不同植被恢復階段土壤溫室氣體排放對干濕交替的響應

劉 駿，薛 莉，岳 輝，葛志強，許文斌，黃梓敬，胡亞林*

(1.福建農林大學林學院/森林-生態穩定同位素研究中心，福建福州350002;2.福建省長汀縣水土保持事業局，福建龍巖366300)

自18世紀60年代工業革命以來，溫室氣體排放(如CO2、CH4、N2O等)在人類活動的干擾下逐漸加劇，并帶來一系列的負面效應[1-2]，極不利于生態系統結構的平衡，其研究已受到人們的主要關注。紅壤是我國南方廣泛存在的一種土壤類型，主要分布于福建等華南省份。在我國的紅壤區，整體的水熱條件非常好，既適合糧食作物生長，也適合森林經營，是極為重要的土壤資源。正因為可利用性強，紅壤區一直以來存在著過度開發或利用不當，造成了嚴重的植被退化和水土流失現象[3]。

針對紅壤區嚴重的植被退化與水土流失問題，政府與研究機構開展了長期大規模的植被恢復治理工程，因治理時間的差異形成了不同的植被恢復階段(圖1)。然而，目前針對不同植被恢復階段溫室氣體排放的影響研究仍然不足。溫室氣體排放是微生物主導的過程，主要受底物和環境因子的影響，在這兩因子的影響下，最終影響到微生物的活性[4-5]。在植被恢復過程中，植被的覆蓋度及多樣性是在增加的，隨之土壤的養分含量也在增加，可以推測出不同的植被恢復階段溫度氣體排放會受到影響[6]。除一些受植被影響外，水分是一個很重要的環境因子，它也會對溫室氣體排放具有一定的影響[7-8]。

圖1 紅壤退化區不同植被恢復階段林相Fig.1 The forest form at different plant restoration stages in degenerated red soil region

降雨格局的改變已成為全球氣候變化的重要內容，通常表現為極端降雨和干旱的頻繁發生。在氣候變化的影響下，極端性降雨在我國南方紅壤區也時常發生，導致土壤水分含量的不均勻，土壤會經歷頻繁的干濕交替，造成干濕交替現象越來越嚴重。在森林生態系統中干濕交替是一個重要的過程，因而對溫室氣體排放產生強烈的影響。研究表明，水分含量增加，促進森林凋落物分解過程，使所含有機質等營養物質排放到土壤中，為土壤微生物提供了充足的能源，也提高了微生物活性，因而有可能加快了溫室氣體的排放[9-10]。因此，氣候變化影響下土壤干濕交替引起的短暫的養分變化對認識土壤溫室氣體排放有著重要的科學意義。但到目前為止，關于南方紅壤區不同植被恢復階段溫室氣體排放受干濕交替的影響研究仍然較少。

長汀縣位于福建省西部，地處中亞熱帶季風氣候區，雨量充沛，曾經是我國南方紅壤區水土流失最為嚴重的縣份之一[3]。在各級政府和相關專家經過數十年的努力下，展開一系列南方紅壤區水土流失治理試驗，水土流失得到了好轉[11]。因治理時間上的差異，形成不同的植被恢復階段，典型的有退化裸地、10年植被恢復區、20年植被恢復區、30年植被恢復區。近年來也頻繁遭受極端降雨，易形成干濕交替的現象。這為我們的研究提供了一個理想的對象。本研究主要以長汀水土流失區不同恢復階段土壤為研究對象，探討不同恢復階段溫室氣體排放對干濕交替的響應。對該問題的研究不僅有利于更加精確科學地評價南方紅壤區水土流失區恢復的生態效應，也為森林土壤碳通量模型估算提供數據支撐。

1 材料和方法

1.1 研究區概況

本研究樣地位于長汀縣河田鎮。該地屬于亞熱帶季風性濕潤氣候，年平均氣溫19 ℃，最高氣溫39.8 ℃，最低氣溫-4.9 ℃，降雨量大，多暴雨，年降雨量1 700 mm左右[12-13]，地帶性植被為常綠闊葉林。土壤多為花崗巖發育而來的紅壤，抗蝕性較差，風化后的土壤類型主要為黃砂土和磚紅砂土，呈酸性。

1.2 樣地設置

2017年6月，在裸地、10年植被恢復區、20年植被恢復區、30年植被恢復區、常綠闊葉林5個林分中隨機設置4個10 m×10 m的樣地，去除表層凋落物，每個樣方中多點采集(0～10 cm)表層土混合，每種林分帶回4份混合土壤，回實驗室后過2 mm篩，挑出雜物和細根后放入4 ℃冰箱保存待用。

1.3 實驗處理

實驗包括正常恒濕處理和干濕交替處理。稱取新鮮土樣(相當于干土150 g)于1 000 mL玻璃廣口瓶中，調節至40%持水量(WHC)后用帕拉膜封口，并扎小眼用于通氣。放入恒濕培養箱，在25 ℃黑暗條件下預培養10 d以平衡前期準備工作的干擾，每2 d稱量補水1次以維持恒定WHC。預培養結束后開始實驗，恒濕處理仍然維持水分，干濕交替處理一個周期20 d，20% WHC 8 d、100% WHC 2 d、然后揭開封口膜自然蒸發至60% WHC 10 d，共進行5個周期。實驗在第1、10、15、24、30、35、44、50、55、64、70、75、84、90、95天進行采氣取樣，封口后在0,15,30 min各采氣一次。每次所采氣體用氣袋儲存好，在2 d內用氣相色譜儀測完。

分析測試方法：土壤全碳、全氮含量由元素分析-質譜聯用儀測定，可溶性有機碳(DOC)、可溶性有機氮(DON)由DOC儀測定，NO3-- N、NH4+- N由間斷化學分析儀測定，微生物量碳氮采用氯仿熏蒸法。

1.4 數據分析

氣體通量的計算公式如下：

F=M/V0×P/P0×T0/T×H×dct/dt×πr2/m

(1)

式(1)中，F表示為土壤氣體通量(μg /(kg·h))；M表示為氣體的摩爾質量(g/mol)；V0表示為標準狀態下(溫度273 K，氣壓101.3 kPa)，氣體摩爾體積(22.41 L/mol)；T0/P0表示為標準狀態下空氣的絕對溫度和氣壓；P表示為采樣時氣壓；T表示為采樣時的絕對溫度；dct/dt表示為觀測時間內培養瓶內氣體濃度隨時間變化的直線斜率，正值則為排放，負值則為吸收；H表示為培養瓶瓶口到培養土壤的高度(m)；r表示為培養瓶半徑(m)；m表示為干土質量(kg)。平均氣體通量為這15次采氣所得氣體的平均值。

土壤累積排放量的計算公式如下：

(2)

式(2)中，Fi表示為連續兩次采樣時氣體平均排放速率(μg/kg)，Dt表示為采樣的間隔天數(d)，n表示為采樣次數。

數據運算使用Microsoft Excel 2016；應用SPSS 17.0 軟件進行了數據的統計分析，其中采用單因素方差分析判斷不同恢復階段土壤常規理化性質(表1)與溫室氣體的平均排放速率(圖2)之間的差異顯著性，采用配對t檢驗分析不同恢復階段土壤溫室氣體累積排放量的差異顯著性；采用Origin 2017軟件作圖。

2 結果與分析

2.1 不同恢復階段植被土壤基本理化性質

隨著植被的恢復，可以發現土壤全碳、全氮、DOC、DON含量是逐漸增加的；裸地、10年恢復林、20年恢復林、30年恢復林的NO3--N、NH4+-N及微生物碳、氮含量差別不大，但明顯低于天然林；5種林分土壤容重與pH值變化不大。

表1 不同恢復階段植被0～10 cm表層土壤理化性質

2.2 不同恢復階段植被土壤溫室氣體平均排放速率

圖2 不同恢復階段土壤溫室氣體(a：CO2，b：CH4，c：N2O)平均排放速率 Fig.2 Mean soil greenhouse gases (a：CO2，b：CH4，c：N2O) emission rate at different restoration stages

從土壤CO2平均排放速率來看，恒濕處理由大到小順序為30年恢復林、天然林、20年恢復林、10年恢復林和裸地(圖2)，其中30年恢復林土壤CO2排放速率達到了(1 577.64±37.94)μg/(kg·h)，顯著高于5年恢復林(900 μg/(kg·h))與裸地(291.34 μg/(kg·h))。干濕交替顯著改變了CO2的排放速率，主要表現為顯著提高了裸地CO2的排放速率，顯著降低了其它4個林分的速率(圖2a)。整體上看，在干濕交替處理中仍然是隨著恢復年限的提高，CO2的排放速率逐漸增加。

對于CH4，在恒濕處理中，大部分土壤都表現出CH4吸收，在干濕交替處理后，裸地、10年恢復林、30年恢復林CH4吸收增強，20年恢復林、天然林由CH4吸收轉變為排放，但處理之間差異并不顯著。從平均排放速率來看，恒濕處理培養期間，除10年恢復林，其它4種林分都表現為排放，干濕交替處理增強了N2O排放，但差異不顯著。

2.3 不同恢復階段植被土壤累積溫室氣體排放特征

不同恢復階段土壤CO2累積排放量均逐漸上升，不同恢復階段土壤CO2累積排放量順序由大到小為30年恢復、天然林、15年恢復、5年恢復和裸地，并存在顯著性差異(P<0.05)(圖3)。干濕交替降低了天然林、30年恢復林、15年恢復林、5年恢復林的CO2累積排放量，下降幅度達到30%～50%；另一方面干濕交替增加了裸地CO2累積排放量，增幅達到50%。在恒濕處理中，除30年恢復林，其它4林分土壤累積CH4通量在實驗最后都表現出凈吸收，在干濕交替處理中，天然林與15年恢復林表現出凈排放，其它3林分表現出凈吸收，其中天然吸收量較低。在恒濕處理中只有天然林土壤的N2O表現出凈排放，其它均為凈吸收，干濕交替處理中所有林分土壤N2O都為凈吸收。

圖3 不同恢復階段土壤溫室氣體(a：CO2，c：CH4，e：N2O)累積排放量Fig.3 Mean soil greenhouse gases (a：CO2，b：CH4，c：N2O) emission rate at different restoration stages

3 討論和結論

3.1 不同恢復階段植被土壤CO2排放特征及對干濕交替的響應

本研究發現中，從CO2的平均排放速率和累積CO2排放量來看，隨著恢復年限的提高，CO2的排放逐漸增加。森林土壤CO2的排放與植物的狀況存在密切關系，與植物發育年齡或演替階段有直接聯系[2]。研究表明在廣東鼎湖山對中亞熱帶3種演替階段早期針葉林、中期針闊混交林和后期頂級常綠闊葉林的研究發現土壤CO2的排放通量是逐步增加的，平均來看常綠闊葉林是針葉林的兩倍[14]。也有研究對不同林齡(1～2年、4～6年、8～12年、20～25年生)的火炬松林研究也發現隨著林齡的增加，土壤CO2通量也是增加的[15]。在其它地區均有相類似的研究結果[16-17]。隨著林齡的增加或演替的進行，土壤有機碳含量是在累積的，土壤微生物量也在增加，這是導致CO2濃度增加的關鍵因素。在本研究中，30年恢復的馬尾松林土壤呼吸要略高于天然林，這可能是因為本實驗屬于室內實驗，忽略了在自然狀態下植物根系的自養呼吸。研究表明自養呼吸能占到土壤相當一部分比例，能達到10%～90%[18-19]。30年恢復林雖然在植物的物種上有一定程度的增加，但植物生物量及根系生物量仍然比天然林低[20]。

干濕交替并沒有影響不同恢復階段5個林分土壤CO2排放的整體格局，依然是天然林與30年恢復林CO2排放量較高，其它林分較低，即隨著土壤有機質含量的提高，CO2排放量增加。但是干濕交替對累積CO2排放有顯著影響，經配對t檢驗驗證，干濕交替處理顯著增加了裸地累積CO2排放量(P<0.05)，增幅達到50%，另一方面干濕交替顯著降低其它4個林分土壤累積CO2排放量(P<0.05)。大部分研究都表明干濕交替能夠激發土壤CO2的釋放[21-23]。原因主要有以下3個方面：一是置換效應，正常土壤的孔隙中會存在CO2沉積的現象，當有充分的降雨來臨時，孔隙中的CO2會被水分排擠，并排放至空氣中，這屬于物理效應[24]；二是底物供給改變機制，在干濕交替過程中，土壤團聚結構的破壞、原有微生物的死亡、碳酸鹽的酸解都會增加土壤可溶性有機碳含量，作為底物DOC的增加會有效促進土壤呼吸作用[23]；三是微生物脅迫機制，在缺水條件下，微生物通過積累高濃度的溶質而降低滲透壓以應對干旱脅迫，當再次獲得水分時，微生物需要代謝這些溶質，使得大量含碳化合物釋放而促進了呼吸[24]。

本研究中裸地累積CO2排放量的增加應與這幾個方面因素相關。但是另外4個林分的降低是何種因素引起的呢？也有相關的研究發現了類似的結果[25-26]。土壤呼吸是微生物作用的結果，在干濕交替過程中，微生物的死亡雖然能夠釋放DOC，但是大量的微生物量損失后得不到恢復同樣會減弱呼吸作用[27]。課題組的研究對象天然林、30年恢復林、20年恢復林、10年恢復林微生物量較高，在干濕交替過程中微生物死亡量可能較高，導致累積CO2排放量減少[26]。通過本研究課題組認為干濕交替對CO2排放的影響也與土壤原本微生物狀況相關，過量的死亡會抵消水分增加帶來的激發效應。

3.2 不同恢復階段植被土壤CH4排放特征及對干濕交替的響應

本實驗大部分林分土壤CH4處于凈吸收的狀態，即它們的土壤是CH4的“匯”。土壤CH4通量是由CH4氧化菌和CH4產生菌之間平衡的結果，與它們的數量及活性密切相關[28]。有研究表明天然林轉換為人工林后，CH4的氧化能力下降，也就是凈排放增加[29]。而莫江明等[30]對鼎湖山3種森林土壤的研究發現針葉林(馬尾松)土壤CH4吸收能力要強于常綠闊葉林，這與本研究結果相似。

土壤CH4通量影響因素復雜[31]。CH4氧化菌受土壤pH值影響顯著，其最優pH范圍為4.5～7，過酸的土壤會抑制CH4氧化菌的活性，進而影響CH4吸收[32]。本研究中土壤均呈較強的酸性(pH在4左右)，可能是抑制30年恢復林與天然林土壤CH4吸收的原因之一。土壤酸化還會導致土壤釋放更多的Al3+，增加Al3+濃度，從而毒害CH4氧化菌[28]。大量實驗研究表明土壤銨態氮含量也會抑制CH4的氧化能力，CH4是由微生物CH4加單氧酶(MMO) 氧化完成轉化吸收的，而NH4+也可被MMO結合作為CH4氧化細菌的替代基質，因此過高含量的NH4+可競爭性抑制CH4氧化。在本研究中，天然林土壤NH4+含量要遠高于其它幾個林分(表1)，這可能是天然林土壤CH4吸收量較小的原因[33-34]。微生物特性的變化也會顯著影響土壤CH4通量[35]。在我國南方紅壤退化過程中，土壤微生物群落及數量都發生了明顯的變化，這也可能是影響CH4排放通量差異的一個重要原因[36]。通過上述分析可知土壤CH4通量影響因素眾多，需要更加細致的實驗去一一驗證。

本研究中，干濕交替對不同林分土壤累積CH4通量影響不一，干濕交替對裸地、5年恢復林土壤CH4的吸收影響不大，促使天然林與15年恢復林土壤CH4由吸收轉為排放，30年林由排放轉為吸收。到目前為止，關于干濕交替對CH4通量影響的研究相對于CO2與N2O研究要少的多[37]，關于森林方面研究則更少，其作用機制研究也鮮見[38]。在這些研究中，有些土壤中表現為CH4凈排放，有些土壤表現為CH4凈吸收[37]，也有研究表明干濕交替對CH4的通量沒有產生明顯的變化[39]。在本研究中，三種情況均有出現，應與土壤的本底條件關系較大。

3.3 不同恢復階段植被土壤N2O排放特征及對干濕交替的響應

對于森林生態系統來說，N2O的排放不僅導致了N素養分的損失，也會造成強烈的溫室效應，因其溫室效應的效果是CO2的300倍。本實驗結果表明有天然林的土壤表現出凈排放。目前其它一些森林類型變化對N2O的排放影響研究中并未得到相一致的結果[40]。在本實驗地的同一氣候帶的研究中，如有研究發現天然林向人工林轉變后，N2O的排放量大幅度的增加[41-42]；Wang等[43]在廣西壯族自治區、張睿等[44]在的浙江西部地區對闊葉林向馬尾松林轉變過程中N2O的排放量顯著降低，這與本實驗研究結果相似[43-44]；也有對我國北亞熱地區的原始常綠闊葉林轉變為馬尾松的研究發現N2O排放量變化并不顯著。土壤N2O的排放受多種因素調控，如土壤的溫度、濕度、理化性質(有機質含量、氮含量)等等[45]。

本研究屬于室內培養實驗，不同的森林類型土壤的培養溫度與濕度均一，課題組推測土壤養分含量的改變是N2O排放發生變化的主要原因。土壤N2O的排放是微生物作用的硝化與反硝化的結果，土壤有機質作為大多數土壤微生物的來源，土壤有機質含量可直接調控硝化與反硝化作用，在研究中，天然林土壤C含量明顯高于其它幾個林分，為微生物提供了充足的能源。另外，土壤硝態N作為硝化作用的底物，其含量與N2O排放量之間存在著顯著的正相關關系[46]，在本實驗中天然林的硝態N含量要遠高于其它幾個林分這也是N2O排放量下降的一個重要原因。

本研究中干濕交替處理對N2O影響不一。在土壤中N2O是由硝化作用與反硝化作用產生的，干濕交替對N2O的排放已有相當多的研究，但是其作用機制仍然存在不明確之外[37]。大多數研究表明干濕交替促進了N2O的排放。在干旱過程中，土壤易形成有氧的環境促進硝化作用的進行，由干旱進入濕潤條件時易形成厭氧環境而促進反硝化作用，這兩過程的交替進行促進了N2O的排放[47]。也有研究[48]表明土壤容重也會影響干濕交替對N2O的排放，容重越低，促進作用越明顯。在本研究中，天然林N2O由凈排放轉為凈吸收，課題組推測可能是因為天然林土壤微生物量較高，在干濕交替過程中，微生物死亡量較大導致的。