白三葉(Trifolium repens)入侵對城市草坪生態系統土壤動物的影響

黃玉梅,張 凱,孫凌霞,張 健,李三月,胡貞艷,王若然,李 向,熊 茜,解文峰,*

1 四川農業大學風景園林學院,成都 611130 2 四川農業大學林學院,成都 611130

外來生物入侵是全球性問題,業已給入侵地的生態環境、生物多樣性及經濟造成了顯著影響,甚至巨大危害。據資料顯示,全球每年因外來生物入侵造成的經濟損失高達數千億美元,僅我國就達574億元[1- 2]。外來植物成功侵入后,不僅對本土植物構成威脅,還會對該生態系統中其他生物,如大型脊椎動物、土壤無脊椎動物、土壤微生物,以及土壤理化性質等產生直接或間接影響[3-4]。目前,有關外來植物入侵對生態環境和生物多樣性的影響已有許多研究[3- 6],但主要集中于農田、森林、湖泊等生態系統,并且主要關注其對地上物種的影響,而對城市生態系統以及土壤生態系統尤其是土壤生物的影響鮮有報道[7]。

土壤動物是土壤生態系統中最活躍的生物類群之一,不但起著聯結地上/地下物質循環和能量流動的橋梁紐帶作用,而且還對地上生態系統的結構、功能及過程具有重要的反饋調控作用[8- 10],因此,土壤動物群落特征常常作為反映整個生態系統質量狀況的重要生物學指標[10- 12]。

白三葉(TrifoliumrepensL.),為豆科植物,原產于歐洲,最早作為優質牧草引入我國[13],因其顏色蔥綠、適應性強[14- 15],20世紀末曾在北方地區被廣泛用于城市園林草坪建植[16- 17]。但現有研究發現,該植物同時也具有很強的入侵性和排他性,極易對周邊生態環境和混種植物產生負面影響,從而顯著降低群落的生物多樣性[18]。目前,白三葉已成為我國西南地區城市草坪的主要入侵植物之一[19]。本試驗通過對白三葉不同入侵程度的城市草坪生態系統進行野外調查,研究入侵地土壤動物群落特征和土壤理化性質變遷,探討白三葉入侵的土壤生物學機制,其結果將為城市草坪景觀的建造和維護提供理論參考。

1 材料與方法

1.1 樣地概況

樣地位于四川省成都市溫江區(30°36′—30°52′N, 103°41′—103°55′E),該區四季分明,氣候溫和,雨量充沛,日照偏少,無霜期較長。年均溫16.0℃,年降雨量865.9 mm,年均日照時數991.1 h。草坪主要草種為高羊茅(FestucaelataKeng ex E. B. Alexeev),主要入侵植物為白三葉,主要土壤類型為沖積土和稻田土。各草坪均建植于2008年前后,管理水平中等,定期修剪和澆水,人為干擾較輕,樣地立地條件基本一致。

1.2 研究方法

1.2.1 樣地設置

在成都市溫江區選擇3塊草坪作為樣地(距離大于3 km),每塊樣地根據入侵程度不同,設置4個調查小區(距離大于50 m),分別設對照區(O型)、輕度入侵區(Ⅰ型)、中度入侵區(Ⅱ型)、重度入侵區(Ⅲ型)[20]。O型：無白三葉入侵,高羊茅成片均勻分布；Ⅰ型：白三葉蓋度為10%—30%,零星分布,高羊茅基本成片；Ⅱ型：白三葉蓋度為40%—60%,高羊茅與白三葉呈團塊狀鑲嵌分布；Ⅲ型：白三葉蓋度為70%以上,成片分布,高羊茅零星分布,生長稀疏。分別于2016年7月、10月,2017年1月、4月中旬進行調查采樣。

1.2.2 樣品采集與分離

①大型土壤動物(體長>2 mm)：在每個調查小區挖取面積30 cm×30 cm,深度為5 cm的土壤,重復3次。用手撿法將大型土壤動物撿至盛有75%酒精的容器中,帶回實驗室鑒定至科,并記錄數據。②中小型干生土壤動物(體長0.2—2 mm)：在每個調查小區選取面積為10 cm×10 cm的土壤,用100 mL環刀取樣,取樣深度5 cm,重復3次,裝入黑布袋中并編號。實驗室內用Tullgren干漏斗法進行分離,在解剖鏡下鑒定土壤動物至科,并記錄數據。③中小型濕生土壤動物(體長0.2—2 mm)：在每個調查小區選取面積為10 cm×10 cm的土壤,用50 mL環刀取樣,取樣深度5 cm,重復3次,裝入黑布袋中并編號。實驗室內用Baermann濕漏斗法進行分離,在解剖鏡下鑒定土壤動物至科,并記錄數據。④土壤指標：測定土壤含水率、pH值及銨態N、速效P、速效K的濃度。含水率測定采用烘干法,pH測定采用電位法,銨態N濃度測定采用納氏比色法,速效P濃度測定采用鉬銻抗比色法(0.5 mol/L NaHCO3浸提),速效K濃度測定采用火焰光度法[21- 22]。

1.3 數據分析

1.3.1土壤動物類群數量等級劃分

個體數占土壤動物群落個體總數比例大于等10%的類群為優勢類群；占群落個體總數1%—10%者為常見類群；小于1%為稀有類群[23]。

1.3.2數據分析和整理

采用EXCEL 2010進行數據整理并作圖；采用SPSS 17.0進行單因素方差分析(one-way ANOVA),對土壤動物群落特征作差異顯著性檢驗,并用最小顯著差異法(LSD)作多重比較；采用Canoco for windows 4.5對土壤動物與環境因子進行典范對應分析(Canonical correspondence analysis, CCA)。

2 結果與分析

2.1 白三葉不同入侵程度下土壤動物群落組成

由表1、2、3可知,白三葉不同入侵程度的調查樣地共捕獲土壤動物30099只,隸屬于19目43科。個體數量表現為中度入侵(8224)>輕度入侵(7707)>對照(7190)>重度入侵(6978)。類群數量表現為中度入侵(40)>輕度入侵(39)=重度入侵(39)>對照(36)。其中小桿科、線蚓科和跳蟲科為成都市溫江區草坪土壤動物的優勢類群,其個體數量占總數的55.8%。常見土壤動物類群有棘蟲兆科、墊刃科、厲螨科、麗甲螨科、駝蟲兆科等8個科,個體數量占總數的38.4%。其余32個科均為稀有類群,其個體數量僅占總數的5.8%。

成都市溫江區白三葉入侵草坪中,大型土壤動物的優勢類群為蟻科、正蚓科、地蛛科和狼蛛科,占總數的56.6%；常見類群為地蜈蚣科、潮蟲科、象甲科、夜蛾科幼蟲、姬馬陸科和木螱科,占總數的41.9%；鉆頭螺科和苔甲科為稀有類群,占總數的1.5%。中小型干生土壤動物中優勢類群為跳蟲科,棘蟲兆科,厲螨科和麗甲螨科,占總數的77.3%；常見類群為駝蟲兆科、長角長蟲兆科、隱顎螨科及厚厲螨科,占總數的18.9%；其余為稀有類群,如矮蒲螨科、圓蟲兆科等,占總數的3.8%。中小型濕生土壤動物中優勢類群為小桿科、線蚓科和墊刃科,占總數的98.9%；其余為稀有類群,如仙女蟲科、雙翅目幼蟲等,占總數的1.1%。

2.2 白三葉不同入侵程度下土壤動物多樣性的季節動態

如圖1所示,不同入侵程度的白三葉群落一年中對土壤動物類群數量影響不一。對照組類群數量較低,其他入侵程度的土壤動物類群數量相似；土壤動物類群數量的季節動態特點表現為,夏季和秋季最高,冬季迅速減少,冬末至春季略有上升。方差分析表明,白三葉不同入侵程度下,草坪土壤動物類群數量有極顯著差異(F=10.469,P<0.01),并且在不同季節間存在顯著差異(F=3.424,P<0.05)。中度入侵草坪中,土壤動物的個體數量明顯高于其余3種處理；草坪土壤動物個體數量的季節動態總體表現特點是,夏季土壤動物個體數最多,秋季逐漸減少,冬季土壤動物最少,春季逐漸增加。方差分析結果顯示,白三葉不同入侵程度間草坪土壤動物個體數量存在極顯著差異(F=8.501,P<0.01),不同季節間也存在極顯著差異(F=7.371,P<0.01)。

表1 成都溫江區草坪大型土壤動物種類和分布

Pr:捕食性, Predatory; Sa:腐食性, Saprophagous; Ph:植食性, Phytophagous; O:雜食性, Omnivorous

表2 成都溫江區草坪中小型干生土壤動物種類和分布

表3 成都溫江區草坪中小型濕生土壤動物種類和分布

圖1 不同入侵程度下草坪土壤動物類群數量和個體數量的季節動態Fig.1 The seasonal dynamics of turf soil animal groups and individuals with various invasion levels of Trifolium repens

2.3 白三葉不同入侵程度下土壤動物與土壤環境因子的CCA分析

2.3.1 大型土壤動物CCA分析

大型土壤動物CCA排序結果如表4所示。其中, pH值、含水率和速效K與第1排序軸相關性較高,速效P與第2排序軸相關性較高,銨態N與第3排序軸相關性較高；前兩個排序軸對大型土壤動物與土壤環境因子關系的累計解釋量分別為42.6%和68.3%,表明大型土壤動物和土壤環境因子之間存在較為密切的關系,大型土壤動物的分布能在一定程度上反映出土壤環境因子的變化。

表4 土壤環境因子與排序軸的相關性

由圖2可以看出,土壤環境因子對地蛛科、地蜈蚣科和夜蛾科幼蟲等影響較小,這些物種分布在排序圖原點附近,表明它們適應環境的能力較強；姬馬陸科與土壤pH值存在相關性；狼蛛科與銨態N關系緊密；叩甲科和象甲科受土壤含水率影響較大；蟻科和苔甲科與速效P存在相關性；潮蟲科和正蚓科受速效P和速效K的共同影響。總體看來,在前兩個排序軸上,速效P、含水率及pH值對大型土壤動物影響較大,而銨態N影響相對較小。

圖2 草坪土壤中的大型土壤動物CCA排序 Fig.2 Canonical correspondence analysis of turf soil macrofaunaElat:叩甲科, Elateridae; Curc:象甲科, Curculionidae; Scyd:苔甲科, Scydmaenidae; Geop:地蜈蚣科, Geophilidae; Kalo:木螱科, Kalotermitidae; Lyco:狼蛛科, Lycosidae; Atyp:地蛛科, Atypidae; Noct:夜蛾科幼蟲, Noctuidae larva; Lumb:正蚓科, Lumbricidae; Onis:潮蟲科, Oniscidae; Form:蟻科, Formicidae; Juli:姬馬陸科, Julidae; Subu:鉆頭螺科, Subulinidae; pH:酸堿度, pH value; WR:含水率, Water ratio; AP:速效P, Available P; AK:速效K, Available K; AN:銨態N, Ammonium N

2.3.2 中小型干生土壤動物CCA分析

中小型干生土壤動物與土壤環境因子CCA排序結果顯示(表4),速效K與第1排序軸相關性較高,二者呈負相關；含水率、速效P與第2排序軸相關性較高,其中,含水率與第2排序軸呈正相關,而速效P則呈負相關；銨態N與第3排序軸相關性較高。前兩個排序軸分別累計解釋了中小型干生土壤動物與土壤環境因子關系的54.3%和82.1%,表明二者之間存在較為密切的關系,土壤環境因子的變化能在一定程度上影響中小型干生土壤動物的分布。

如圖3所示,土壤pH值、含水率及銨態N、速效K和速效P濃度對跳蟲科、棘蟲兆科和麗甲螨科等優勢類群影響較小,它們分布在排序圖原點附近,表明具有較強的適應力；隱顎螨科和派盾螨科與速效K存在相關性；厲螨科受速效K與含水率影響較大；赤螨科、莓螨科與pH值、銨態N及速效P均存在相關性。總體而言,在第1排序軸和第2排序軸上,含水率、速效P及速效K對中小型干生土壤動物影響較大,而銨態N影響相對較小,與大型土壤動物相似。

圖3 草坪土壤中的中小型干生土壤動物CCA排序Fig.3 Canonical correspondence analysis of turf soil meso-micro fauna (Tullgren method)Onyc:棘蟲兆科, Onychiuridae; Podu:跳蟲科, Poduridae; Smin:圓蟲兆科, Sminthuridae; Kalo:木螱科, Kalotermitidae; Orch:長角長蟲兆科, Orchesellidae; Cyph:駝蟲兆科, Cyphoderidae; Veig:維螨科, Veigaiidae; Lael:厲螨科, Laelapidae; Liac:麗甲螨科, Liacaridae; Pygm:矮蒲螨科, Pygmephoridae; Podo:足角螨科, Podocinidae; Eryt:赤螨科, Erythraeidae; Cryp:隱顎螨科, Cryptognathidae; Parh:派盾螨科, Parholaspididae; Rhag:莓螨科, Rhagidiidae; Amer:美綏螨科, Ameroseiidae; Japy:鋏蟲八科, Japygidae; Pach:厚厲螨科, Pachylaelapidae; Stap:隱翅甲科, Staphylinidae; Silv:鋸谷盜科, Silvanidae

2.3.3 中小型濕生土壤動物CCA分析

圖4 草坪土壤中的中小型濕生動物CCA排序 Fig.4 Canonical correspondence analysis of turf soil meso-micro fauna (Baermann method)Tyle:墊刃科, Tylenchidae; Tubi:顫蚓科, Tubificidae; Naid:仙女蟲科, Naididae; Rhab:小桿科, Rhabditidae; Ench:線蚓科, Enchytraeidae ; Cyat:杯咽科, Cyatholaimidae; Chir:搖蚊科幼蟲, Chironomidae larva; Lonc:尖翅蠅科幼蟲, Lonchopteridae larva; Scia:尖眼蕈蚊科幼蟲, Sciaridae larva

中小型濕生土壤動物與土壤環境因子排序結果顯示,含水率、銨態N與第1排序軸呈正相關,而速效P與第1排序軸呈負相關；pH值、速效K與第2排序軸相關性高于第1排序軸(表4)。前兩個排序軸對中小型濕生土壤動物與土壤環境因子關系的累計解釋量分別為54.7%和82.1%,表明二者之間存在較為密切的關系,中小型濕生土壤動物的分布能較好地反映土壤環境因子的變化。

由圖4可以看出,土壤環境因子對小桿科、線蚓科等優勢類群影響較小,這些物種分布在排序圖原點附近,表明其對環境具有較強的適應性；墊刃科、尖翅蠅科同時受速效P、速效K和pH值的影響；杯咽科與pH值、速效K存在相關性；尖眼蕈蚊科與含水率相關較為緊密。總體而言,含水率、速效P等環境因子在第1排序軸和第2排序軸上,對中小型濕生土壤動物影響較大,而銨態N、pH值和速效K影響相對較小。

3 結論與討論

本試驗調查研究了白三葉不同入侵程度下草坪樣地中土壤動物的群落結構,發現線蟲類、蜱螨類和彈尾類為各種入侵程度土壤生態系統中共有的優勢類群,這與楊曉東[24]、王振中[25]、王軍[26]等人研究結果吻合。調查還發現白三葉入侵對草坪土壤動物個體數量的影響大于對土壤動物類群數量的影響,總體呈現出中度入侵>輕度入侵>對照>重度入侵的趨勢,說明白三葉中度入侵在一定程度上能提高草坪土壤動物的個體數量,這與國外一些研究相似[27- 29]。比如,新西蘭次南極區群島有外來植物入侵的生態系統中,其大型無脊椎動物和蜱螨類土壤動物的數量多于只有土著植物的生態系統[27]；美國有飛機草(Chromolaenaodorata)入侵的桉樹林單位面積的蚯蚓個體數量遠遠多于沒有入侵的桉樹林[29]。白三葉中度入侵對草坪土壤動物的個體數量有促進作用,可能與入侵植物的生物學特性和入侵地土壤理化性質發生變化有關[27]。一定數量的白三葉入侵后,改變了草坪生態系統的植物群落結構,使入侵地的生物資源發生改變,豐富了土壤動物的食物來源,同時,白三葉枯死后形成的較之高羊茅更易分解的凋落物,可能在某種程度上加快了土壤養分循環,優化了土壤質量[30],從而使土壤動物個體數量有所增加。

白三葉入侵城市草坪實際是一種干擾作用。本試驗結果表明,白三葉中度入侵的草坪土壤動物多樣性整體高于其他入侵程度,符合中度干擾理論[31- 32]。究其原因,白三葉入侵草坪生態系統時經歷了數量上由少到多、程度上由輕至重的過程,最初,輕度入侵的白三葉增加了草坪植物多樣性,提高了地上部分初級生產力,同時通過凋落物分解使數量更多、種類更豐富的植物殘體進入土壤中,土壤環境有利于土壤動物生存,土壤動物的群落多樣性呈上升趨勢；隨著白三葉入侵面積的增加,逐漸形成中度入侵,多樣的食物資源及棲居環境促使土壤動物的個體數量和類群數量達到最高值；隨著入侵程度的進一步加重,白三葉大面積占據草坪,基本形成單優群落,嚴重擠占了土著植物的生存空間,植物多樣性下降,草坪草長期不能獲得充足光照,植株生長低矮。加之,隨著白三葉生物量的不斷累積,其化感作用愈發顯現,不僅抑制地上草坪草生長,同時其分泌產生的化感物質對土壤動物新陳代謝及生理生化活動也產生不利影響(未發表的數據),從而導致白三葉重度入侵下城市草坪中土壤動物的個體數量減至最低。

土壤動物群落的季節性動態變化可受到各種環境因子的影響,例如降水、土壤類型、光照、溫度等[33]。本試驗中,草坪土壤中動物群落的類群數量和個體數量明顯受季節變化影響,總體表現為夏季和秋季土壤動物的類群數量和個體數量顯著高于春季和冬季。夏季雨水豐沛,溫度較高,適宜草坪土壤動物生存,其個體數量和類群數量均達到全年最高值；而秋季雖然溫度略有降低,但凋落物有所增加,為土壤動物提供了較為豐富的食物來源,因此土壤動物的個體數量和類群數量仍維持較高水平；冬季植被稀疏,土壤表層溫度驟降,生存環境惡劣,土壤動物的個體數量和類群量跌至最低值；春季萬物復蘇,植物茂盛生長,為土壤動物提供了適宜的棲居環境,其個體數量和類群數量呈現上升趨勢。

研究表明,外來入侵植物一方面通過改變土著植物的初級生產力以及植物組織化學特性,使土壤動物所需生活資源發生變化[34- 35]。另一方面,通過根系分泌物、凋落物等改變土壤理化性質[36- 37],進而影響土壤動物群落結構[38-40]。本試驗中,CCA分析顯示,白三葉不同入侵程度下土壤含水率、速效P及pH值對各體型土壤動物影響較大,而銨態N影響相對較小,可能的原因是白三葉為豆科固氮植物,一定程度上改善了草坪土壤的供氮水平,使N不成為土壤動物分布的限制因子。但同時,白三葉的快速擴張改變了土壤容重、土壤溫度以及土壤水分等環境條件,進而影響到與土壤養分循環有關的微生物群落結構和相關土壤酶活性,并通過土壤生物間的相互作用最終影響到土壤動物的分布[37,41]。CCA排序還顯示,白三葉入侵后,土壤理化因子的改變對地蛛科、地蜈蚣科、跳蟲科、棘蟲兆科、小桿科及線蚓科等優勢類群影響較小,對常見和稀有類群影響較大,表明土壤動物優勢類群往往具有更強的適應力,對環境變化具有更高的耐受性,而常見或稀有類群則對環境變化更敏感,因此常作為監測環境的生物學指標之一。

目前,關于外來植物入侵的研究大多集中于農田、湖泊、濕地、荒漠等生態系統,而缺少對城市草坪生態系統的關注。草坪是城市園林綠化中十分重要的形式,白三葉入侵不但對城市草坪景觀造成嚴重破壞,增加養護成本,同時還對草坪土壤生態系統產生直接或間接影響。因此,通過研究白三葉入侵對城市草坪中各類土壤動物的影響,可進一步探明外來植物的入侵機制,為城市草坪生態系統建植養護及雜草防除提供一定的理論基礎。