九段沙濕地大型底棲動物分布特征及其影響因子

趙成建，童春富*

( 1. 華東師范大學 河口海岸學國家重點實驗室，上海 200062；2. 崇明生態研究院，上海 200062)

1 引言

鹽沼濕地廣泛分布于中高緯度河口海岸地區，是世界上生產力最高的生態系統類型之一，具有重要的生態系統服務功能[1]。大型底棲動物是鹽沼濕地中重要的生物類群，能為其他類群提供食物[2]，還可以加速碎屑物的分解，調節沉積物與水界面的物質交換[3]，是生態系統物質循環和能量流動的重要環節。

目前國內外關于鹽沼濕地大型底棲動物已有較多的研究。早期的研究多集中于大型底棲動物群落的分布特征[4–5]，之后也有不少學者對鹽沼濕地大型底棲動物與環境因子之間的關系進行了探討[6–7]。由于淹水頻度、沉積物理化因子等隨高程梯度變化而變化，高程梯度往往被認為是環境因子的綜合表征[8–9]。有相當一部分研究已經針對大型底棲動物沿高程梯度的分布特征開展[10–12]，但大部分工作集中在同一個區域，涉及不同區域的對比分析還比較少[11]。

九段沙為長江口的新生沙洲，有典型鹽沼濕地發育。九段沙濕地大型底棲動物目前已經開展了部分研究，但主要集中于大型底棲動物群落的組成和時空分布特征等方面[13–15]，而對大型底棲動物在不同區域、不同高程生境分布特征及其影響因子的研究較少，僅有少數學者對九段沙不同區域、不同高程生境大型底棲動物的分布特征進行了研究，而對其影響因子的研究并不完善[11]。因此，本文在已有研究的基礎上，分析了九段沙不同沙體、不同高程生境大型底棲動物的群落組成特征，以及大型底棲動物與多種生境因子之間的關系，進一步揭示了大型底棲動物群落的空間分布特征及其影響因子。

2 研究區域概況與方法

2.1 研究區域概況

九段沙是長江口新生沙洲濕地，主要由江亞南沙、上沙、中沙與下沙4 部分組成，總面積為423.2 km2；該區域氣候屬亞熱帶季風性氣候，年平均氣溫為15.7℃；1 月氣溫最低，月平均氣溫為3.3℃；7 月氣溫最高，月平均氣溫為27.4℃；年降水量為1 143 mm[16]。九段沙土著優勢植物為蘆葦（Phragmites australis）、海三棱藨草（Scirpus mariqueter)、藨草（Scirpus triqueter）。自1997 年引種互花米草（Spartina alterniflora）以來，互花米草分布范圍持續擴張，分布面積已超過其他植物群落。九段沙底棲動物以軟體動物和甲殼動物為主，主要優勢種包括河蜆（Corbicula fluminea）、堇擬沼螺（Assiminea violacea）和無齒螳臂相手蟹（Chiromantes dehaani）等。

2.2 研究方法

2.2.1 樣品采集

根據《海洋調查規范(GB/T 12763–2007)第6 部分：海洋生物調查》，在九段沙的江亞南沙、上沙和下沙設置4 條采樣斷面，每條斷面沿高程梯度在不同植被帶設置采樣站點，于2016 年10 月進行取樣調研。J1 斷面位于江亞南沙，設置了光灘（J1B）、海三棱藨草帶（J1Sm）和蘆葦帶（J1Pa）3 個采樣站點；J2 斷面位于上沙，同樣設置了光灘（J2B）、海三棱藨草帶（J2Sm）和蘆葦帶（J2Pa）3 個采樣站點；J3 斷面位于下沙南側，設置了光灘（J3B）和互花米草（J3Sa）2 個采樣站點；J4 斷面位于下沙東南側，設置了光灘（J4B）、海三棱藨草帶（J4Sm）和互花米草（J4Sa）3 個采樣站點，具體站點如圖1 所示。

每個站點設置5 個與植被帶平行的采樣樣地，每個樣地設置2 個植被取樣樣方（50 cm×50 cm）、2 個大型底棲動物取樣樣方（25 cm×25 cm），每個樣地采集2 個沉積物泥柱（30 cm）。取樣時，用枝剪齊地剪取樣方內植物，帶回實驗室于60℃烘干至恒重，稱取干重，精確到0.01 g；現場記錄植株密度、高度。在剪取了地上部分的植物樣方內，設置25 cm×25 cm 大型底棲動物取樣樣方，先用鑷子揀取表面的大型底棲動物，然后向下挖至30 cm 深，將挖出的泥樣放入0.5 mm孔徑的篩網內淘洗，將得到的底棲動物用5%的福爾馬林溶液現場固定，帶回實驗室進行鑒定、計數，并在60℃烘干至恒重，稱取干重，精確到0.000 1 g。另外在每個樣方的鄰近區域，用直徑35 mm 的不銹鋼采泥器采集1 個30 cm 長的沉積物柱狀樣，現場分割成6 段5 cm 長的小段，分別用自封袋保存后帶回實驗室，于60℃烘干至恒重，稱重后計算容重。

2.2.2 土壤理化因子的測定

在采樣的同時，采用氧化還原電位計（IQ 150）、土壤三參儀（WET-3）及鹽度計現場測定記錄沉積物的pH、氧化還原電位、溫度、電導率和鹽度等指標，每個指標在每個樣地中重復測定2 次，沉積物含水率用干重和濕重之差除以濕重來計算。烘干后的沉積物剔除植物根系，用馬爾文激光粒度儀（MS2000）測粒度，另外取一部分沉積物過100 目篩網，用元素分析儀（Vario EL III）測定總碳和總氮含量。

2.3 數據處理

采用相對多度(Relative Abundance，%N)，相對生物量(Relative Biomass，%B)和Pinkas 相對重要性指數(Index of Relative Importance，IRI)來反映特定生境（植被帶）大型底棲動物群落的組成特征[17]。

式中，ni，bi，fi分別為第i 種生物的個體數、生物量和出現次數；N、B、F 分別為總個體數、總生物量和總調研次數。

圖 1 九段沙采樣斷面示意圖Fig. 1 Map of sampling sections in Jiuduansha

數據采用統計軟件包（IBM SPSS Statistics 19）進行處理。對數據先進行方差齊性檢驗，不具備方差齊性的數據需轉化后再進行分析。采用單因素方差分析（one-way ANOVA）對同一斷面不同高程生境和不同斷面同一生境類型大型底棲動物的多度、生物量的差異進行顯著性分析，再選用最小顯著差法（LSD）進行均數間多重比較[18]。以P＜0.05 表示顯著差異，P＜0.01 表示極顯著差異。大型底棲動物多度、生物量與生境因子之間的關系采用統計軟件PRIMER 5.2.8 進行非線性回歸分析。用BVSTEP 程序找出與目標變量匹配最好的環境因子組合，并計算相關系數；再用RELATE 程序檢驗兩者之間的相關性是否顯著。所有數據在使用時需經過4 次方根變換，以滿足數據的正態性要求；環境因子的相關數據需要進行標準化處理，以避免量綱差異造成的影響[19]。

用統計軟件PRIMER5.2.8 對不同斷面、不同高程生境（植被帶）的大型底棲動物（物種?密度數據）進行聚類和非度量多維尺度分析（Non-metric Multi-dimensional Scaling, nMDS）。

3 研究結果

3.1 大型底棲動物群落組成

調研期間共采集到大型底棲動物14 種，隸屬于3 門4 綱6 目12 科。其中，軟體動物8 種，占總物種數的57.14%；環節動物和甲殼動物各3 種，分別占總物種數的21.43%。

不同斷面、不同植被帶優勢種組成有一定差異，如表1 所示。J1 斷面光灘和海三棱藨草帶的主要優勢種均為河蜆（IRI＞20），而蘆葦帶的優勢種為堇擬沼螺與紅螯螳臂相手蟹（Chiromantes haematocheir）（IRI＞20）。J2 斷面光灘的優勢種為河蜆與堇擬沼螺（IRI＞20），海三棱藨草帶的優勢種為河蜆（IRI＞20），蘆葦帶的優勢種為中華擬蟹守螺（Cerithidea sinensis）（IRI＞20）。J3 斷面光灘的主要優勢種為黑龍江河籃蛤（Potamocorbula amurensis）（IRI＞20），堇擬沼螺也具有一定的優勢特征（10＜IRI＜20）；互花米草帶的主要優勢種為堇擬沼螺（IRI＞20），無齒螳臂相手蟹也具有一定的優勢特征（10＜IRI＜20）。J4 斷面光灘和海三棱藨草帶的主要優勢種也為黑龍江河籃蛤（IRI＞20），互花米草帶的主要優勢種為堇擬沼螺（IRI＞20），無齒螳臂相手蟹也具有一定的優勢特征（10＜IRI＜20）。

3.2 大型底棲動物的分布特征

大型底棲動物的密度如圖2A 所示。J1、J4 斷面中，不同高程生境大型底棲動物的密度存在顯著差異（P＜0.05），而J2、J3 斷面中，不同高程生境大型底棲動物密度的差異均不顯著（P＞0.05）。兩兩比較的結果顯示，J1 斷面光灘和海三棱藨草帶大型底棲動物的密度均顯著高于蘆葦帶（P＜0.05），但光灘和海三棱藨草帶之間的差異不顯著（P＞0.05）；J4 斷面海三棱藨草帶大型底棲動物的密度顯著高于互花米草帶和光灘區域（P＜0.05），而互花米草帶大型底棲動物的密度也顯著高于光灘區域（P＜0.05）。

大型底棲動物的生物量如圖2B 所示。除了J3 斷面，其他3 個斷面中，不同高程生境大型底棲動物的生物量均存在顯著差異（P＜0.05）。兩兩對比的結果顯示，J1 斷面的光灘和海三棱藨草帶大型底棲動物生物量的差異不顯著（P＞0.05），但光灘和海三棱藨草帶的生物量均顯著高于蘆葦帶（P＜0.05）；J2 斷面光灘和海三棱藨草帶大型底棲動物生物量的差異也不顯著（P＞0.05），但蘆葦帶的生物量顯著高于光灘和海三棱藨草帶（P＜0.05）；J4 斷面海三棱藨草帶大型底棲動物的生物量顯著高于光灘和互花米草帶（P＜0.05），但光灘和互花米草帶之間的差異不顯著（P＞0.05）。

不同斷面相同生境類型大型底棲動物的密度均存在顯著差異（P＜0.05）。兩兩比較的結果顯示，在光灘生境中，J3 斷面大型底棲動物的密度顯著高于J1、J2 和J4 斷面（P＜0.05），但J1、J2、J4 斷面之間的差異不顯著（P＞0.05）；在海三棱藨草生境中，J4 斷面大型底棲動物的密度顯著高于J1 和J2 斷面（P＜0.05），但J1 和J2 斷面之間的差異不顯著（P＞0.05）；在蘆葦/互花米草生境中，分布有互花米草的J3 和J4 斷面大型底棲動物的密度顯著高于分布有蘆葦的J1 和J2 斷面（P＜0.05），但J1 和J2 斷面之間、J3 和J4 斷面之間差異均不顯著（P＞0.05）。

從大型底棲動物的生物量來看，不同斷面相同生境類型間也都存在顯著差異（P＜0.05）。兩兩比較的結果顯示，在光灘區域，J1 斷面大型底棲動物的生物量顯著高于其他3 個斷面（P＜0.05），但J2、J3、J4 這3 個斷面之間都不存在顯著差異（P＞0.05）；在海三棱藨草帶，J1 和J4 斷面大型底棲動物的生物量沒有顯著差異（P＞0.05），但都顯著高于J2 斷面（P＜0.05）；在蘆葦/互花米草帶，J2 斷面大型底棲動物的生物量顯著高于其他3 個斷面（P＜0.05），但J1、J3、J4 斷面兩兩之間的差異都不顯著（P＞0.05）。

不同站點大型底棲動物群落組成的聚類和非度量多維尺度分析的結果如圖3 所示。聚類分析將11 個站點分成了3 組，J2Pa 站點單獨成為一組；光灘和海三棱藨草帶的7 個站點組成一組；高潮位植被帶的3 個站點組成一組，其中，J3Sa 和J4Sa 這2 個互花米草帶的大型底棲動物群落相似性達到了80% 以上。nMDS 分析圖的Stress 值為0.06，說明解釋站點之間相似關系的可信度較為一般，但仍可以把11 個站點大致分成3 組，這與聚類分析的結果較為一致。聚類和非度量多維尺度分析結果表明，與高程對應的植被帶是表征大型底棲動物群落組成差異的主要生境特征。

表 1 九段沙大型底棲動物群落組成特征Table 1 Community composition of the benthic macroin vertebrates in Jiuduansha

3.3 不同站點主要生境特征

不同站點的植被特征如表2 所示。海三棱藨草僅植株密度在不同站點間存在顯著差異（P＜0.05），其中J1、J2 斷面與J4 斷面之間的差異均顯著（P＜0.05）。蘆葦僅植株密度在J1 和J2 斷面間存在顯著差異（P＜0.05）；互花米草僅地上生物量在J3 和J4 斷面間存在顯著差異（P＜0.05）。

不同站點的沉積物理化指標如圖4 所示。J1 斷面光灘和海三棱藨草帶的沉積物鹽度、pH、氧化還原電位與蘆葦帶之間的差異均顯著（P＜0.05）；J2 斷面的沉積物鹽度在3 個生境間的差異均顯著（P＜0.05），光灘和海三棱藨草帶的沉積物pH、氧化還原電位及電導率與蘆葦帶之間的差異均顯著（P＜0.05）；J4 斷面的沉積物氧化還原電位在3 個生境間的差異均顯著（P＜0.05），光灘和海三棱藨草帶的沉積物鹽度與互花米草帶之間的差異均顯著（P＜0.05）；除個別情況外，各斷面不同生境同一深度的沉積物中值粒徑之間的差異均顯著（P＜0.05）。

表 2 不同站點植株密度、生物量和高度（平均值±標準誤）Table 2 Density, biomass and height of the plants in the different sampling sites（mean ± SE）

圖 2 大型底棲動物的密度(A)和生物量(B)（平均值±標準誤）Fig. 2 Density (A) and biomass (B) of the benthic macroinvertebrates (mean±SE)

圖 3 大型底棲動物群落的聚類分析（a）及非度量多維尺度分析（b）Fig. 3 Cluster (a) and nMDS analysis (b) of the benthic macroinvertebrate community

圖 4 沉積物理化特征（平均值±標準誤）Fig. 4 Physical and chemical characteristics of the sediments (mean±SE)

主要的沉積物理化指標在不同斷面的相同生境類型間也有差異。在光灘區域，J3 和J4 斷面的沉積物鹽度顯著高于J1 和J2 斷面（P＜0.05），J4 斷面的沉積物pH 和氧化還原電位顯著高于其他3 個斷面（P＜0.05），J4 斷面的沉積物電導率顯著高于J1 和J2 斷面（P＜0.05），除個別情況外，同一深度的沉積物中值粒徑在不同斷面間的差異均顯著（P＜0.05）；在海三棱藨草帶，沉積物鹽度和電導率在三個斷面間的差異均顯著（P＜0.05），J1 斷面的沉積物氧化還原電位與J4 斷面的差異顯著（P＜0.05），除15～20 cm 的沉積物中值粒徑外，其他深度的沉積物中值粒徑在不同斷面間的差異均顯著（P＜0.05）；在蘆葦/互花米草帶，J3 斷面的沉積物鹽度和pH 顯著高于其他3 個斷面（P＜0.05），J2 和J3 斷面的沉積物氧化還原電位顯著高于J1 和J4 斷面（P＜0.05），J4 斷面的沉積物電導率顯著高于其他3 個斷面（P＜0.05），而J2 和J3 斷面的沉積物電導率又顯著高于J1 斷面（P＜0.05），除0～5 cm 的沉積物中值粒徑外，其他深度的沉積物中值粒徑在不同斷面間的差異均顯著（P＜0.05）。

3.4 大型底棲動物與生境因子之間的關系

大型底棲動物的多度、生物量與生境因子之間的非線性回歸分析結果如表3 所示。僅在現有斷面的個別生境，部分生境因子的組合與大型底棲動物的多度或生物量表現出顯著的非線性相關，且不同斷面、相同生境的生境因子組合也有所不同。

4 討論

4.1 不同高程生境大型底棲動物的分布

已有研究表明，河口潮間帶大型底棲動物沿高程分布具有一定的規律性：在低潮帶，由于淹水時間長，棲息在表層且運動能力較弱的物種難以生存，而棲息在沉積物深處的環節動物適宜在此生存[12]；在中潮帶，海三棱藨草在一定程度上改造了生境條件，一方面為底棲動物提供了生境的復雜性[20]，而且海三棱藨草的地下根、莖也可以為底棲動物提供豐富的食物來源[21]，另一方面，海三棱藨草通過減弱波浪的作用使運輸的沉積物變細[22]，從而使生境更加穩定，更適于軟體動物的生存；在高潮帶，淹水時間較短，沉積物穩定性強，適合掘穴洞居型的蟹類生存[23]。在本研究中，4 個斷面低潮帶環節動物的密度均高于中潮帶和高潮帶，中潮帶軟體動物的物種數均高于低潮帶和高潮帶，高潮帶蟹類的密度和生物量均高于低潮帶和中潮帶，這些結果基本都與前人的研究一致[12]。

表 3 大型底棲動物與生境因子的非線性回歸分析Table 3 Nonlinear regression analysis among the benthic macroinvertebrates and habitat factors

現有九段沙大型底棲動物空間分布特征的研究結果有很大差異，大部分研究都認為中潮帶大型底棲動物的密度最高[23–25]，但有研究發現高潮帶大型底棲動物的生物量最高[24]，也有研究證明低潮帶大型底棲動物的生物量最高[25]，還有研究發現中潮帶大型底棲動物的密度和生物量均最高[23]。在本研究中，不同區域斷面的情況存在明顯差異。J1 斷面低潮帶大型底棲動物的密度、生物量均高于中潮帶和高潮帶；J2 斷面大型底棲動物密度最高的是中潮帶，而生物量最高的則是高潮帶；J4 斷面中潮帶大型底棲動物的密度、生物量均高于低潮帶和高潮帶。之前的研究大部分都集中在同一個區域，生境條件的差異較小，而本研究涉及多個區域，區域之間的生境條件差異較大，J1 斷面低潮帶沉積物孔隙水的平均鹽度為0.7，中值粒徑為103 μm，顯著大于中潮帶和高潮帶（P＜0.05），低鹽度和相對較大的沉積物中值粒徑等條件非常適于河蜆的生存，大量河蜆在此棲息，因此J1 斷面低潮帶光灘大型底棲動物的密度和生物量均高于中潮帶和高潮帶；J2 斷面高潮帶大型底棲動物的生物量顯著高于其他斷面的所有生境（P＜0.05），可能是由于上沙成陸時間較早，中華擬蟹守螺分布數量較多；J4 斷面中潮帶沉積物孔隙水的鹽度較高，平均鹽度為4.7，顯著高于其他斷面（P＜0.05），較高的鹽度適于黑龍江河籃蛤的生存，另外中潮帶海三棱藨草的植株密度也顯著高于其他斷面（P＜0.05），提供了更穩定的生境和更多的食物，滋生了大量的軟體動物，因此中潮帶大型底棲動物的密度和生物量均高于低潮帶和高潮帶。基于上述分析可知，不同區域由于環境條件的差異，大型底棲動物沿高程梯度的分布特征也存在明顯差異。

4.2 生境因子與大型底棲動物分布

鹽沼濕地底棲動物的分布受到多種因子的共同影響，包括沉積物鹽度、中值粒徑和植被類型等[26–28]。在本研究中，對大型底棲動物的多度和生物量有顯著影響的生境因子主要是沉積物的中值粒徑、氧化還原電位、總氮含量以及植株密度等。已有研究表明，大型底棲動物的分布受到沉積物粒徑的重要影響[29]，在本研究中，不同站點沉積物中值粒徑的差異顯著（P＜0.05），沉積物粒徑分布的差異對大型底棲動物的分布產生了顯著影響。鹽度一般被認為是影響大型底棲動物的一個重要因子[30]，但在本研究中，鹽度對大型底棲動物多度和生物量的影響并不顯著，這可能是由于九段沙處于長江口咸淡水交匯處，底棲動物具有廣鹽性這一特征[31]。對于九段沙底棲動物與生境因子之間的關系，之前也有學者進行了研究，發現九段沙底棲動物的密度受到沉積物含水率的顯著影響，但生物量與生境因子之間的相關性并不高[25]，本文的研究結果與之類似，包括沉積物含水率在內的多種生境因子對多個生境大型底棲動物的多度產生了顯著影響（P＜0.05），但僅有J2 斷面蘆葦帶大型底棲動物的生物量受到沉積物中值粒徑等因子的顯著影響（P＜0.05）。另外，本研究還發現互花米草帶大型底棲動物的密度顯著高于蘆葦帶（P＜0.05），可能是由于互花米草的單位面積地上生物量比蘆葦高，能為大型底棲動物提供更多的食物，有利于大型底棲動物的生存。有研究發現，互花米草的入侵會改變沉積物的理化性質，如溫度、鹽度和中值粒徑等，從而影響大型底棲動物的分布特征[32]，本研究也發現，同一斷面互花米草帶沉積物的氧化還原電位、孔隙水鹽度、中值粒徑等理化因子與光灘和海三棱藨草帶均存在顯著差異（P＜0.05），這些理化因子的差異導致了大型底棲動物分布特征的差異，這與前人的研究結果基本一致。在本研究中，不同斷面、不同生境中對大型底棲動物的分布特征有顯著影響的生境因子并不完全相同，原因是這4 個斷面所在的位置不同，生境因子之間存在一定的差異。

綜上所述，大型底棲動物沿高程梯度的分布具有一定規律性：低潮帶環節動物的多度和生物量均高于中潮帶和高潮帶，中潮帶軟體動物的物種數均高于低潮帶和高潮帶，高潮帶甲殼動物的多度和生物量均高于低潮帶和中潮帶，這也反應了生境因子沿高程梯度的變化。不同區域由于環境條件的差異，大型底棲動物沿高程梯度的分布特征也存在明顯差異，對大型底棲動物的分布特征有顯著影響的生境因子也有所差異。在今后的研究中，需要考慮到不同區域、不同高程之間環境條件的差異，進一步探討大型底棲動物沿高程梯度的分布特征以及生境因子對大型底棲動物分布的綜合影響。