杉木人工林凋落物分解對氮沉降的響應

沈芳芳,劉文飛,吳建平,袁穎紅,樊后保,*,趙 楠

1 南昌工程學院生態與環境科學研究所/江西省退化生態系統修復與流域生態水文重點實驗室, 南昌 330099 2 云南大學生態學與進化生物學實驗室, 昆明 650091

大氣氮(N)沉降在全球范圍內普遍發生,全球總活性N釋放量從35 Tg N/a(1850年)增加到104 Tg N/a(1997—2013年),在未來一段時期可能繼續增加[1],預計2100年達到114 Tg N/a[2]。我國正在經歷嚴重的大氣N沉降,1980—2010年期間,每年以0.41 kg N/hm2的速度增長,20世紀80年代(13.2 kg N/hm2)到21世紀初(21.1 kg N/hm2)總量增加了60%[3]。N沉降影響森林生態系統的結構和組成,尤其是森林凋落物的分解系統[4-5]。大氣N沉降水平、N添加率以及凋落物質量是凋落物分解響應氮沉降增加的重要因子[6]。

凋落物分解是陸地生態系統碳(C)和養分(N、磷(P)等)循環的關鍵過程,是森林生態系統養分循環的重要組成部分[7]。森林凋落物分解速度的快慢決定著森林土壤養分的供應能力和森林生態系統養分循環的規模[8]。凋落物分解速率受全球范圍內氣候條件(如,濕度、溫度)的驅動[9-10]、土壤微生物群落和動物群的影響[11]。N沉降不僅通過影響植物N的吸收量來影響凋落物的初始N含量,還可以通過影響地表植被的組成而改變凋落物的化學物質的組成比例[12]。森林生態系統對N沉降的響應研究中,植物的生長(C固定)是正向響應,但凋落物的分解(C釋放)對其的響應差異很大[5],分解速率顯著降低[13]或沒有變化[8]或刺激分解[14]。

落葉占凋落物量的絕大部分,約為55%—73%[15],目前關于森林凋落物分解的研究也主要集中在葉的分解,如,相比單樹種凋落物葉分解,兩種或多種樹種葉混合分解能夠顯著增強土壤微生物活性[11,16-17],加快凋落物葉的分解速率[18]。落枝和落果占凋落物總量分別可達13%—20%和2%—10%[15],而關于枝和果的分解研究較少。亞熱帶森林生態系統在全球C循環及C匯功能中發揮著不可忽視的作用。本研究選擇亞熱帶杉木(Cunninghamialanceolata(Lamb.) Hook)人工林為研究對象,2004年開始人工模擬N沉降,至今12年。研究12年N沉降處理后的杉木凋落物葉、枝和果,經過2年分解的C、N、P養分動態,為亞熱帶生態系統生物地球化學循環提供科學數據,以期為我國森林生態系統對全球變化的響應提供基礎支撐。

1材料與方法1.1研究區概況

試驗地設在福建省三明市沙縣官莊國有林場,位于117°43′29″E,26°30′47″N,屬中亞熱帶季風氣候,四季氣溫溫暖適中,日照充足,年平均氣溫18.8—9.6℃,年平均降水量1606—1650 mm,無霜期271 d。試驗林設置在該林場的白溪工區21林班8小班南坡上,平均海拔200 m左右,土壤為山地紅壤。試驗林為1992年營造的杉木人工林,面積6 hm2。其林下植被稀疏,以五節芒(Miscanthusfloridulus)、芒萁(Dicranopterisolichotoma)、蕨(Pteridiumaquilinumvar.latiusculum)等為主,蓋度在3%—5%之間。選擇立地和林分條件相似的杉木人工林地塊建立12塊固定試驗樣地,樣地面積均為20 m×20 m,內設15 m×15 m中心區域,以便破壞性試驗在中心區外圍的處理區進行。2003年12月進行了模擬N沉降前各處理樣地林分和土壤本底值調查[19]。

1.2 模擬氮沉降方法

模擬N沉降實驗即以人工噴氮的方式對未來的氮沉降趨勢進行模擬。本研究參照國外同類研究,如NITRE[20]、EXMAN[21]項目和北美Harvard Forest[22-23]等類似研究設計,氮沉降量的確定參照了當地N的沉降量(11.4—53 kg N hm-2a-1)[24]以及杉木對N的年需求量(5—8 kg N hm-2a-1)[25]。按N施用量的高低,分設4種處理,分別為N0(0 kg N hm-2a-1,對照)、N1(60 kg N hm-2a-1)、N2(120 kg N hm-2a-1)和N3(240 kg N hm-2a-1),每種處理重復3次。2003年12月建立樣地后,于2004年1月開始人工模擬N沉降處理,一直延續至今。每月月初按照處理水平的要求(N0、N1、N2和N3分別為0、0.5、1、2 kg尿素),將尿素溶解在20 L水中,以背式噴霧器在林地人工來回均勻噴灑樣地地面。對照樣地(N0)噴施同樣量的水,以減少因外加的水而造成對林木生物地球化學循環的影響。

1.3 凋落物樣品采集與分析

2015年12月收集每個樣地的新鮮凋落的杉木枝條和果,將葉從小枝上扯下,整枝使用。將所收集的凋落物清除雜物之后,落葉和落枝置于65℃烘箱內烘干48 h至恒重,落果置于65℃烘箱內烘干72 h至恒重。將每個樣地的凋落物樣品分別充分混勻后,分葉、枝和果一次性分裝在尼龍網縫制的分解袋(孔徑大小為1 mm×1 mm)中,每個葉分解袋裝10 g,枝分解袋裝8 g,果分解袋記錄初始重量(確保大于5g)。裝袋時另取部分葉、枝和果樣品測定含水量和初始C、N和P含量。葉分解袋規格為20 cm×20 cm,枝和果分解袋規格為10 cm×5 cm。布置分解袋時,每個樣地中放入葉、枝和果分解袋分別24個。放置凋落物分解袋時,先清除地表凋落物層,然后將分解袋緊貼地面水平放置,表面再簡單覆蓋一層凋落物。每3個月收回一次,每個樣地每次收回葉、枝和果分解袋各3袋,為期2年,總共8次采樣。采集時間分別為2016年3月28日(3個月)、6月22日(6個月)、9月24日(9個月)、12月28日(12個月),2017年4月6日(15個月)、7月21日(18個月)、10月18日(21個月)、12月11日(24個月)。收回的分解袋帶回實驗室,小心清除凋落物表面的雜物和泥土,甚或在流水中沖洗,自然晾干之后,將葉、枝和果轉裝入紙質信封內放入鼓風干燥器中烘72 h至恒重,稱干重并計算殘留率,然后粉碎過100目篩制成供試樣品,測定C、N和P含量。C采用重鉻酸鉀-油浴外加熱法。N和P經H2SO4-H2O2消煮后,N采用半微量凱氏定氮法,P采用酸溶-鉬銻抗比色法。

2015年12月(與新鮮凋落物采集時間相同)采用土壤采樣器進行多點混合式采集各樣地的土壤樣品,分析凋落物試驗開始時的土壤理化性質(表1)。

1.4 計算公式

(1)凋落物干物質殘留率(%)

干物質殘留率=Mt/M0×100%

(1)

式中,M0為凋落物葉、枝和果的初始干重(g),Mt為t時刻凋落物葉、枝和果分解袋中剩余樣品的干重(g)。

表1 凋落物試驗開始時土壤理化性質

N0、N1、N2、N3分別代表4種處理,為N0 (0 kg N hm-2a-1,對照)、 N1 (60 kg N hm-2a-1)、 N2 (120 kg N hm-2a-1)和N3 (240 kg N hm-2a-1)

(2)凋落物分解速率

采用Olson[26]指數衰減模型模擬凋落物分解過程,計算凋落物分解系數(K)：

Mt/M0=a·e-Kt

(2)

式中,K為凋落物分解常數,t為分解時間(a)。凋落物分解50%(T50%)和95%(T95%)所需時間計算方法參照向元彬等[27]和崔鴻俠等[28]：

T50%=-ln(0.50)/K;T95%=-ln(0.05)/K

(3)

(3)凋落物養分殘留率(R, %)

R=(Ct×Mt)/(C0×M0)×100%

(4)

式中,Ct為t時刻凋落物葉、枝和果的C、N和P元素含量(g/kg),C0為初始凋落物葉、枝和果的C、N和P元素含量(g/kg),Mt為t時刻凋落物葉、枝和果的干重(g),M0為初始凋落物葉、枝和果的干重(g)。

1.5 數據分析

采用Excel 2013預處理凋落物葉、枝和果的C、N、P含量數據,SigmaPlot 13.0(Sysat software, USA)軟件進行制圖。凋落物葉、枝和果的C、N、P、C/N基本特征和分解袋中凋落物組分的C、N、P含量均采用SPSS 19.0(SPSSInc., Chicago, USA)統計軟件進行最小差異顯著法(LSD)檢驗及回歸分析。

2 結果與分析

2.1 凋落物初始C、N、P含量

凋落物初始C、N和P含量特征值為N沉降處理12年時(2004—2015年)的凋落物養分含量。凋落物葉、枝和果的初始C、N、P含量有明顯的差異(表2)。N沉降顯著影響凋落物葉的P含量,凋落物枝的N、P含量和C/N值,凋落物果的C、P含量和C/N值。其中N3處理的凋落物葉和枝的P含量最高。凋落物組分的C/N值大小為枝>果>葉。

2.2 分解過程凋落物葉、枝、果干重變化和分解速度

連續2年凋落物的分解試驗表明,隨著分解時間的延長,凋落物葉、枝和果的干物質殘留率均呈逐漸下降的趨勢(圖1),表現為前期下降快,后期緩慢下降。經過2年的野外原位分解,凋落物葉、枝和果的干物質殘留率的平均值分別為27.68%、47.02%和43.18%,這表明凋落物葉分解最快,其次是凋落物果,最后是凋落物枝。N沉降在凋落物分解前期影響不顯著,在分解末期21—24個月影響顯著(P<0.05),其中N1處理均達到顯著性差異。以第15個月為界,N1處理的凋落物葉、枝和果干物質殘留率顯著低于N0處理(P<0.05),這表明分解后期N1處理的凋落物的分解速率最快,N0處理的最慢。整個分解過程中N2處理的枝和果達到顯著差異(P<0.05)。綜合分解過程中N沉降對凋落物葉、枝和果分解的影響,N1處理顯著促進凋落物葉、枝和果的分解,N3處理抑制了凋落物的分解。

表2 凋落物基本特征

C:全碳,total organic carbon; N: 全氮, total nitrogen; P: 全磷, total phosphorus; 不同字母表示顯著性差異P<0.05

圖1 氮沉降條件下凋落物葉、枝和果分解過程中干物質殘留率的變化Fig.1 Changes of litterfall leaf, branch and fruit dry matter residual rate in the decomposition process under nitrogen deposition *表示不同處理之間差異顯著(P<0.05)。N0、N1、N2、N3分別代表4種處理,為N0 (0 kg N hm-2 a-1,對照)、 N1 (60 kg N hm-2 a-1)、 N2 (120 kg N hm-2 a-1)和N3 (240 kg N hm-2 a-1)。Four levels of nitrogen treatment were set at 0(control,N0), 60(N1), 120(N2) and 240 (N3) kg N hm-2 a-1 respectively

表3中Olson指數衰減模型的相關系數(R2)均達到極顯著相關(P<0.001),說明凋落物葉、枝和果的干物質殘留率與時間之間擬合效果良好。結合分解系數(K)、半衰期(分解50%年限)和周轉期(分解95%年限)3個指標可以看出,凋落物分解速率為：葉>果>枝。受長期N沉降的影響,凋落物各組分的分解速率差異明顯,其中N1和N2處理均促進了凋落物的分解,N3處理呈現了一定的抑制作用。凋落物葉周轉期為4—5年,凋落物枝周轉期為6—8年,凋落物果周轉期為5—7年。

表3 凋落物葉、枝、果分解的Olson指數模型

y為凋落物組分的干物質殘留率,t為時間

2.3 凋落物分解過程中C、N和P含量

凋落物分解過程中,葉、枝和果的C含量均呈現降低-增加-降低的趨勢(圖2)。N沉降處理的葉C含量在第18個月、枝在第3、6和18個月和果C含量在第9、12和18個月達到顯著性差異水平(P<0.05)。分解24個月后,葉、枝和果的平均C含量分別為286.90、348.97 g/kg和332.83 g/kg,與初始C含量相比,分別下降了47.36%、36.73%和36.92%,且各處理之間不存在差異。

分解期間N含量呈現增加-降低-增加的趨勢(圖3)。葉N含量在第9個月達到最高,第18個月達到最低;枝和果N含量在第15個月達到最高,第21個月達到最低。氮沉降處理的葉N含量在第12、18、21和24個月、枝和果在第3、9、12和18個月均有顯著性差異(P<0.05)。分解24個月后,葉、枝和果的N含量分別為19.78、18.35 g/kg和18.65 g/kg。相比分解前,葉、枝和果N含量分別增加了66.91%、152.75%和102.93%,其中N沉降(N1、N2和N3)顯著增加了葉的N含量(P<0.05),對枝和果沒有影響。

分解期間P含量呈現“W”型變化趨勢(圖4),0—3個月降低,3—9個月增加,9—12個月急劇降低,而后增加。各處理的葉P含量在第9、21和24個月、枝在第6、15和24個月和果P含量在第12和18個月有顯著性差異(P<0.05)。分解24個月后,葉、枝、果的P含量分別為0.91、0.85、0.94 g/kg,相比分解前,分別增加了44.44%、93.18%、56.66%。相比N0處理,N1顯著降低凋落物枝P含量(P<0.05)。

綜合圖2、圖3和圖4的總體變化趨勢可以看出,經過2年的分解,N沉降處理在一定程度上降低了凋落物葉、枝和果分解過程中的C含量,但增加了N和P含量。

圖2 氮沉降對凋落物葉、枝和果分解過程中C含量的影響Fig.2 Carbon content in decomposing litterfall leaf, branch and fruit response to nitrogen deposition 不同字母表示差異顯著(P<0.05),圖中數據為平均值±標準差(n=3)

圖3 氮沉降對凋落物葉、枝和果分解過程中N含量的影響Fig.3 Nitrogen content in decomposing litterfall leaf, branch and fruit response to nitrogen deposition

圖4 氮沉降對凋落物葉、枝和果分解過程中P含量的影響Fig.4 Phosphors content in decomposing litterfall leaf, branch and fruit response to nitrogen deposition

2.4 凋落物分解過程中C、N和P元素的釋放規律

凋落物葉、枝和果C元素的釋放規律基本一致,表現為釋放-富集-釋放(圖5)。前6個月快速釋放,殘留率平均下降了57.63%、62.88%和53.72%;6—9個月,C元素出現了富集;9—15個月,C元素為釋放狀態,15—21個月部分出現富集,而后平穩釋放。總體來看,凋落物分解過程中C元素的釋放量大于富集量。

圖5 氮沉降對凋落物葉、枝和果分解過程中C養分殘留率的影響Fig.5 Carbon remaining rate in decomposing litterfall leaf, branch and fruit response to nitrogen deposition

由圖6可知,凋落物葉、枝和果的N元素前3個月均為富集,3—6個月為釋放,分解末期(21—24個月)為輕微富集。其中,葉N元素在6—9個月為富集,其余為釋放,釋放量大于富集量;枝N元素在12—15個月為富集,其余為釋放,且釋放量小于富集量;N2處理的果N元素在6—15個月為富集而后釋放,N1處理的果呈現釋放與富集交替出現,但釋放量大于富集量。

圖6 氮沉降對凋落物葉、枝和果分解過程中N養分殘留率的影響Fig.6 Nitrogen remaining rate in decomposing litterfall leaf, branch and fruit response to nitrogen deposition

凋落物葉、枝和果P元素殘留率變化比較復雜(圖7),釋放與富集交替出現,前3個月均表現為釋放,3—9個月為富集,9—12個月為釋放,12—18個月為富集,而后逐漸釋放,總體表現為釋放量大于富集量。

圖7 氮沉降對凋落物葉、枝和果分解過程中P養分殘留率的影響Fig.7 Phosphorus remaining rate in decomposing litterfall leaf, branch and fruit response to nitrogen deposition

3 討論

3.1 氮沉降對凋落物分解的影響

本研究中,N沉降12年時的凋落物葉、枝和果分解過程均表現為前期快速分解,后期緩慢分解,這與前期(N沉降2年時)凋落物分解試驗[14]的結果和桉樹人工林凋落物分解過程干重變化[29]類似。這是因為凋落物分解前期是細菌利用易溶、易分解的物質(如,可溶性糖類等)完成快速碳循環途徑,這個過程受初始營養和環境因子(如,溫度、濕度、蒸散量、氣候區等)的控制[10];隨分解時間的延長,分解后期是真菌(如,黃腐真菌、白腐真菌)利用難分解物質(如酚類、單寧、木質素等)完成慢速碳循環途徑,這個過程受凋落物自身的理化性質(如,木質部/N比)和微生物的影響[28-29],同時氮沉降加劇了微生物降解中C的限制[5],導致后期的分解速度變慢[30]。Guendehou等[9]研究熱帶森林5種優勢樹種落葉化學成分的變化與分解得出凋落物化學質量是分解過程的主要因素,包括酸解化學物、木質素和初始濃度。N添加會促進高質量(低木質素)凋落物的分解,但阻礙高木質素凋落物的分解[6],是N沉降12年時與N沉降2年時的凋落物分解階段出現類似結果的主要原因。

本研究結果表明,N沉降處理12年時,經過2年的凋落物原位分解,葉、枝和果的干物質殘留率分別為27.68%、47.02%和43.18%。而N沉降處理2年時,經過2年分解的凋落物葉干物質殘留率為15.46%—25.17%[14],說明N沉降處理時間的增加在一定程度上降低了凋落物葉的分解。凋落物分解95%所需時間大小依次為枝(6—8年)>果(5—7年)>葉(4—5年),介于亞熱帶地區森林地上凋落物周轉時間為2—8年之間[8],相比N沉降處理2年時凋落物葉的周轉時間(3—4年)[14]增加了。凋落物的年平均分解系數大小依次為葉>果>枝(表3),這與梁宏溫[31]研究結果類似。N沉降處理2年時,凋落物分解系數與凋落物N含量和C/N之間存在顯著的線性相關(除N3外),表明C/N越低,N含量越高,凋落物分解越快[14]。通過Olson指數衰減模型對凋落物干物質殘留率進行擬合推算得出杉木林凋落物葉、枝和果的分解系數平均為0.588、0.389和0.455。研究表明,亞熱帶地區不同林齡的杉木林凋落物葉、枝、果的分解系數不同[31-34]。本研究中杉木于1992年栽種,至2016年已有24林齡,分解系數與廣西龍勝里駱地區24—28年生杉木林[33]相當。

本研究中,N1和N2處理促進了凋落物葉、枝和果的分解,N3處理呈現了一定的抑制作用,這與N沉降處理2年時凋落物葉分解的結果一致[14]。N添加通過提高土壤N的有效性、改變凋落物的輸入量和質量等直接影響凋落物的分解,也可以通過影響微生物群落組成的變化和土壤酶的活性間接影響凋落物的分解[35]。研究表明,N沉降促使分解者微生物群落組成向低效率轉變,從而使微生物分解中C的限制加劇[5]。凋落物的分解速率與土壤N有效性之間顯著正相關[36],表明土壤N有效性越高,凋落物分解越快。氮沉降增加了土壤有效N含量[37],但只有N1和N2處理的凋落物分解速率增加了,N3呈現了一定的抑制作用。究其原因,N沉降增加了土壤可利用性N,少量的可利用性N提高了凋落物的分解速率,而過量的N抑制了分解[18]。高N沉降處理(N3)通過阻礙木質素分解(特別是在凋落物分解后期),反過來減緩了干物質的損失,從而抑制了凋落物的分解[13]。N沉降增加了土壤表層(0—20 cm)纖維素酶和多酚氧化酶(主要降解纖維素和木質素的酶)的活性[38]。土壤酶活性對N沉降的響應與凋落物的化學性質和微生物群落結構有關[12]。此外,凋落物開始分解到完全轉變成土壤腐殖質的過程中,約有85%的凋落物是被微生物分解的[39]。在凋落物分解后期,真菌群落也受高木質素和高N含量的限制,導致森林土壤表層的腐殖質更多的積累[13,30]。

3.2 氮沉降條件下凋落物分解過程中C、N、P元素的動態

本研究中凋落物分解過程中C元素釋放規律表現為釋放量大于富集量,這與樊后保等[14]研究結果一致。C是構成凋落物的主要元素,在分解過程中,C可以被氧化成CO2和溶解性有機碳(DOC)而損失(碳釋放過程),也可以通過變成有機質而損失,從而造成了凋落物量的減少[43]。樊后保等[14]發現C、N元素的釋放與干物質的分解密不可分。說明C釋放規律與凋落物分解速率的變化規律一致[44]。研究表明,N添加是刺激凋落物腐殖化的可行方法,將凋落物轉化為腐殖質,在土壤中螯合更多的C,并在礦質土壤中進行化學或物理保護,減少了微生物活性的C的有效性[5,10]。N沉降對凋落物分解過程中C含量的影響是非常復雜的,既決定于生態系統微生物的種類和活性,也受氣候、植物種類及環境條件等多種因素的影響[41]。

凋落物葉、枝和果分解過程中的N和P元素(除枝N元素外)均呈現釋放量大于富集量。宋新章等[12]指出低質量的凋落物在分解前期從環境中富集養分,而高質量的凋落物則釋放養分,尤其是N和P養分。分解過程中N和P的富集說明N和P元素限制了微生物和森林的生長[45]。究其原因,長期N沉降增加了凋落物的N含量,高N含量的凋落物滿足了微生物分解者對N的需求,導致釋放量更大。N沉降處理12年時,凋落物分解過程中N呈現釋放與富集交替,而N沉降處理2年時,落葉分解過程中N呈現淋溶-富集-釋放模式[14]。研究表明,高濃度的N添加對有機質的影響會隨時間的推移而發生變化,凋落物量的損失和微生物呼吸在短期內會增加,但長期內會減少[45]。凋落物的凈N釋放與C/N密切相關,表明C/N有一個臨界值,當C/N小于臨界值時,才會出現凈N釋放。Parton等[46]研究7個生物群落的21個試驗點,對凋落物葉分解10年的研究結果指出這個臨界值是40,但Moore等[47]在凋落物分解6年的研究基礎上提出C/N臨界值為55。N添加促使熱帶森林土壤微生物和根系釋放出磷酸酶,促進了土壤P的礦化過程,加速熱帶森林有機質分解過程中P的釋放,因此,極少P被固定[48]。研究表明,P的固定只發生在低N沉降量的凋落物中;在中-高N沉降量下,凋落物P含量降低,出現凈P礦化,尤其是高N沉降[49]。

4 結論

低-中水平N沉降(60 kg N hm-2a-1和120 kg N hm-2a-1)能促進凋落物葉、枝和果的分解,其中低水平氮沉降更有利于凋落物的分解;而高N沉降(240 kg N hm-2a-1)抑制了凋落物的分解。N沉降增加了凋落物分解過程中N和P含量,但降低了C含量。除凋落物枝N元素呈現釋放量小于富集量外,凋落物其他組分中的C、N、P元素均屬于釋放量大于富集量。凋落物C∶N∶P化學計量綜合森林生態系統功能的變異性,加強C、N、P元素的耦合研究,有助于理解生態過程對全球變化的響應。凋落物分解是一個漫長的過程,通常需要幾年甚或幾十年才能完成,2年的分解實驗時間較短,還需要更多長期時間的分解實驗來精確預測生態系統碳平衡和環境變化響應的能力。