氣候變暖背景下土壤呼吸研究的幾個重要問題

張智起,張立旭,徐煒,汪浩,王金洲,王娓,賀金生,2*

(1.北京大學城市與環境學院生態學系, 北京 100871;2.蘭州大學草地農業生態系統國家重點實驗室，蘭州大學農業農村部草牧業創新重點實驗室，蘭州大學草地農業科技學院，甘肅 蘭州730020)

土壤呼吸是指土壤中植物根系、動物和微生物呼吸產生的CO2由土壤表面進入大氣的過程，是陸地生態系統的第二大碳通量[1-2]。土壤呼吸研究具有很長的歷史，其測定最早可追溯到19世紀初[3]。20世紀初期，研究人員把土壤呼吸作為農業生產上的土壤肥力指標[4]，開始關注土壤呼吸并開展大量室內試驗，發現諸多理化因素如土壤溫度、土壤含水量、土壤養分含量和土壤孔隙度等均可以影響土壤呼吸速率[5-6]。20世紀50年代到80年代，由于土壤呼吸測定儀器和測定方法的改進[7]，尤其是紅外氣體分析儀的使用[8]，土壤呼吸的測量精度和準確度得到很大提升。這一時期研究者進一步探究了土壤呼吸各種影響因素的作用機理，突出了土壤溫濕度對土壤呼吸的控制作用[9]，發現土壤呼吸與土壤溫度指數相關并開始關注土壤呼吸的溫度敏感性[10]，也將土壤呼吸區分成根呼吸、凋落物分解、土壤有機質分解等不同組分[11]。20世紀90年代以來，隨著氣候變化對生態系統的重要影響受到人們的關注[12]，全世界范圍內涌現出大量的控制試驗和模型[13]，研究者希望揭示土壤呼吸對氣候變化的響應過程，完善陸地生態系統溫室氣體排放對氣候變化的響應和反饋機制。

氣候變暖是全球變化中的重要部分，2013年聯合國政府間氣候變化專門委員會(Intergovernmental Panel on Climate Change，IPCC) 報道至21世紀末全球平均溫度可能升高1.5～2.0 ℃[14]。土壤呼吸作為依賴于溫度的生化反應過程，勢必會對氣候變暖產生響應[15]。增溫對土壤呼吸的影響機制，主要可以分為以下3類：第一類是增溫直接作用于土壤微生物影響土壤呼吸。增溫可以通過提高土壤微生物生物量和活性[16]、改變土壤微生物群落結構[17]等方式加速土壤呼吸，也可能會引起微生物的馴化[18]等，降低其對土壤呼吸的促進效果。第二類是增溫通過改變底物、養分和水分等環境因子，間接作用于土壤微生物，進而影響土壤呼吸。增溫可以直接提高土壤底物及養分可利用性[19]，也可以通過改變植物群落結構[20]、延長生長季[21]等方式促進植物生長，導致植物對土壤的有機碳輸入增加等，加速土壤呼吸。但也有研究發現，增溫會降低土壤濕度[22]，引起土壤底物及養分耗竭[17]等，從而降低土壤呼吸。第三類是增溫通過作用于植物根系影響土壤呼吸。增溫可以提高根系活性[23]，也可以通過促進植物生長或者改變植物群落結構[20]進而提高根系生物量等，加速土壤呼吸。但增溫也可能會導致部分根系死亡[23]，降低土壤呼吸。Xu等[20]在美國高草草地的研究發現，增溫可以使植物群落中的C3植物比例提高，增加了植物地下生產力和對土壤的有機碳輸入，導致土壤呼吸速率增加。Chen等[24]在青藏高原草甸草原的研究中發現，增溫在提高植物生物量的同時也降低了土壤濕度，土壤呼吸速率在增溫后未發生明顯變化。

盡管土壤呼吸在全球碳循環及其對氣候變暖的反饋中至關重要，但在過去幾十年里開展的大量研究并未形成土壤呼吸響應氣候變暖的一致結論[25]。全球66 個土壤呼吸增溫試驗的整合分析結果顯示，增溫處理的土壤呼吸速率比對照平均高 9%，但在不同的生態系統類型間存在差異，具體表現為在森林、草地、凍原生態系統中溫度升高顯著促進土壤呼吸，在灌叢和濕地中溫度升高則沒有明顯促進效果[26]。另外，在不同時間尺度上，土壤呼吸對增溫的響應也有所不同[17,20,27]。哈佛森林的26年增溫試驗結果顯示[17]: 在增溫的前13年，增溫對土壤呼吸的促進效果隨著易分解底物的消耗而逐年降低直至無促進作用;在增溫的第13～20年，難分解底物如木質素等成為土壤呼吸的主要底物，增溫處理下的微生物群落結構發生變化，微生物碳利用效率更高，增溫再次促進土壤呼吸;在增溫的第20～26年，增溫的促進效果隨著難分解底物的耗竭又一次呈現降低趨勢。這種不同增溫階段增溫對土壤呼吸影響不同的現象，在草地[20]、苔原[27]等生態系統中也有發現。此外，不同模型關于增溫對土壤呼吸影響的預測結果也存在一定差異。大多數模型認為溫度升高會加速土壤呼吸[28]，其中地球系統模型預測到2100年土壤可能會丟失近1/3的碳[29]，但也有部分模型如氣候系統模型等預測結果顯示增溫不會引起碳流失[30]。不同模型預測結果存在較大差異的主要原因是不同模型中一些關鍵參數和重要過程存在很大差異，如不同深度土壤呼吸的溫度敏感性[31]、土壤動物的作用[32]、土壤凍融過程的影響[33]等，這些參數和過程還有待進一步明確。

目前，全球已有大量增溫試驗(圖1)和預測模型對增溫影響土壤呼吸的機制做了較為深入的探討，但仍有一些問題考慮不足，包括：1)深層土壤呼吸對氣候變暖的響應；2)土壤動物對土壤呼吸的貢獻及影響；3)土壤凍融過程對土壤呼吸的影響，限制了進一步理解土壤呼吸對氣候變暖的響應。本研究針對這幾個問題進行了探討，在總結這些研究領域現狀的同時，指出了當前這些研究中存在的不足，并提出了一些具體的改進措施，旨在為今后土壤呼吸研究提供方向。

圖1 全球土壤呼吸野外增溫試驗的分布Fig.1 Global distribution of field warming experiments on soil respiration

1 深層土壤呼吸對氣候變暖的響應

1.1 深層土壤呼吸的研究現狀

深層土壤(0.2～3.0 m)中碳儲量高達約1800 Pg[34]，且多為惰性碳[35]，深層土壤呼吸的輕微變化都可能會導致土壤中大量的碳流失進入大氣，影響全球碳循環[36]。未來深層土壤增溫速率可能與表層土壤相近[14,38]，盡管已有研究提出深層土壤呼吸對增溫的響應是陸地生態系統溫室氣體排放對氣候變暖反饋的關鍵所在[37]，但囿于試驗成本和操作難度，目前研究增溫對深層土壤呼吸影響的試驗仍然比較缺乏[38]。Hicks等[38]在溫帶森林開展的第一個原位全土壤剖面增溫試驗結果表明，在地表至地下100 cm的溫度同時升高約4 ℃時，增溫加速了包括深層土壤在內的各層土壤有機碳分解。研究表明，深層土壤及深層土壤有機碳的特殊性，決定了深層土壤呼吸對氣候變暖響應的復雜性：一方面，相對于表層土壤，深層土壤有機質結構復雜[39]，增溫對其活化效率高，因此應該具有較高的溫度敏感性[31]，這意味著深層土壤有機碳可能會對氣候變暖產生強烈地響應；另一方面，由于深層土壤具有有機質相對含量和質量低、動植物少、氧氣含量低和粘粒含量高等特點，深層土壤的微生物量更少，深層土壤有機碳也更容易與土壤礦物結合形成穩定態有機質[40-41]，這可能會導致深層土壤有機碳不會對增溫產生強烈響應。此外，深層土壤呼吸產生的CO2向地表擴散的過程，受到土壤孔隙中CO2濃度、土壤孔隙大小和數量、土壤溫濕度以及風速等諸多因子的影響[3]，而這方面試驗及模型研究的不足加劇了深層土壤呼吸對增溫響應的復雜性[42]。

1.2 深層土壤呼吸對增溫的響應

目前，研究深層土壤呼吸對增溫的響應主要基于兩類試驗，即室內培養試驗和原位增溫試驗。1)室內培養試驗：室內培養試驗通常比較深層土壤有機碳的溫度敏感性與淺層土壤是否存在差異，但目前并未得到一致結論。Fierer等[43]在美國加州草原的研究中發現，土壤呼吸的溫度敏感性隨著土壤深度加深而增大。但也有研究發現，深層土壤有機碳的溫度敏感性與表層土壤并無差異[44]。2)原位增溫試驗：目前原位增溫試驗的增溫方式主要分為開頂箱式增溫、紅外燈管加熱和地表電纜加熱3種，試驗一般做法是收集增溫和對照處理下土壤呼吸釋放的CO2，基于不同深度土壤有機碳的存留時間不同[37]，利用同位素技術確定呼吸底物的來源[45]，計算溫度升高后深層土壤有機質的分解量是否增加[46-47]。Cheng等[48]在美國高草草地的研究表明，增溫通過增加深層土壤微生物群落的分解功能基因的相對多度，加速深層土壤有機碳分解。這種增溫導致深層土壤有機碳分解加速的現象在格陵蘭島地區的半荒漠生態系統、阿拉斯加凍原等地也有發現[46-47]。

1.3 深層土壤呼吸的未來研究方向

未來深層土壤呼吸對氣候變暖的響應探究可以從以下幾個方面開展：1)加強原位深層土壤增溫試驗。目前大部分原位增溫試驗對土壤的增溫效果限于表層土壤且不同深度土壤受熱不均勻，有別于未來氣候變暖條件下真實的土壤環境[49]。Hicks等[38]的第一個原位深層土壤增溫試驗結果意味著未來氣候變暖條件下會有更多的土壤碳進入大氣，對氣候變化形成正反饋，這一結果急需在其他生態系統驗證。2)進一步明確深層土壤呼吸對增溫的響應機制。有研究發現溫度升高會引起土壤濕度降低[50]，導致深根系植物和根系分泌物增加等變化[51]，一方面更多的新鮮有機碳輸入可能會通過激發效應導致深層土壤有機碳分解加速[35]，另一方面微生物代謝活動增強，更多的微生物代謝產物會與土壤礦物表面相結合形成穩定有機碳被固持在土壤中[52-53]，土壤碳是否會流失存在很大的爭議(圖2)。3)完善深層土壤中CO2向地表擴散過程的探究。試驗過程中，采用沿土壤剖面設置固定的CO2濃度監測探頭[54]和利用同位素技術區分呼吸產生的CO2的有機質來源[45]相結合的方法，可以明晰不同深度土壤中CO2的濃度及擴散速率，這為進一步優化關于深層土壤中CO2擴散的模型提供了可能。4)加大對凍原、濕地等富含有機質且對氣候變化敏感區域的關注。對于凍原，一般認為溫度升高會促使凍土融化、降低凍土層厚度，加速凍原各層土壤有機質分解[55]，但這方面的研究數據仍然缺乏；對于濕地，增溫可能會降低其水位，使大量易分解的有機質暴露在空氣中被消耗[56]，但也有研究發現濕地中有機質會與土壤中鐵、鋁等離子結合，形成穩定態有機質而不被分解[57]，濕地中土壤呼吸究竟如何響應氣候變暖有待進一步探究。

2 土壤動物對土壤呼吸的貢獻及影響

2.1 土壤動物對土壤總呼吸的貢獻

土壤動物是指生活中有一段時間在土壤中度過, 且對土壤有一定影響的動物，種類多、個體數量大，主要涉及原生動物、線形動物、軟體動物、節肢動物等，也包括部分哺乳動物中的嚙齒目、食蟲目等[58]。土壤動物呼吸是土壤呼吸的重要組成部分之一，貢獻了5%～10%的土壤呼吸[59-60]。目前測定土壤動物呼吸的試驗多為室內培養試驗，常規的做法是將某種特定的土壤動物加入到無菌土壤中直接測定其呼吸[60]，也有利用網袋、殺蟲劑等化學制品去除土壤動物，研究土壤動物的呼吸及其對土壤呼吸的影響[61-62]。Petersen等[59]在土壤動物呼吸研究的試驗結果整合分析中發現，土壤動物呼吸占土壤呼吸的10%左右，且空間異質性大。原位土壤呼吸測定開展的較少，一般做法是用化學制劑(萘、氯化汞等)或者電棒驅除土壤動物，將試驗前后的土壤呼吸差值當作土壤動物呼吸[60]。Jiang 等[60]在中國亞熱帶森林中，利用萘液和電棒分別處理土壤，發現土壤動物呼吸占總呼吸的5%左右。目前室內培養和原位試驗都尚未能準確區分出土壤動物呼吸，一方面是由于土壤動物呼吸速率不高及空間異質性大[64]，另一方面是由于各種試驗方法都未能完全去除土壤動物或者會引發微生物活性變化等其他相關效應[63]。

2.2 土壤動物對土壤呼吸的影響

土壤動物可以從以下幾個方面影響土壤呼吸(圖 2)：1)改變底物存在形態。土壤動物可以破碎、移動凋落物，增大凋落物的表面積，加速凋落物分解[63]。Vossbrinck等[62]在半干旱草地凋落物的影響因素探究試驗中發現土壤動物對凋落物分解貢獻率為14.2%。但也有研究發現，蚯蚓(Lumbricus)以及一些土壤動物幼蟲可以在腸道內將土壤與腐殖質混合后排泄，形成有機質與土壤礦物相結合的穩定態土壤團聚體，有利于有機碳的固持[32]。2)改變微生物活性和群落結構。土壤動物可以通過掘穴、移動等方式改變土壤微環境，也可以通過取食、共生等方式與土壤微生物相互作用，改變土壤微生物活性和群落組成[64]，進而影響土壤有機質分解[67]。3)影響植物生長。一般來說，有土壤動物活動的土壤孔隙多、養分全[68]，更適合植物生長，而伴隨著的植物地上部的碳輸入和植物根系生物量的增加[69]，可能會引起土壤呼吸速率增加。此外，也有研究發現，部分食草土壤動物如鼠兔(Ochotonacurzoniae)會取食植物地上部[70]和食根土壤動物如食根線蟲(Trichodorus)會取食植物根系[71]，導致根系生物量、根系分泌物量和根際微生物發生變化，影響根系呼吸，這同時也可能會改變激發效應強度[72]，影響有機質分解。

圖2 氣候變暖時土壤呼吸研究需要加強關注的重要過程Fig.2 Critical processes of soil respiration under climate warming A：新鮮有機碳的輸入 Fresh carbon input; B：激發效應 Priming effect; C：微生物代謝產物與土壤礦物表面相結合形成穩定的有機質 Microbial products bound to soil-mineral surface to form stable organic matter; D：土壤動物取食植物地上部 Plant shoot consumed by soil animals; E：土壤動物取食植物根系 Plant root consumed by soil animals; F：土壤動物影響根系生物量和分泌物量 Soil animals affect root biomass and excretion; G：土壤動物通過植物根系調控根際微生物 Soil animals regulate rhizospheric microorganism via plant root; H：土壤動物改變土壤有機質存在形態 Soil animals change the status of soil organic matter; I：土壤動物改變土壤微生物活性和群落組成 Soil animals change the activity and composition of soil microbes; J：微生物的分解作用Microbial decomposition; K：土壤動物活動加速凋落物分解 Soil animals accelerate litter decomposition; L：土壤凍融循環導致植物根系死亡Soil freezing-thawing processes lead to the death of plant root; M：植物根系死亡增加呼吸底物 The death of plant root increases the respiratory substrate; N：土壤凍融過程改變土壤有機質可利用性 Soil freezing-thawing processes change the availability of soil organic matter; O：土壤凍融循環改變微生物活性和群落結構 Soil freezing-thawing processes change the activity and composition of soil microbes.

2.3 未來土壤動物對土壤呼吸影響的研究方向

未來，土壤動物對土壤呼吸影響的探究應包含以下幾個方面：1)土壤動物呼吸測定方法的改進及創新。目前不同試驗中驅除土壤動物所使用藥物的種類及用量、電流量的大小有很大差異，是導致不同試驗結果差異很大的原因之一。研究者需要進一步對藥物的有效性、藥物的合理用量以及電流的合理控制量進行探究，甚至可以研發一些新藥物、創造一些新方法，在有效驅除土壤動物的同時，將試驗過程中因驅除土壤動物而造成的其他影響降到最低。2)擴大研究的土壤動物范圍。目前土壤動物對土壤呼吸影響的研究主要集中在蚯蚓、線蟲(Nematoda)等少數物種上[32]，缺乏系統性和科學性，限制了我們對土壤動物作用的深入理解。3)野外觀測和室內試驗相結合，量化模型中土壤動物的作用。由于土壤動物的直接、間接作用難以區分[73]和不同生態類型中土壤動物種類和數量差異大[74]，碳循環模型中土壤動物的作用一直未被量化[75-76]，增大了模型的不確定性。在不同生態系統，開展大量土壤動物對模型關鍵參數如根系生長、微生物活動、有機質形成和穩定等影響的探究，會有助于這一問題的解決。4)加強增溫條件下土壤動物作用于土壤呼吸過程的研究。氣候變暖條件下，土壤動物的活動、分布和群落組成等都會改變[77]，土壤動物對土壤呼吸的調控過程也會發生變化，而土壤呼吸對氣候變暖的反饋也會作用于土壤動物。氣候變暖、土壤動物和土壤呼吸這三者之間的相互作用關系，將是未來土壤動物對土壤呼吸影響的重點和難點。

3 土壤凍融過程對土壤呼吸的影響

3.1 土壤凍融過程對土壤呼吸影響的研究現狀

在中高緯及高海拔地區，由于氣溫的季節或晝夜變化，晚秋和早春常出現土壤反復凍結和融化的現象，即土壤凍融過程[78]。一般而言，發生凍融現象的區域是重要的溫室氣體排放源[79]，也是氣候變化的敏感區，如青藏高原、北極苔原等地區。盡管已有研究表明凍融過程會對土壤呼吸產生很大影響[80]，但目前這方面的研究還很缺乏。土壤凍融對土壤呼吸影響探究的原位試驗，受限于嚴酷的試驗環境和高試驗成本開展的非常少。Wang等[33]在青藏高原高寒草甸的原位試驗發現，土壤凍結會降低土壤呼吸速率，且土壤凍融過程是非生長季土壤呼吸日動態的主導因素。Elberling等[80]在苔原的原位試驗發現，土壤凍結時期產生的CO2會被固定在土壤中，等到土壤融化時期集中釋放出來，形成土壤融化時的CO2排放高峰。目前土壤凍融對土壤呼吸影響探究的室內培養試驗, 存在著取樣量小、凍融循環周期短、凍融循環頻率低[81-83]等缺陷，跟真實的土壤凍融過程有很大差異，難以闡述土壤凍融過程對土壤呼吸的長期影響及累積效應。此外，不同室內培養試驗研究結果也存在較大差異[83]，有試驗結果表明，土壤凍融期間溫差越大、時間越長、頻率越高[84-85]，土壤呼吸值也越高。

3.2 土壤凍融過程對土壤呼吸的影響機制

隨著氣候變暖的加劇，目前部分凍土區正經歷著凍土層厚度降低、凍融循環頻率加劇等變化[86]，這會對土壤呼吸產生何種影響，一直為研究者所關注。已有的研究結果表明，土壤凍融過程可以從以下3個方面影響土壤呼吸(圖 2)：1)改變土壤理化性質。土壤凍結會降低土壤水分可利用性和透氣性，降低土壤呼吸速率的同時也阻止了土壤中CO2的釋放；土壤融化會提高土壤水分和氧氣含量，加速土壤呼吸的同時也使被凍結在土壤中的CO2被集中釋放出來[80]。2)改變底物及養分可利用性。一方面，凍融過程往往伴隨著土壤團聚體結構的破壞[87]，導致大量活性碳的釋放，給微生物提供了大量底物，增加微生物呼吸；另一方面，凍融過程會引起土壤根系尤其是植物細根和部分微生物的死亡[88-89]，導致土壤碳、氮、磷含量提高，加速土壤呼吸。未來氣候變暖條件下，凍融循環頻率的加快可能會通過作用于底物及養分可利用性進一步促進土壤呼吸。3)改變微生物活性和群落結構。研究發現，多次凍融循環會降低灌叢地土壤的微生物量和物種多樣性，也會促使微生物群落結構的變化[85], 間接影響土壤呼吸。

3.3 土壤凍融對土壤呼吸影響的未來研究方向

未來關于土壤凍融對土壤呼吸影響的探究可以從以下幾個方面著手：1)加強土壤凍融時期土壤呼吸的原位監測。隨著土壤呼吸測定儀器的發展，低溫環境下土壤呼吸的高頻率自動監測已經可以實現[33]，而目前該類儀器的使用尚未推廣。2)合理設計室內凍融模擬試驗。室內模擬凍融試驗可以采用大型原狀土柱[56]，試驗期間的溫度變化范圍、凍融循環頻率以及凍融持續周期也應盡量接近真實的土壤凍融過程，使試驗結果更可信。3)加強遙感和同位素技術的使用。遙感技術可以在大尺度上獲取土壤凍融時期的水熱數據，對我們了解土壤凍融時期土壤的水熱變化狀況和掌握土壤凍融現象發生的區域很有必要；同位素技術可以幫助我們在樣點水平確定土壤呼吸的CO2來源，有助于明確凍融過程對土壤呼吸的影響機制。

4 結論

研究土壤呼吸對增溫的響應，對于理解陸地生態系統溫室氣體排放及其對氣候變暖的反饋至關重要。加大對深層土壤的關注，考慮土壤動物的貢獻及土壤動物和土壤凍融過程對土壤呼吸的影響，可以進一步揭示增溫對土壤呼吸的影響過程，提高未來氣候變暖背景下的CO2排放的預測能力。但全球變化不僅限于氣候變暖，還包括降水格局的改變、大氣氮沉降和土地利用方式的變化等，而土壤呼吸也只是陸地生態系統溫室氣體排放的重要環節之一。探究全球變化對溫室氣體排放的影響，需要考慮各種全球變化因子的綜合作用和更多的溫室氣體排放過程。

致謝：感謝北京大學城市與環境學院朱彪研究員和賀金生教授課題組成員對論文寫作提出的寶貴意見。