樂清灣大型底棲動物群落及其與環境因子之間的關系

王航俊，姚煒民*，林義，鄒清，劉亞林

( 1. 國家海洋局溫州海洋環境監測中心站，浙江 溫州 325000)

1 引言

大型底棲動物是海洋環境中的一個重要生態類群，在食物網中扮演著消費者和轉移者的角色，在海洋生態系統的物質循環和能量流動中發揮著重要作用[1]。大多數大型底棲動物具有生活相對穩定、活動能力弱、活動范圍較小，對海洋環境污染反應敏感等特點。因此，對大型底棲動物群落的生態特征研究不僅能了解底棲動物群落的動態變化，而且為評估海洋生態系統健康狀況，合理利用大型底棲動物資源提供理論依據。

樂清灣位于浙江省南部沿岸，甌江口北側，自1977 年漩門港一期工程建壩堵截漩門口之后，成為一個半封閉型海灣。隨著樂清灣沿岸縣市經濟的高速發展，樂清灣的海洋經濟也得到了全面發展，包括養殖業、港口運輸業、臨港工業、海洋漁業以及濱海旅游業等。與此同時，大規模的填海造地、港口建設等人類活動，使岸線和灘涂寬度發生了較大的變化；灣兩側的工業廢水、生活污水、養殖廢水等的大量排放，導致水體中的富營養化程度也呈上升趨勢，樂清灣的生態環境正面臨著嚴峻的考驗。漁業資源的逐漸萎縮[2]，養殖死亡事件的頻頻出現[3]，都說明樂清灣的生態環境已發生了較大的變化。而關于該海域的底棲生物生態研究相對匱乏，其中胡顥琰等[4]、賈海波等[5]等對浙江全省和浙江南部近岸海域的底棲生物研究中有所涉及，但是調查站位和調查季節不夠充分；廖一波等[6]在樂清灣西門島附近的海域開展過4 個季度底棲動物功能群研究，調查區域十分有限。戴澤蘅[7]在1981 年，楊俊毅等[8]在2002－2003 年以及王航俊等[9]在2015 年較為系統的開展了樂清灣底棲生物調查。但是這3 次調查主要集中在底棲生物組成方面的研究，對樂清灣大型底棲生物群落結構特征以及群落與環境因子間關系的研究還未見公開報道。本研究通過分析樂清灣大型底棲動物群落結構及其與環境因子的相關性，綜合評定調查海域的生態狀況，以期為樂清灣海域生態系統深入研究提供參考。

2 材料與方法

2.1 站位布設及采樣方法

2015 年1 月20 日、3 月7－13 日、5 月3－7 日、8 月4－6 日和10 月12－15 日共開展了5 個航次的調查取樣，其中1 月共布設了17 個站位，3 月、5 月、8 月和10 月布設了21 個站位。因樂清灣整體呈現葫蘆狀，可將其分為內灣、中灣和外灣，其中茅埏島中間線以北海域為內灣，雞蛋山與勝利塘北片的連線與茅埏島中間線之間的海域為中灣，其余為外灣。站位均勻布設在內、中、外灣，基本覆蓋了整個樂清灣水域。調查站位見圖1。大型底棲動物取樣采用面積為0.05 m2的抓斗式采泥器重復取樣兩次，合并為一個樣品，具體操作方法按《海洋監測規范》（GB 17378.7–2007）進行。底層水體的溫度（Temp）、pH、鹽度（Sal）、溶解氧（DO）、化學需氧量（COD）、懸浮物（SS）、葉綠素a（Chl a）、磷酸鹽（SRP）、亞硝酸鹽–氮（NO2-N）、硝酸鹽?氮（NO3-N）、氨氮（NH4-N）和油類（Oil）等環境因子采樣和分析方法按《海洋監測規范》（GB 17378.4–2007）和（GB 17378.7–2007）進行；沉積物采樣和粒度分析按《海洋調查規范》（GB/T 12763.8–2007）進行。

2.2 數據分析與處理

2.2.1 群落聚類分析

利用PRIMER6.0 軟件進行群落結構的分析。去除在整個研究海域相對密度小于1%的物種，但保留在任何一個站位相對密度大于3%的物種，以減少稀有種對群落劃分的干擾。為平衡優勢種和稀有種在群落中的作用，對種類豐度數據進行4 次方根轉換，得到Bray-Curtis 相似性矩陣，利用CLUSTER 進行聚類分析，ANOSIM 來檢驗各聚類分組之間的差異顯著性，通過SIMPER 分析獲得表征不同群落或造成群落差異的特征種。

2.2.2 群落穩定性分析

利用PRIMER6.0 軟件繪制豐度/生物量曲線（ABC曲線），用以表征大型底棲動物群落穩定性水平。如果生物量曲線始終位于豐度曲線之上，則表征群落未受到擾動較為穩定；反之，則表征群落受到嚴重擾動不穩定；當兩曲線有交叉或重疊，則表征群落受到中度擾動而不夠穩定。

2.2.3 群落結構與環境因子的相關性關系

將原始環境因子數據進行標準化操作后計算歐式距離（Euclidean）獲得一個不相似矩陣，種類豐度數據進行4 次方根轉換，得到Bray-Curtis 相似性矩陣，通過BVSTEP 分析選擇能夠解釋群落結構的最佳環境變量組合[10]。

圖 1 樂清灣大型底棲動物取樣站位Fig. 1 Sampling stations of macrobenthos in the Yueqing Bay

2.2.4 群落特征種與環境因子的關系

利用CANOCO5.0 軟件對群落結構聚類分析獲得的群落特征種與環境因子的典范對應分析（Canonical Correspondence Analysis, CCA），利用Monte Carlo 檢驗CCA 排序中所有軸的顯著性。

3 結果

3.1 海域環境狀況

樂清灣海域環境參數的月份變化如表1 所示，其中水溫、pH、鹽度、溶解氧、葉綠素a、磷酸鹽和硝酸鹽?氮的月度之間存在極顯著差異P＜0.01，懸浮物和油類的月度之間存在顯著差異P＜0.05，水深、化學耗氧量、亞硝酸鹽?氮和氨?氮的月度之間不存在顯著性差異。

3.2 群落聚類分析

對樂清灣5 個航次的大型底棲動物進行聚類分析，結果見圖2。1 月份在相似度19%的水平上，可以將樂清灣大型底棲動物劃分為5 個群落，ANOSIM 檢驗分析表明，各群落間的差異顯著（Global R=0.804，P＜0.01）；3 月份在相似度24%的水平上，可以將樂清灣大型底棲動物劃分為7 個群落，ANOSIM 檢驗分析表明，各群落間的差異顯著（Global R =0.768，P＜0.01）；5 月份在相似度23%的水平上，可以將樂清灣大型底棲動物劃分為5 個群落，ANOSIM 檢驗分析表明，各群落間的差異顯著（Global R =0.831，P＜0.01）；8 月份在相似度13%的水平上，可以將樂清灣大型底棲動物劃分為7 個群落，ANOSIM 檢驗分析表明，各群落間的差異顯著（Global R =0.682，P＜0.01）；10 月份在相似度15%的水平上，可以將樂清灣大型底棲動物劃分為8 個群落，ANOSIM 檢驗分析表明，各群落間的差異顯著（Global R =0.916，P＜0.01）。

3.3 群落空間分布

根據聚類分析結果獲得各群落的空間分布及其主要特征種如圖3 所示，僅包含一個站位的群落由于密度和生物量值極低，故不進行SIMPER 特征種分析。

1 月份的優勢群落為群落Ⅳ，該群落占據了35%的站位，主要特征種為薄云母蛤（Yoldia similis），分布在中灣和外灣。其他群落組別還有群落Ⅱ、群落Ⅲ和群落Ⅴ，群落Ⅱ的主要特征種為寡鰓齒吻沙蠶（Nephtys oligobranchia）和索沙蠶屬一種（Lumbrinerissp.），分布在內灣和中灣；群落Ⅲ的主要特征種為寡鰓齒吻沙蠶，在整個樂清灣均有分布；群落Ⅴ的主要特征種為中蚓蟲屬一種（Mediomastus sp.）和沙溝蝦屬一種（Byblis sp.），在整個樂清灣均有分布。

表 1 樂清灣海域環境參數（平均值±標準差）的月份變化Table 1 Monthly change of environmental parameters (mean±standard deviation) in the Yueqing Bay

3 月份的優勢群落為群落Ⅶ，該群落占據了57%的站位，主要特征種為薄云母蛤、寡鰓齒吻沙蠶、不倒翁蟲（Sternaspis sculata）和中蚓蟲屬一種，在整個樂清灣均有分布。其他群落組別還有群落Ⅳ和群落Ⅵ，群落Ⅳ的主要特征種為光滑河籃蛤（Potamocorbula laevis）、冠奇異稚齒蟲（Paraprionospio cristata）和全刺沙蠶屬一種（Nectoneanthes sp.），僅在內灣有分布；群落Ⅵ的主要特征種為寡鰓齒吻沙蠶和鉤蝦一種（Gammaridae），僅在內灣有分布。

5 月份的優勢群落為群落Ⅴ，該群落占據了62%的站位，主要特征種為薄云母蛤和不倒翁蟲，在整個樂清灣均有分布。其他群落組別還有群落Ⅲ和群落Ⅳ，群落Ⅲ的主要特征種為寡鰓齒吻沙蠶，在內灣和中灣有分布；群落Ⅳ的主要特征種為小頭蟲（Capitella capitata）和寡鰓齒吻沙蠶，在內灣和中灣有分布。

8 月份的優勢群落為群落Ⅵ和群落Ⅴ，分別占據了33%和29%的站位，群落Ⅵ的主要特征種為不倒翁蟲、異毛蟲一種（Paraonidae）和多絲獨毛蟲（Tharyx multifilis），在整個樂清灣均有分布；群落Ⅴ的主要特征種為雙形擬單指蟲（Cossurella dimorpha），在內灣和中灣有分布。其他群落組別還有群落Ⅲ和群落Ⅳ，群落Ⅲ的主要特征種為雙唇索沙蠶（Lumbrineris cruzensis），在內灣和外灣有分布；群落Ⅳ的主要特征種為紐蟲一種（Nemertea）和背毛背蚓蟲（Notomastus cf.aberans），在內灣和外灣有分布。

圖 2 樂清灣大型底棲動物群落結構聚類分析Fig. 2 Cluster analysis of macrobenthic community structure in the Yueqing Bay

圖 3 樂清灣大型底棲動物群落空間分布Fig. 3 Spatial distribution of macrobenthic community in the Yueqing Bay

10 月份的優勢群落為群落Ⅵ、群落Ⅲ和群落Ⅳ，分別占據了29%、19%和19%的站位，群落Ⅵ的主要特征種為寡鰓齒吻沙蠶，在整個樂清灣均有分布；群落Ⅲ的主要特征種為小頭蟲，在整個樂清灣均有分布；群落Ⅳ的主要特征種為中蚓蟲屬一種，在內灣和外灣有分布。其他群落組別還有群落Ⅴ，主要特征種為不倒翁蟲，在中灣和外灣有分布。

3.4 群落穩定性分析

利用ABC 曲線分別對5 個月份全部站位以及各月份不同群落組別進行穩定性分析，其中僅包含一個站位的群落因物種數極少故不進行ABC 曲線的穩定性分析[11]。如圖4，1 月份群落Ⅳ和群落Ⅴ處于嚴重擾動的不穩定狀態；3 月份群落Ⅶ處于中度擾動的不穩定狀態；5 月份全站位和各群落均處于較穩定狀態；8 月份全站位、群落Ⅲ、群落Ⅳ、群落Ⅴ和群落Ⅵ均有不同程度的擾動而處于不穩定狀態；10 月份群落Ⅲ和群落Ⅵ處于中度擾動的不穩定狀態。

3.5 群落結構與環境因子之間的關系

通過BVSTEP 分析年度和各月份的大型底棲動物種類豐度與環境因子的關系，結果顯示群落結構與多個環境因子組合相關性比單個環境因子的相關性高（表2）。年度、3 月和5 月的最佳環境因子組合與群落結構存在顯著性相關（P＜0.05），1 月、8 月和10 月的最佳環境因子組合與群落結構不存在顯著性相關（P＞0.05）。不同月份及年度之間的最佳環境因子組合存在較大的差異，出現次數最多的環境因子為氨氮和磷酸鹽。

3.6 群落特征種與環境因子的關系

樂清灣各月份的大型底棲動物群落結構特征種與13 個共有環境因子的CCA 分析結果見表3。前兩個排序軸的特征值分別為0.426 和0.315，特征種和環境因子前兩個排序軸的相關性系數為0.885 和0.810，Monte Carlo 顯著性檢驗結果表明，第一排序軸和所有軸均呈極顯著性差異（第1 軸：F=4.9，P=0.002；所有軸：F=2.1，P=0.002），說明排序軸能較好地反映出特征種和環境因子之間的關系。單個環境因子對樂清灣大型底棲群落結構特征種的解釋率和顯著性檢驗結果見表4，其中水溫、鹽度、溶解氧、硝酸鹽?氮、亞硝酸鹽?氮、pH 與群落結構特征種之間均存在極顯著性相關（P＜0.01）。

圖 4 樂清灣大型底棲動物群落ABC 曲線Fig. 4 ABC curves of macrobenthic community in the Yueqing Bay

由圖5 可見，在沿軸1 水平方向上，位于右邊的群落特征種，特別是冠奇異稚齒蟲、全刺沙蠶屬一種、腺袋才女蟲與含氮營養鹽呈正相關，而與鹽度呈負相關，這些種類主要分布在近岸和河口有淡水注入的地方。

在沿軸2 垂直分布上，位于下方的群落特征種，特別是后指蟲、日本細萊毛蟲、沙鉤蝦屬一種、蛇尾幼體與溶解氧、pH 等呈正相關，這些種類需要較高的溶解氧含量，而位于軸2 上方的群落特征種如中華后指蟲、異蚓蟲和雙唇索沙蠶等則更加適應溶解氧含量較低的環境。

位于第二象限內的群落特征種，特別是紐蟲一種、雙唇索沙蠶、異毛蟲一種與水溫、鹽度和葉綠素a呈正相關，與硝酸鹽?氮呈負相關，這些種類主要集中在8 月份水溫和鹽度較高的時候出現。

在排序圖原點附近分布的種類主要受各種環境因子的綜合作用而非個別因子的作用，這些種類包括寡鰓齒吻沙蠶、中蚓蟲屬一種、不倒翁蟲、多絲獨毛蟲、索沙蠶屬一種。由于各種環境因子對這些種類的生態分布都有或多或少以及直接間接的影響，因此它們的生態位較大，能適應多種不同的環境。這些種類在多數月份和站位都有出現，是樂清灣大型底棲動物的優勢種和常見種。

4 討論

4.1 樂清灣大型底?棲動物群落特征

基于Bray-Curtis 相似性矩陣的等級聚類和SIMPER 特征種分析顯示，1 月、3 月和5 月的優勢群落明顯，優勢群落特征種組成較為一致，主要為薄云母蛤和不倒翁蟲，其中3 月和5 月的優勢群落的站位空間分布也較為一致，85%以上站位均為相同站位，覆蓋了外灣和中灣大部分站位以及少量內灣站位。該優勢群落的結構特征與樂清灣南面的洞頭列島附近海域[12]和樂清灣北面的象山港海域[13]的群落結構特征較為一致。8 月和10 月的優勢群落不明顯，群落特征種差異大。

表 2 樂清灣大型底棲動物群落結構與環境因子的BVSTEP 相關性分析Table 2 BVSTEP analysis of community structure and environmental factors of macrobenthos in the Yueqing Bay

表 3 樂清灣大型底棲動物群落結構特征種與環境因子之間CCA 分析結果Table 3 CCA results of structural characteristics and environmental factors of macrobenthic community in the Yueqing Bay

表 4 環境因子的解釋率和顯著性檢驗結果Table 4 Interpretation rate of environmental factors and significance test results

SIMPER 特征種分析顯示除薄云母蛤在3 個月份中均有出現外，還有多個特征種在多個月份中出現，如寡鰓齒吻沙蠶在1 月、3 月、5 月和10 月均有出現；不倒翁蟲在3 月、5 月、8 月和10 月均有出現；中蚓蟲屬一種在1 月、3 月和10 月均有出現。各月份之間的群落特征種相似性較高，表明樂清灣各月份之間的群落結構差異不明顯，相類似的情況在煙臺近海[14]、象山港[15]、杭州灣[16]等近岸海域也有出現。

5 個月份共計18 個群落的SIMPER 特征種分析，累積出現28 種群落特征種，其中多毛類占絕對優勢，有23 種占比82.1%，其他類群還有軟體動物2 種，占比7%，棘皮動物、甲殼類和紐形動物各1 個種，分別占比3.6%。這表明多毛類已經成為樂清灣大型底棲動物群落結構的優勢類群，類似的群落結構特點在渤海[17–18]、黃海[19–21]、長江口[22–23]等人類活動頻繁的海域也有出現。

4.2 樂清灣大型底棲動物群落穩定性

Warwick[24]提出用ABC 曲線來反映環境污染對大型底棲動物群落穩定所帶來的影響，并在后續的相關研究中得到了進一步的驗證[25]。對于任何理化性質改變、生物擾動以及污染所引起的大型底棲動物群落穩定性變化，ABC 曲線均能靈敏地指示出來。本研究中，5 月份的群落穩定性最好，全站位和各群落組別均未受到明顯的擾動；8 月份的群落穩定性最差，全站位和各群落組別均受到不同程度的擾動；1 月、3 月和10 月群落穩定性一般，雖然全站位未表現出擾動，但是優勢群落組別均呈現不同程度的擾動。經初步分析8 月份樂清灣大型底棲動物的群落穩定性與海水質量密切相關。溫州市夏季（6–8 月）的降雨量明顯大于其他3 個季節[26]，夏季充沛的雨量使得甌江、清江、大荊溪等江河攜帶更多的污染物沖刷進入樂清灣，加上8 月份的高溫加速了有機質等有害物質的分解和有機體的代謝，降低了水體中溶解氧的含量，導致其海水質量差。同時樂清灣內的兩座燃煤電廠的熱污染可能進一步加劇了海水質量的惡化。當然，影響樂清灣底棲動物群落穩定的原因還有很多，如人類活動導致的富營養化污染、過度捕撈導致的生態失衡、海底施工、船舶航道等都會造成樂清灣底棲動物群落的不穩定。

4.3 樂清灣大型底棲動物群落與環境因子的關系

大型底棲動物的群落結構很大程度上依賴于水文環境和理化條件[27]。周然等[28]、Glockzin 和Zettler[29]研究渤海灣和波美拉尼亞海灣表明水深與大型底棲動物群落結構呈顯著性相關；李寶泉等[30]研究膠州灣表明軟體動物的數量分布和季節變化與底質和水溫存在較密切的關系；Jayaraj 等[31]對印度洋西北大陸架的大型底棲動物研究表明水溫和鹽度是影響大型底棲動物群落結構的主要環境因子；劉曉收等[32]、Carvalho等[33]研究認為沉積物中粉砂黏土含量與大型底棲動物群落結構顯著相關。

圖 5 樂清灣大型底棲動物群落特征種與環境因子的CCA 二維排序圖Fig. 5 CCA biplot of macrobenthic community characteristic species and environmental factors in the Yueqing Bay

根據本研究年度BVSTEP 分析結果，在時間尺度上，亞硝酸鹽是樂清灣大型底棲動物群落各月份差異的主要環境驅動因子。根據本研究各月份BVSTEP分析結果，在空間尺度上，鹽度和氨氮分別是影響樂清灣3 月和5 月大型底棲動物的主要環境因子。本研究的水深和沉積物粒組含量與樂清灣的大型底棲動物群落結構不存在顯著的相關性，鹽度和水溫在3 月份與樂清灣的大型底棲動物群落結構有較顯著相關性，值得注意是營養鹽（磷酸鹽、亞硝酸鹽、氨氮和硝酸鹽）對樂清灣的大型底棲動物群落結構有較顯著的影響，特別是磷酸鹽和氨氮在時間和空間尺度上與樂清灣大型底棲動物群落結構均有較大相關性，見表2。

徐勇等[34]發現長江口大型無脊椎動物群落結構與磷酸鹽存在顯著性相關；彭松耀等[35]研究珠江口大型底棲動物群落結構發現磷酸鹽和氨氮等環境因子與大型底棲動物群落結構存在較顯著的相關性；劉坤等[36]研究廈門近岸海域大型底棲動物攝食功能群的分布與磷酸鹽存在較大的相關性。磷酸鹽對大型底棲群落結構的影響機理尚不清楚，生長速率假說（Growth Rate Hypothesis）指出環境中氮、磷的不同濃度變化會影響生物體的生長速率，從而影響種群的分布特征[37–38]。樂清灣受甌江、清江、大荊溪等江河的長期持續影響，其磷酸鹽、硝酸鹽等營養鹽輸入豐富[39]，因此可能是通過控制水體中營養鹽的氮磷比例影響了浮游植物的生長狀態，進而通過食物鏈的上行效應對大型底棲動物產生影響。

8 月份的BVSTEP 分析結果表明，沉積物粒組含量與大型底棲動物群落結構均不存在顯著的相關性。這是由于樂清灣海域底質基本上都為黏土質粉砂，空間分布差異小，因此兩者不存在顯著性相關。通常生境異質性較高的區域沉積物粒組含量差異大，可以形成多種不同的小生境，具有較多的底棲動物物種數。樂清灣的沉積物空間分布差異小且顆粒較細，導致像一些雙殼類動物由于受到較高含量懸浮物顆粒的影響而較難以生存，另外較細的沉積物環境下，一些在沉積物間隙活動的底棲動物分布也受到限制[40]。

4.4 樂清灣大型底棲動物群落特征種與環境因子的關系

根據本研究群落結構特征種與環境因子的CCA分析結果，水溫對樂清灣大型底棲群落特征種時空分布影響最大。這是由于受太陽輻射影響，樂清灣海水水溫在8 月份的平均溫度可以達到（29.2±1.3）℃，1 月份的平均溫度僅有（10.8±0.6）℃，季節變化顯著。水溫的變化直接影響著各種底棲動物的生長發育狀況，如薄云母蛤在水溫較低的月份可以形成較大的種群而成為優勢物種，在水溫較高的月份如8 月夏季則難以生存，相反另外一些物種如紐蟲一種、雙唇索沙蠶、異毛蟲一種則在水溫較高的月份才能得到較好的生長。

里加灣的長期研究表明，富營養化對大型底棲動物群落產生顯著影響[41]，渤海灣的研究表明大型底棲動物主要分布于含氮營養鹽較低的水域[28]。在本研究中，除了冠奇異稚齒蟲、全刺沙蠶屬一種、腺袋才女蟲等少數幾種多毛類分布在含氮營養鹽較高的水域，其他大部分群落特征種均分布在含氮營養鹽較低的水域，表明樂清灣水體的無機氮濃度已經對該海域的大型底棲群落特征種產生了負面影響。因此，控制含氮營養鹽的輸入是維持樂清灣生態平衡的重要舉措。