廣東英羅灣不同潮位紅樹林-灘涂系統碳密度差異

陳瑤瑤，張雅松，婁鐸，于晨曦，管東生*

1. 中山大學環境科學與工程學院，廣東 廣州 510275；2. 香港中文大學地理與資源管理系，香港 999077

紅樹林是生長在熱帶、亞熱帶地區的潮間帶河口、海灣、海岸的木本植物群落（李皓宇等，2016），是海岸潮間帶的重要濕地類型之一（但新球等，2016），具有防風固岸、促淤造陸和生物多樣保護等重要的作用。由于紅樹林生態系統是全球生產力最高的生態系統之一，同時具有很高的土壤和有機質的沉積速率，使得紅樹林生態系統成為全球碳循環中的重要的碳匯之一（Donato et al.，2011；Lu et al.，2016），在全球碳循環中具有重要而獨特的作用。

自然生長的紅樹林通常沿著潮灘分布，其開放狀態的特殊生境使碳循環過程比陸地森林更加復雜。已有研究表明，自然生長的紅樹林植被生物量沿著海岸潮灘的分布存在異質性和不確定性，例如高天倫等（2017）發現廣西雷州附城紅樹林植被碳儲量從低潮位到高潮位逐漸升高，Kauffman et al.（2011）發現帕勞紅樹林植被碳儲量由向海一側至向陸一側增加。同時這種不確定性也可以體現在土壤有機碳儲量方面，例如，Dung et al.（2016）對越南湄公河三角洲紅樹林的研究發現土壤碳儲量為邊緣區域＜過度區域＜內陸區域，毛子龍等（2012）對福田紅樹林進行研究發現其土壤碳密度從外灘到內灘逐漸增加。然而，以上的研究都只是發現紅樹林植被和土壤碳密度在潮位間存在一些變化，對不同潮位間產生這種紅樹林碳密度變化的原因缺乏較為系統的分析研究。因此，上述異質性和不確定性的原因尚未明確。本文將對英羅灣自然分布的不同潮位紅樹林生態系統碳密度研究，嘗試在生態系統尺度下探究不同潮位紅樹林碳密度變化機制，該研究將有助于對自然分布紅樹林生態系統碳密度異質性的理解，為紅樹林區域碳儲量的估算提供依據。

1 研究區域和方法

1.1 研究區域

圖1 研究區域采樣點分布Fig. 1 Distribution of study area sampling point

研究區域位于廣東英羅灣高橋鎮紅樹林自然保護區（20°14′-21°35′N，109°40′-110°35′E）（圖1），該區分布著中國最大面積的成片自然生長紅樹林，這些自然生長的紅樹樹種主要有白骨壤（Avicennia marina）、桐花樹（Aegiceras corniculata）、秋茄（Kandelia candel）、木欖（Bruguiera gymnorrhiza）、紅海欖（Rhizophora stylosa Griff）、無瓣海桑（Sonneratia apetala）等。研究區域屬南亞熱帶季風型海洋性氣候，年均氣溫23 ℃左右，極端最高氣溫 38 ℃，極端最低溫15 ℃。年均降水量1700-1800 mm，主要集中在5-9月。潮汐屬于不正規日潮為主的混合潮型，大潮汛期為全日潮，月平均22 d，小潮為半日潮，月平均為8 d，平均潮差2.53 m，最大潮差6.25 m（朱耀軍等，2017）。區域內土壤屬于酸性土壤，以粉粒和沙粒為主（Saintilan，1997）。

在野外調查時，利用全球定位系統（GPS）確定不同紅樹林群落的經緯度以及土壤潮灘高程，按照潮灘高程選擇了高中低3個潮位，其中高潮位樣地潮灘高程為4.3 m，中潮位樣地潮灘高程為3.3 m，低潮位樣地潮灘高程為1.6 m。

1.2 樣方調查及樣品采集

樣方調查：在選定的3個潮位區域，每個區域選取3個10 m×10 m樣方，共9個樣方。記錄白骨壤和桐花樹的基徑（D0）以及樹高（H）；記錄秋茄的基徑（D0）和樹高0.1 m處的直徑（D0.1）以及樹高；記錄木欖的基徑（D0）和樹高0.6 m處的直徑（D0.6）以及樹高；記錄紅海欖支柱根上部的胸徑（D）及樹高。

土壤樣品采集：在每個樣方使用內徑為10 cm的PVC隨機鉆取3個0-60 cm土壤剖面，所采集的樣品按照0-20、20-40、40-60 cm深度切割為3份，分別裝入密封的乙烯封口袋中，帶回實驗室備用。

1.3 分析方法

1.3.1 土壤理化性質測定方法

土壤容重用環刀法測定，土壤 pH用 PHS-3C型酸度計測定（水土質量比為 2.5∶1），土壤鹽度用臺灣衡欣AZ8371鹽度計測定（水土質量比為5∶1），土壤有機碳質量分數（SOC）采用重鉻酸鉀加熱法測定，土壤總氮用意大利VELP-UDK159自動凱氏定氮儀測定，土壤總磷采用鉬銻抗比色法測定。

1.3.2 植被生物量及植被和土壤碳密度的計算

地上生物量（AGB）和地下生物量（BGB）的估算：應用表1的異速生長模型估算紅樹林植被的地上和地下生物量，植被碳密度（VCD）由植被總生物量（TGB）與碳密度系數的乘積得，不同紅樹樹種的碳密度系數分別為：白骨壤41.5%；桐花樹41.8%；秋茄42.3%；木欖47.5%和紅海欖43.2%（曹慶先，2010）。

表1 不同紅樹林樹種的生物量模型Table1 Biomass allometric equations of different mangrove species

土壤有機碳密度的計算公式如下：

式中，SCD代表土壤有機碳密度；θi代表土壤容重；Ci代表土壤有機碳質量分數；Ti代表土壤取樣深度；i代表土壤采樣層數。

1.4 數據處理

數據整理及繪圖運用Excel 2016軟件，單因素方差分析（ANOVA）、相關性分析等運用SPSS 22.0軟件。

2 結果與分析

2.1 不同潮位紅樹林群落特征

由表2可知，不同潮位間紅樹林植被生長因子存在較大差異。從潮位梯度看，隨著潮灘高程的遞增，植被密度表現為先增再減，中潮位最高，為(199.88±81.57) plant·100 (m-2)；高潮位胸徑最大，為(6.63±0.9) cm，顯著大于中潮位(4.6±0.86) cm、低潮位(5.26±0.32) cm。；樹木高度表現為隨著潮位梯度的增加而增加，高潮位樹木高度最高，為(4.78±1.28) m，顯著大于中潮位(2.14±0.42) m、低潮位(1.45±0.01) m。

表2 不同潮位紅樹林的群落特征Table 2 Community structure in different tidal gradient of mangrove forests

2.2 不同潮位紅樹林的土壤理化性質

從表3可知，隨著潮灘高程的增加，鹽度逐漸增大，高潮位最高，為 32.67‰±2.75‰，分別是中潮位的1.35倍、低潮位的1.83倍；TN、TP隨潮灘高程變化的趨勢與鹽度基本一致，具體表現為：高潮位＞中潮位＞低潮位；pH、容重則相反，表現為低潮位＞中潮位＞高潮位。

表3 不同潮位紅樹林群落土壤理化性質特征Table 3 Physicochemical characteristics of soil in different tidal gradient of mangrove forests

2.3 不同潮位紅樹林的植被生物量及植被碳密度

如表4所示，研究區域紅樹林植被生物量變動范圍為67.39-364.14 t·hm-2，變幅較大，在空間上差異明顯。紅樹林植被生物量沿著潮位梯度的上升，各潮灘高程間植被生物量均存在顯著差異，高潮位植被生物量分別是中潮位、低潮位的2.42、5.40倍。不同潮位間地上生物量占植被總生物量的比例亦存在差異，高潮位地上生物量所占比例最高，為72.05%，顯著大于中潮位、低潮位（F=39.529，P=0.000），中潮位、低潮位差異不顯著。不同潮位紅樹林群落植被碳密度大小順序亦呈現為高潮位＞中潮位＞低潮位，其變動范圍為 27.99-157.77 t·hm-2。

表4 不同潮位紅樹林群落的生物量和植被碳密度Table 4 Vegetation biomass and carbon density in the different tidal gradient of mangrove forests

2.4 不同潮位紅樹林的土壤有機碳質量分數和土壤碳密度

不同潮位紅樹林的土壤有機碳質量分數見圖2。研究結果表明，不同潮位上的紅樹林群落土壤有機碳質量分數差異明顯（F=78.343，P=0.000）。在0-20 cm深度，高潮位紅樹林表層土壤有機碳質量分數為(36.08±3.01) g·kg-1，中潮位為(21.68±1.72) g·kg-1，低潮位為(13.01±3.36) g·kg-1，高潮位表層土壤有機碳質量分數顯著大于中、低潮位（F=52.248，P=0.000）。在 20-40、40-60 cm 深度，土壤有機碳質量分數隨潮灘高程變化的趨勢與表層土壤有機碳質量分數的變化趨勢基本一致，總體上呈現由低潮位向高潮位遞增的趨勢。紅樹林生態系統整個采樣深度土壤（0-60 cm）的平均有機碳質量分數分別是：低潮位為13.50 g·kg-1，中潮位為17.25 g·kg-1，高潮位為 32.87 g·kg-1，顯然紅樹林生態系統土壤整個采樣深度的平均土壤有機碳質量分數也有隨著潮灘高程的增加而升高的趨勢。

圖2 不同潮位土壤有機碳質量分數Fig. 2 Mass fraction of SOC at different tidal levels

不同潮位紅樹林的土壤碳密度見圖 3。高潮位紅樹林 0-60 cm 土壤有機碳密度為(154.29±2.77)t·hm-2，中潮位為(96.66±9.54) t·hm-2，低潮位為(89.63±13.25) t·hm-2，高潮位紅樹林 0-60 cm 土壤有機碳密度顯著大于中、低潮位紅樹林土壤（F=21.200，P=0.002）。

圖3 不同潮位土壤碳密度分布Fig. 3 Distribution of soil carbon density at different tidal levels

2.5 不同潮位紅樹林的生態系統碳密度

不同潮位紅樹林生態系統碳密度（ECD）見圖4。高潮位生態系統碳密度(312.06±44.23) t·hm-2顯著 大 于 中 潮 位 (159.68±15.06) t·hm-2、 低 潮 位(117.63±12.10) t·hm-2。不同潮位植被碳密度占生態系統碳密度的比例具有顯著性差異（F=40.429，P=0.000），高潮位所占比例為 50.56%，中潮位為39.47%，低潮位為23.80%。生態系統碳密度和植被碳密度占生態系統碳密度的比例均隨著潮位梯度的上升而逐漸增加。

圖4 不同潮位生態系統碳密度分布Fig. 4 Carbon density distribution of ecosystems at different tidal levels

3 討論

3.1 植被生物量隨潮灘高程變化的原因分析

英羅灣紅樹林是自然分布的成片紅樹林，該片紅樹林具有從陸地一側向海一側擴張的特點（朱耀軍等，2013）。結合英羅灣紅樹林遙感影像（Leempoel et al.，2013）及當地林業數據，我們發現本研究區域低潮位紅樹林林齡在 25年左右，中潮位紅樹林林齡在 45年左右，高潮位紅樹林林齡在 80年左右（尹毅等，1993）。一般而言，較高林齡林分伴隨著較高的植被生物量，在本研究中，紅樹林林齡從低潮位向高潮位逐步升高，其生物量也隨潮位升高，這是英羅灣紅樹林高潮位植被生物量大于中、低潮位的原因之一。

土壤養分也會影響紅樹林植被生物量。已有研究表明，紅樹林植被對營養物質可利用性的變化高度敏感，氮、磷被認為是最常見的限制紅樹林生長的營養物質（Reef et al.，2010）。本研究中紅樹林土壤總氮（TN）質量分數介于1.32-1.85 g·kg-1、總磷（TP）質量分數介于0.18-0.35 g·kg-1，根據第二次全國土壤普查分級標準，土壤總磷質量分數低于 0.4 g·kg-1時，土壤處于高度缺磷水平，這說明英羅灣紅樹林土壤總體上處于高度缺磷狀態，磷是限制英羅灣紅樹林生長的養分因子。本研究發現土壤總氮、總磷與植被生物量呈極顯著相關（表5），這說明較高的養分含量有利于植被生物量的增加。據報道，較高的氮、磷含量可以促進植被生產量的增加（Reef et al.，2010；沙聰等，2018）。因此，相對于中、低潮位，英羅灣高潮位紅樹林較高的養分含量更有利于促進植被的生長，導致其生物量也較高。

表5 植被生物量與土壤理化性質相關性分析Table 5 Correlation analysis between vegetation biomass and soil physicochemical characteristics

不同潮位的潮汐浸淹頻率及浸淹時間也可能會影響紅樹林植被生物量。根據高橋紅樹林保護區工作人員統計，高潮位由于潮灘高程較高，即使在最高潮時紅樹林植被也未被全部淹沒，中潮位紅樹林植被平均每個月浸淹 4 d，低潮位紅樹林植被平均每個月浸淹12 d。英羅灣低潮位紅樹林植被生物量為 67.39 t·hm-2，遠低于中潮位的 150.67 t·hm-2和高潮位的364.14 t·hm-2。據報道，由于低潮位紅樹林植被受較高的潮汐浸泡頻率和持續時間的影響，導致植被消耗更多的儲存能量來進行呼吸和低損耗的循環機制，僅有較小部分的能量可用于生長（Lugo et al.，1974）。陳鷺真等（2006）的研究也表明，淹水會導致土壤氧氣含量下降，阻礙植物與外界環境的氣體交換，影響植物的呼吸作用，同時淹水還會降低葉片氣孔導度和水勢，對光合作用產生顯著的抑制作用。低潮位紅樹林植被受到較高潮汐浸淹頻率及較長浸淹時間的不利影響，這也是低潮位紅樹林植被生物量較低的原因之一

3.2 土壤碳質量分數及碳密度隨潮灘高程變化的原因分析

由于英羅灣紅樹林具有從高潮位向低潮位擴張的特點，紅樹林林齡和生物量從低潮位向高潮位逐步升高，從而影響到土壤碳質量分數及碳密度隨潮灘高程變化。對不同潮位植被生物量和不同深度的土壤SOC進行相關性分析表明，0-20、20-40、40-60 cm土壤層SOC與植被生物量呈極顯著相關（表 6），表明紅樹林植被生物量對土壤有機碳質量分數具有十分顯著的影響。通常植被凋落物（樹葉、樹枝、胚軸）和細根的歸還作用可以為土壤提供大量的有機碳輸入（Tue et al.，2014；Xiu et al.，2017）。從低潮位到高潮位，英羅灣紅樹林地上植被生物量從(35.37±4.82) t·hm-2增加到(262.38±50.29) t·hm-2、地 下 植 被 生 物 量 從(32.02±1.32) t·hm-2增 加 到(101.75±14.61) t·hm-2，表明凋落物與根系的歸還量也隨著潮位的升高而增加。另外，高潮位紅樹林林齡明顯大于中、低潮位，這意味著土壤有機質的累積時間也是高潮位大于中、低潮位。因此，植被林齡較長和生物量較高是高潮位紅樹林土壤有機碳密度顯著高于中、低潮位的重要原因。

表6 土壤有機碳質量分數與植被生物量相關性分析Table 6 Correlation analysis between soil organic carbon content and vegetation biomass

較高的鹽度對土壤有機碳也有影響。本研究中土壤有機碳質量分數與鹽度呈極顯著正相關（P=0.000，表7）。一方面可能是由于鹽度的升高能促進紅樹林根系的生長（Chapin，1991），相應地有更多的根系歸還到土壤中，增加土壤鹽度；另一方面，有研究發現鹽度在10‰-60‰范圍內，隨著鹽度的升高，微生物的活動會受到抑制，根系分解速率降低（Azam et al.，2006；Ouyang et al.，2017），這意味著鹽度的升高有利于土壤碳的累積。英羅灣紅樹林土壤鹽度從低潮位的 17.83‰升高到高潮位的32.67‰，由于高潮位鹽度明顯高于中、低潮位，這可能也是英羅灣紅樹林高潮位有機碳含量顯著高于中、低潮位的原因之一。

表7 土壤有機碳質量分數與土壤理化性質相關性分析Table 7 Correlation analysis between soil organic carbon content and Soil physicochemical characteristics

另外，土壤pH也會對土壤有機碳產生影響，土壤pH主要通過影響土壤微生物的活性及生長來影響土壤有機碳含量。土壤pH值是影響細菌和放線菌的主要因子，多數細菌和放線菌的最適pH為6-8（陸俊錕等，2008），有研究表明微生物種類在酸性土壤中受到限制，以真菌為主，使有機碳的分解受到抑制（李忠等，2001）。本研究中低中高潮位pH分別為5.75、5.55、4.48，土壤pH與SOC呈顯著性負相關（P=0.035）。進一步證實了紅樹林酸性土壤的環境有利于土壤有機碳的累積。

4 結論

總體上，紅樹林植被生物量、土壤碳密度均隨著潮灘高程的增加而增加。林齡較長、土壤養分含量高、潮汐浸淹的頻率低及時間短是英羅灣高潮位紅樹林植被生物量大于中、低潮位的主要原因；林齡較長、植被生物量較高、鹽度高和pH低則是英羅灣高潮位紅樹林土壤有機碳大于中、低潮位的主要原因。