漓江河岸帶木本植物功能性狀跨尺度變異研究

劉潤紅,梁士楚,黃冬柳,黃昶吟,李嬌鳳,常 斌,姜 勇,*

1 廣西師范大學珍稀瀕危動植物生態與環境保護教育部重點實驗室,桂林 541006 2 蘭州大學生命科學學院/草地農業生態系統國家重點實驗室,蘭州 730000 3 廣西師范大學生命科學學院,桂林 541006

植物功能性狀是植物在長期進化過程中適應周圍環境而形成的,對植物體定植、存活、生長、繁殖、死亡和最終適合度存在顯著影響的任何形態、生理和物候等屬性[1]。植物功能性狀變異不僅能夠客觀地反映植物自身生理過程及其對外部環境適應策略的差異,而且可以有效地將群落結構與環境以及生態系統過程等密切聯系起來,反映個體、種群、群落和生態系統等水平上生物之間、生物與環境之間的相互作用,揭示生物對生態系統過程與功能的影響,從而為研究群落構建、生物多樣性維持機制等諸多生態學熱點問題提供了重要的突破口[2-3]。

植物功能性狀變異是不同尺度下進化和環境共同驅動的產物,其廣泛存在于單一植株個體內、種內、物種間和群落間等不同尺度,從而難以區分各水平的相對貢獻[4]。然而,相對而言,先前大多數基于功能性狀的研究,多采用群落中少數個體的性狀平均值來代表物種性狀值。這種基于物種水平的功能性狀研究方法通常隱含假設條件,即種內變異相比種間變異可以忽略不計,因此無論環境或遺傳情況如何,物種性狀值都可以用少數個體的平均性狀值表示[5-7]。然而最近大量研究表明,種間性狀變異研究具有一定的局限性,只有結合種間和種內變異才能夠準確地理解群落構建機制和生態系統功能[8-9]?；诠δ苄誀畹闹参锶郝錁嫿ㄖ饕?個非隨機的生態位過程(生境過濾和相似性限制)驅動,但這兩種不同的機制對共存物種的生態策略和生態功能常產生不同的影響[10]。一方面,生境過濾作用篩選出一系列適合環境條件的具有相似功能性狀的物種,導致群落內共存物種性狀的趨同性;而另一方面,由于群落內植物間的相互作用使得過于相似的物種發生競爭排斥,以減少物種間生態位的重疊和資源競爭壓力,導致相似生境中群落物種的性狀趨異[11-12]。基于功能性狀來推斷群落構建機制的主要方法是通過比較實際群落與零模型模擬群落中功能性狀值分布范圍來實現[13]。如果實際群落的物種功能性狀分布范圍顯著小于零模型產生的隨機因素下功能性狀分布范圍,即實際群落內共存物種性狀的分布模式相對于零模型表現為性狀的聚集,那么生境過濾是群落構建的主要驅動力(非生物的構建機制)。相反,實際的物種功能性狀分布范圍顯著大于零模型產生的功能性狀分布范圍,即表現為性狀的發散,那么相似性限制起主導作用[10, 13-14]。

河岸帶是水生生態系統與陸生生態系統之間進行物質、能量和信息交換的重要緩沖區,具有獨特的植被、土壤、地形、地貌和水文特征[15]。如,河溪的水文周期會隨著時空變化而產生不定期的變化;其次,水生與陸生環境明顯不同;最后,距離河溪的遠近也會導致水流對河岸的沖刷侵蝕程度差異,造成河流橫斷面分布不同生境類型[16-17],這些特性決定了河岸帶植物適應其生境的獨特性,形成了特殊的植物功能性狀組合。如,黃端等[18]研究發現漓江水陸交錯帶重度淹沒區相比微度淹沒區,植物葉片具有較大的最大凈光合速率、葉片氮和磷含量,植物通過提高葉片光合效率和相關營養水平,以應對淹沒期的深度水淹脅迫。因此,漓江河岸帶植物功能性狀的分異規律可能與地帶性植被不同,這為研究功能性狀跨尺度變異提供了良好的研究區,然而目前關于漓江河岸帶植物功能性狀變異研究尚未見報道。鑒于此,本研究以漓江河岸帶主要木本植物為研究對象,利用廣義線性模型和“varcomp”函數對漓江河岸帶木本植物跨4個巢式尺度(樣方、物種、個體和葉)功能性狀分異大小進行方差分解,并用零模型檢驗了生境過濾是否在漓江河岸帶植物群落構建過程中起主導作用,主要探討以下4個科學問題：①4個巢式尺度對漓江河岸帶木本植物功能性狀變異的相對貢獻大??？②不同功能性狀在不同尺度功能性狀變異的主要來源是什么？③與種間變異相比,種內功能性狀變異是否可以忽略不計？④生境過濾是否在漓江河岸帶植物群落構建中起主導作用？這些科學問題的合理解答,不但可以揭示環境篩選與生物相互作用在群落構建中的地位與作用,而且也能為預測物種分布提供依據。

1 材料與方法

1.1 研究區概況

漓江地處廣西壯族自治區東北部,位于珠江流域西江水系的一級支流—桂江的上游河段,地理坐標為24°18′—25°41′N,109°45′—110°40′E。該區域屬中亞熱帶濕潤季風氣候區,境內氣候溫和,四季分明,年平均氣溫17.8—19.1℃,最冷1月平均氣溫約8—9℃,最熱8月平均氣溫約28℃,雨量充沛,且雨熱基本同季,年降雨量1814—1941 mm,年蒸發量1377—1857 mm,年平均相對濕度為73%—79%,全年風向以偏北風為主,平均風速為2.2—2.7 m/s,無春旱,無霜期長達309 d,全年光照充足,年平均日照時數為1670 h[19]。漓江屬于雨源型山區河流,徑流多為降雨所形成,年徑流量較豐富,但年內分布極不均勻,汛期為3—8月,占年徑流量的80%,其中5—6月占年徑流量的40%,枯水期為9—翌年2月,最枯月1月徑流量僅占年徑流量的2%[20]。該區域土壤類型以山地黃壤為主,經過江水的持續沖刷和沉積,其土壤具有石礫含量高、土層淺薄、土層厚度分布不均等特點[21-22]。漓江河岸帶常見喬木有楓楊(Pterocaryastenoptera)、烏桕(Sapiumsebiferum)、樸樹(Celtissinensis)、陰香(Cinnamomumburmannii)、樟(Cinnamomumcamphora)等,主要灌木有石榕樹(Ficusabelii)、牡荊(Vitexnegundovar.cannabifolia)、白飯樹(Flueggeavirosa)、蘿芙木(Rauvolfiaverticillata)、細葉水團花(Adinarubella)等,主要草本有狗牙根(Cynodondactylon)、水蓼(Polygonumhydropiper)、喜旱蓮子草(Alternantheraphiloxeroides)、竹葉草(Oplismenuscompositus)、麥冬(Ophiopogonjaponicus)、紅花酢漿草(Oxaliscorymbosa)、酢漿草(Oxaliscorniculata)、葎草(Humulusscandens)、皺葉狗尾草(Setariaplicata)等[23-24]。

1.2 群落調查

于2016年9—10月,在實地踏查的基礎上,隨機在漓江河岸帶上游4個樣地—陽家村(YJC：110°22′30.08″E,25°24′48.87″N)、南昌村(NCC：110°21′54.17″E,25°22′57.73″N)、上南洲(SNZ：110°19′49.48″E,25°20′23.83″N)和大河村(DHC：110°19′21.76″E,25°19′29.30″N)(圖1和表1)建立了19個大小為20 m×20 m的樣方,相同樣地內的樣方間存在一定距離間隔(60、65、70 m)。將每個20 m×20 m的樣方劃分成4個10 m×10 m的小樣方,進行常規群落學調查,內容主要包括：對喬木層植株進行每木檢尺,記錄種名、相對坐標、高度、胸徑、冠幅等指標;灌木層植株記錄種名、相對坐標、高度、基徑等指標。同時,記錄各樣方的土壤類型、海拔、距河距離、礫石裸露率、礫石直徑、干擾程度等生境特征。

圖1 研究區地理位置示意圖Fig.1 Location of the sampling sites in riparian plant communities of Lijiang River YJC：陽家村Yangjia village；NCC：南昌村 Nanchang village；SNZ：上南洲 Shangnanzhou；DHC: 大河村Dahe village

調查結果表明,19個樣方內的木本植物平均物種豐富度為14.37±4.37,最大值和最小值分別為24和5,平均Sorenson相似性指數(CS)為0.36±0.10,各樣方間的物種組成相似性程度相對較低。其中,陽家村樣地主要優勢物種為楓楊、石榕樹等,礫石裸露率較高,各樣方的CS相似性指數為0.42±0.13;南昌村樣地的礫石裸露率較低,物種相對較豐富,主要優勢物種為楓楊、構樹(Broussonetiapapyrifera)、八角楓(Alangiumchinense)、地桃花(Urenalobata)、空心泡(Rubusrosaefolius)等,各樣方的CS相似性指數為0.36±0.04;上南洲樣地主要優勢物種為楓楊、石榕樹、樸樹、構樹、蘿芙木等,各樣方的CS相似性指數為0.31±0.07;大河村樣地的物種相對較豐富,主要優勢物種為楓楊、陰香、石榕樹、蘿芙木等。

表1 各樣方基本情況

1.3 數據收集

本研究分析了植物功能性狀跨4個嵌套尺度的變異：即①同一株植物的不同葉片之間(葉);②同一物種的不同植株個體之間(個體);③樣方中的不同物種之間(物種);④同一個樣地內的樣方之間(樣方)。這4個嵌套尺度中包含生物分類(物種)以及無明顯環境梯度的空間尺度(葉、個體和樣方)。

本研究選取比葉面積(SLA)、葉面積(LA)、葉片厚度(LTH) 3個能夠較好地反映植物資源利用方式、生長速率和對環境抗逆能力的功能性狀進行跨尺度功能性狀變異研究。測定樣方內所有胸徑≥1 cm的木本植物植株個體的功能性狀(包括喬、灌木和木質藤本)。為了盡量減少由于葉齡、個體發育、冠層位置或遮陰等引起的性狀變異,對所有DBH≥1 cm木本植物個體選取冠層頂端3片完全展開的當年成熟陽葉放入自封袋內,置于陰暗環境下并迅速帶回實驗室進行功能性狀測定。為了控制季節和年份等時間因素造成的功能性狀變異,所有功能性狀數據均在2016年9—10月測定。本研究共測量4個樣地,19個樣方,51個物種,5418株個體和16254片葉片的功能性狀數據。對于葉性狀的測定,首先利用葉面積儀(Yaxin-1241,Yaxin,China)測量每片葉片的葉面積(cm2);接著分別在葉片沿主脈方向均勻選擇3個點,利用精度為0.01 mm的電子數顯卡尺(SF2000,Guilin,China)測量葉厚度(mm),葉厚度取3點的平均值,隨后將葉片樣品編號后置于80℃烘箱中烘72 h至恒重后,稱量葉干重。根據葉面積與葉干重比值計算比葉面積(cm2/g)。

1.4 土壤取樣和理化性質測定

土壤采樣以20 m×20 m樣方為基本單位,采用“梅花五點法”,在每個樣方的4個頂點和中心位置,清除表層枯落物和腐殖質層后,用直徑10 cm的土鉆鉆取0—20 cm土層土樣,運用四分法混合均勻后用于土壤養分的測定。將采集的新鮮土樣放置于室內陰涼通風處自然干燥,待風干后,剔除其中的根系、石塊、鈣核及動植物殘體等雜物后倒入研缽中研細,過不同孔徑(0.15、0.25、1.4 mm)的土壤篩,對預處理后的土樣進行土壤pH值、全氮、速效氮、全磷、速效磷、全鉀、速效鉀等7個土壤化學性質指標的測定,測定方法參照《土壤農業化學常規分析方法》[25]。土壤含水量采用烘干法,在105℃下烘干至恒重進行測定。每個土壤樣品重復測定3次后取其平均值作為本研究分析的數據。

1.5 統計與分析

首先對數據進行log10轉換,使數據呈正態分布。為了探索跨4個嵌套尺度對功能性狀變異的相對貢獻,利用R 3.4.3軟件“nlme”包中限制最大似然法(REML),運用廣義線性模型和“varcomp”函數對葉、個體、物種和樣方4個嵌套尺度上的功能性狀變異進行方差分解。然而方差分解的結果并沒有給出P值,需通過非參數bootstrap法來確定方差分量值的95%置信區間。bootstrap是一種無偏且準確性較高的重采樣方法,主要依賴對觀測樣本進行重抽樣,計算每次抽取樣本的方差或均值,構建其估計的置信區間進而對結果進行評估。本文采用bootstrap自助法來驗證不同尺度功能性狀的方差分解分量是否在95%的置信區間內。首先,從原始數據集中有放回的隨機均勻抽取16254個數據值組成偽樣本;然后對偽樣本數據進行方差分解。上述過程重復1000次,將產生的方差分量值從小到大進行排序,并找出樣本方差分量值的2.5%和97.5%分位點,從而確定其95%的置信區間。

群落間功能性狀的差異可能是由于環境差異或物種組成差異所造成的。由于漓江河岸帶物種多樣性相對較高,物種組成差異比較大,物種組成差異對功能性狀變異的影響可能會大于環境差異。因此,我們基于0/1數據結構,采用Sorenson相似性指數(CS)計算了不同樣方間物種組成的相似比例,以評估群落間物種轉換速率的高低。其計算公式[26]如下：

(1)

式中,a是2個群落共有的物種數,b和c分別是b群落中出現但不出現在c群落和出現在c群落中但不出現在b群落的物種數。

為了便于分析各個樣方的性狀變異特征,利用單個植株的功能性狀值頻度分布來比較每個樣方及所有樣方中功能性狀的頻度分布特征和平均值大小。最后,為確定是生境過濾還是相似性限制在漓江河岸帶植物群落構建中起主導作用,采用零模型隨機模擬的方法進行檢驗,即根據實際觀測所得的木本植物豐富度,建立一個漓江河岸帶木本植物物種庫,然后隨機抽取與之相同數目的物種(不放回),計算其功能性狀值的分布范圍。重復上述過程999次,得到功能性狀值分布范圍的次數,計算次數的5%和95%的置信區間,若在置信區間內,表明漓江河岸帶木本植物功能性狀與隨機群落無顯著差異,物種呈隨機分布格局;若次數小于5%的置信區間,表明群落內物種呈明顯的聚集分布格局;若次數大于95%的置信區間,表明物種受限制相似性影響。

此外,為了分析哪些環境因子對功能性狀變異起主導作用,以土壤含水量(SWC)、礫石裸露率(EG)、土壤pH值(pH)、全氮(TN)、速效氮(AN)、全磷(TP)、速效磷(AP)、全鉀(TK)、速效鉀(AK)等9個土壤理化性質指標為自變量,以比葉面積、葉面積、葉厚度的群落加權平均性狀值(CWM)為因變量,進行多元逐步線性回歸分析。根據AIC值、模型決定系數(R2)及P值大小選擇最優模型,篩選出影響漓江河岸帶植物功能性狀的關鍵環境因子。所有統計分析與制圖均在R 3.4.3軟件[27]中完成。

2 結果與分析

圖2 3種功能性狀跨4個生態尺度上的方差分解圖Fig..2 Variance partitioning for the three functional traits across four ecological scales

如圖2和表2所示,3個功能性狀在4個尺度的分異大小表現出一致規律,即物種(0.51—0.70)>個體(0.21—0.22)>葉和殘差(0.09—0.20)>樣方(0—0.07)。3個功能性狀的種間變異(SLA、LA和LTH分別為64%、70%和51%)高于種內變異(SLA、LA和LTH分別為34%、30%、42%),且樣方尺度的解釋方差為0或很小。

如圖3所示,頻度分布圖表明每個樣方不僅具有相似的功能性狀值,而且具有相似的性狀值頻度分布,即總體功能性狀分布在樣方水平上相對一致。零模型檢驗結果表明實際群落中共存植物的功能性狀多數都小于零模型模擬的隨機群落的功能性狀分布范圍(圖4)。葉面積在除15號和16號樣方外的17個樣方中均表現為實測和隨機模擬差異顯著(P<0.05)，說明生境過濾作用顯著影響葉面積。

多元逐步線性回歸分析結果表明,漓江河岸帶木本植物功能性狀與土壤有機質、氮磷鉀含量、土壤含水量和礫石裸露率等環境因子密切相關(表3)。其中,比葉面積與土壤有機質、全氮、速效氮含量以及礫石裸露率顯著相關;葉面積與土壤速效鉀含量顯著相關;葉厚度與土壤含水量和土壤全磷含量顯著相關。

表2 3種功能性狀跨4個生態尺度上的方差分解結果

SLA：比葉面積 Specific leaf area；LA：葉面積 Leaf area；LTH：葉厚度 Leaf thickness

圖3 3種功能性狀頻度分布圖Fig.3 Frequency distributions of three functioal traits of individual leaves for each plot 實線表示所有樣方的功能性狀值頻度分布曲線,虛線表示各樣方功能性狀值頻度分布曲線;SLA：比葉面積 Specific leaf area；LA：葉面積 Leaf area；LTH：葉厚度 Leaf thickness

圖4 漓江河岸帶木本植物功能性狀分布范圍與零模型比較Fig.4 The comparison of trait values range of observational and random simulation communities in riparian plant communities of Lijiang River 黑色實心點代表零模型隨機模擬999次數據,黑色圓圈代表實際測量數據

表3 功能性狀與土壤養分多元逐步回歸分析

SOM：土壤有機質 Soil organic matter;TN：土壤全氮 Soil total nitrogen;AN：土壤速效氮Soil available nitrogen;EG：礫石裸露率 Exposure of gravel;AK：速效鉀Soil available potassium;SWC：土壤含水量Soil water content;TP：全磷Soil total phosphorus;Y分別表示比葉面積、葉面積、葉厚度的群落加權平均性狀值(CWM)

3 討論

3.1 種間變異起主導作用

所有性狀的種間水平解釋方差較大(SLA、LA和LTH分別為64%、70%和51%),說明種間水平的功能性狀變化對植物葉功能性狀的影響最大，這與大多數先前的研究結果一致[7,28-31]。種間變異是指不同物種之間功能性狀的差異,其變異可能來源于環境條件和遺傳的差異[32]。一方面,由于植物對環境條件的適應能力存在差異,進而導致群落內的物種組成會沿環境梯度的變化而改變,進而造成物種間功能性狀值的差異。如丁曼等[33]研究黃土丘陵地區植物功能性狀的尺度變化與依賴發現,隨著降水增加和溫度升高,物種葉面積逐漸增大,比葉面積逐漸減小。又如,康勇等[29]對海南熱帶山地云霧林植物功能性狀分異規律進行研究，發現土壤有機質、氮和磷含量等養分含量對云霧林的種間功能性狀變異具有顯著影響。河岸帶的主要特點在于它介于河流與陸地之間的過渡地帶, 其生境受水文等因素的影響,不同海拔梯度的土壤厚度、淹水時間長短、土壤濕度等環境因子存在明顯差異,生境具有高度異質性,植被間斷分布于河岸帶的狹長地帶,成綴塊形式相嵌分布[34]。本研究基于不同采樣地點的相似性檢驗得出各樣方間的物種組成相似性程度相對較低,說明隨著環境梯度的變化物種的周轉速率相對較高,暗示不同尺度的性狀貢獻主要被分配到種間尺度。另一方面,植物功能性狀變異還受到物種進化歷史等遺傳因素的顯著影響,通常,親緣關系近的物種間性狀變異較小,親緣關系較遠的物種功能性狀變異較大[35]。如,房帥等[36]研究長白山闊葉紅松林中木本植物系統發育與功能性狀結構發現,葉面積、比葉面積、葉片氮含量、葉片磷含量、木材密度、最大樹高等功能性狀都可以檢測到顯著的系統發育信號,表明功能性狀與物種的進化歷史密切相關。然而本研究由于實驗條件等方面因素的限制,沒有通過系統發育方法對功能性狀變異進行研究,這是未來值得深入研究的方向。

3.2 種內變異研究的重要性

種內變異是指同種生物不同個體間的遺傳或表型差異[6]。從發育和遺傳機制來看,種內變異可能源于個體之間的遺傳變異或不同環境條件下產生的表型可塑性[28]。本研究發現,盡管所有葉性狀的種內變異低于種間變異(所有出現在物種尺度以下的變異總和,SLA、LA和LTH分別為34%、30%和42%),但它仍占很大比例甚至某些性狀已經接近種間變異。并且對這3個性狀來說,都是個體尺度種內性狀變異所占總的種內性狀變異比例最大,與其他在不同生態尺度上測量種內性狀變異的研究結果類似,說明了種內性狀變異的重要性[6, 37]。此外,種內變異的相對重要性不是決定種內變異是否會影響生態過程以及影響生態過程的唯一因素,即使種內變異相對較低,它在群落尺度上也可能有很大的影響[9]。如,李遠智[38]研究亞高寒草甸不同空間尺度種內性狀變異與群落構建機制,發現盡管種內性狀變異小于種間性狀變異,但種內性狀變異對群落水平性狀梯度關系的貢獻率遠遠超過了種間性狀變異。因此,種內變異是功能性狀變異的重要而非次要來源。如前文所述,漓江河岸帶植物群落的生境復雜多變,植物通過增強其種內性狀變異,提高物種的擴散能力,擴大了物種的分布范圍。但是,在先前大多數的研究中,植物性狀變異研究主要集中在種間水平上,而種內變異被長期忽略,這僅體現了由于環境差異造成的物種組成及其功能性狀值的變化,低估了物種間生態位和功能性狀值的重疊幅度,從而嚴重低估物種在競爭中的相對作用[39-40]。相反,考慮種內變異則能夠反映由于個體基因型變異和生境異質性等因素產生的表型可塑性,有助于更深刻地理解植物群落構建的具體生態學過程及其變化規律[7, 11]。

3.3 樣方尺度的功能性狀變異最低

就本研究的3個功能性狀而言,盡管樣方間的物種轉換速率相對較高,但是樣方尺度的解釋方差很小甚至不存在(SLA、LA和LTH分別為2%、0%和7%)。結合圖3發現3個功能性狀在樣方尺度上的功能性狀頻度分布及均值相對一致。這些證據表明在局部/小尺度(如,物種、個體、樹枝和葉齡)上可能存在較大的功能性狀變異,而不是存在較大生態尺度上(如,樣方),暗示植物功能性狀值在樣方尺度上主要受到生境過濾的影響。據此我們推測基于功能性狀的生境過濾可能在漓江河岸帶植物群落構建中起重要作用。對3個功能性狀進行零模型檢測,發現實際群落中共存物種的3個功能性狀值的分布范圍幾乎都小于零模型模擬的功能性狀值的分布范圍(圖4),印證了功能性狀在樣方尺度上受到生境過濾的影響,其中葉面積在19個樣方中的17個均表現為實測和隨機模擬差異顯著(P<0.05),說明生境過濾作用顯著影響葉面積。盡管反映物種周轉速率的Sorenson相似性指數表明樣方間的物種組成差異較大,但根據功能性狀值的頻率分布圖發現生境過濾并非直接作用于物種組成,而可能是通過作用于功能性狀的總體分布來影響植物群落構建過程[29]。生境過濾可以被看做是作用于群落中物種組配的“篩子”或“過濾器”,將具有相近功能性狀值的物種篩選到同一生境中,因此每個物種的葉性狀具有顯著但有限的變異程度[38]。此外,多元逐步線性回歸分析結果表明,比葉面積與土壤有機質、全氮、速效氮含量以及礫石裸露率顯著相關;葉面積與土壤速效鉀含量顯著相關;葉厚度與土壤含水量和土壤全磷含量顯著相關。這一結果也很好地佐證了基于功能性狀的生境過濾可能在漓江河岸帶植物群落構建中起重要作用。

4 結論

綜上所述,本研究的結論主要有以下3點：①3個功能性狀種間尺度的解釋方差最大,表明這些性狀的變異主要由種間變異驅動。②種內變異是功能性狀變異的重要而非次要來源,種內變異不容忽視。因此,在以后的基于功能性狀的研究中,應基于個體水平采樣來研究功能性狀跨多尺度變異,以期更好地揭示群落構建和物種共存機制。③樣方尺度功能性狀變異很小甚至為零,表明生境過濾并不是直接作用于物種組成,而可能是通過作用于功能性狀的總體分布來影響植物群落構建過程,結合零模型檢驗和多元逐步線性回歸分析的結果進一步證明了基于功能性狀的生境過濾在漓江河岸帶植物群落構建中起重要作用。