],同時,儲存在根系里的養分也為第二年植物生長提供保障[75]。

地上、地下性狀之間相關性不一致,說明植物地上、地下形態組分不同的環境壓力[65]。不同環境條件下植物采取不同的資源利用策略,而不是對葉片和根系協同性狀的一致性選擇。根系屬于結構器官,葉片屬于代謝器官,二者養分含量受不同機制控制[17]。地上和地下性狀可能存在根本不同的環境約束和選擇壓力[48]。干旱或極濕潤端地上、地下成對性狀具有更強的權衡策略,而中間區域高寒草甸的養分和水分限制不是很強烈,地上、地下性狀表現出更多協同進化關系。羌塘高原降水梯度帶成對性狀的變異是干旱環境中物種的水分保持策略以及養分貧瘠環境中養分利用策略,涉及水分利用效率和N利用效率的權衡。

4 結論

羌塘高原環境梯度帶為研究草地生態系統植物性狀變異及其對高寒環境變化的適應策略提供了理想實驗平臺。在羌塘高原降水梯度帶上,區域氣候和土壤環境因子導致的葉片性狀變異大于根系性狀的變異,而根系性狀的變異在物種間更大。在從西往東的降水量增加梯度帶上,除了比葉面積呈現略微增加的趨勢外,葉片和根系的養分含量都呈降低趨勢,這種趨勢在優勢種物種水平更為明顯。羌塘高原植物葉片和根系成對性狀存在著權衡關系,在干旱的高寒草原、荒漠草原和極濕潤的高寒草甸表現為更為顯著的權衡關系,而在降水量的中間區的高寒草甸則表現為協同關系。地上、地下成對性狀的變異特征及權衡關系體現了高寒植物對降水梯度帶上環境因子變化的適應策略。干旱端植物通過增加比根長和葉片、根系養分含量來提高水分和養分的吸收能力,同時通過高葉片氮含量來維持光合碳獲取能力,保障了根系生長的物質來源,表現出地上和地下同時投資的生態策略。干旱端植物保持較高的養分含量是抵御和適應嚴酷的寒、旱和貧瘠的環境脅迫的重要適應策略。而在濕潤端植物則采取增加比葉面積,維持地上光合生產力的生態策略。本研究為理解高寒植物在環境梯度帶的資源獲取,以及優勢種的廣泛分布和生態適應策略提供了科學解釋。