河北省森林草原區主要草本植物功能群適宜分布預測

范順祥,鄭建偉,魏士凱,黃選瑞,張志東

(河北省林木種質資源與森林保護重點實驗室，河北農業大學林學院，河北 保定071000)

物種分布與環境因子之間的關系一直是生態學研究的焦點[1]。植物功能群作為對環境變化具有相似響應的物種組合[2]，是聯系生態系統結構和功能的橋梁，有助于理解復雜的生態系統功能[3]。基于光合作用途徑劃分的C3和C4草本植物功能群，表現出了對光、水、熱等環境因子響應的差異性，是較為理想的植物功能群分類途徑[4]。研究表明C3和C4功能群在生物地球化學循環方面扮演著重要的角色[5]，分析C3和C4功能群的適宜分布范圍及限制因素，對于理解植物-環境關系及闡明相關的生態學過程具有重要的作用。然而，目前環境變化對C3和C4物種分布的影響機制仍然存在不確定性[6]。

C3和C4植物分布對環境變化的響應差異因不同的環境因子和地理分區而異。在美國夏威夷C4植物分布與7月最高溫度顯著相關[7]，而在中國東北C4植物分布則主要與年均溫、2和9月降水量相關[8]；澳大利亞的C3和C4植物的分布與生長季節降水量表現出高度的相關性[9]，而在熱帶安第斯山脈C3和C4植物的分布則主要受年均溫的影響[10]；在中國禾本科中的C4物種分布比例隨著降水量的增加而顯著上升，而在印度次大陸卻呈相反的變化趨勢[11]；在阿根廷C4植物主要分布在低海拔地區，高海拔地區則以C3植物為主[12]，而在澳大利亞的新幾內亞地區C3和C4植物的物種更替發生在海拔1600～3000 m之間[13]。由此可見，不同地區影響C3和C4植物分布的主導環境因子不同，闡明特定地區C3和C4適宜分布格局及與氣候和地形因子的關系仍顯得十分必要。物種分布模型是預測物種適宜分布的有效途徑。在眾多的模型中，生態位模型(MaxEnt)具有樣本量要求低，預測變量處理簡單、運行靈活、預測精度高等諸多優點[14-15]。由于MaxEnt模型表現出的良好性能和較高的精度，其已被廣泛應用于瀕危物種分布及適宜性評價[16-17]、生物入侵與防治[18-19]、保護區空缺性分析[20-21]等方面。本研究采取MaxEnt模型進行研究區C3和C4草本植物的潛在適宜分布預測。

塞罕壩國家級自然保護區，處于華北典型森林-草原生態交錯帶，生態系統復雜多樣，物種多樣性豐富，具有很好的保護價值。但由于長期森林利用、商品林經營，天然植被資源銳減，景觀破碎化加劇，天然植物群落和草本植物物種分布格局已發生改變[22]。理解草本植物物種適宜分布格局及影響機制，對于重構該地區受損景觀和保護物種多樣性很有必要。本研究在對該區184個草本樣方進行分層隨機調查的基礎上，主要探究以下兩方面問題：1) C3、C4草本植物的適宜分布格局是否存在顯著差異？2) 影響C3、C4草本植物適宜分布的關鍵環境因子是否相同？通過闡明C3、C4草本植物的潛在適宜分布格局，為優化該地區的景觀格局和物種多樣性保護提供科學依據。

1 材料與方法

1.1 研究區概況

研究區位于河北省承德市圍場滿族蒙古族自治縣境內的塞罕壩國家級自然保護區(42°22′-42°31′ N， 116°53′-117°31′ E)。本區的地貌組合為高原-波狀丘陵-漫灘-接壩山地。氣候屬于溫帶半濕潤氣候與溫帶半干旱氣候的過渡區。冬季漫長、春季錯后、夏季不明顯，晝夜溫差大；年均氣溫-1.5 ℃，極端最高氣溫30 ℃，極端最低氣溫-42.8 ℃，≥5 ℃的年積溫1930.7 ℃；年均降水量452.6 mm，蒸發量1230 mm，年均無霜期60 d；植被由森林向草原過渡，主要樹種有華北落葉松(Larixprincipis-rupprechtii)、蒙古櫟(Quercusmongolica)、白樺(Betulaplatyphylla)；灌木種主要有山刺玫(Rosadavurica)、山杏(Armeniacasibirica)、柔毛繡線菊(Spiraeapubescens)等；草本主要由地榆(Sanguisorbaofficinalis)、金蓮花(Trolliuschinensis)、披針葉苔草(Carexlanceolata)等物種構成[23]。

1.2 物種分布數據

2014年7-9月在研究區進行了群落學調查。調查是基于空間廣布性原則，采取分層隨機抽樣的方法，按照斑塊大小設置不同數量的調查樣方，樣方間隔至少50 m。在研究區38個天然植被斑塊(12個草本、11個灌木、15個天然林)中共調查草本樣方184個，樣方大小為1 m×1 m。記錄草本植物的物種名、多度、蓋度、平均高度和最大高度，利用GPS記錄每個樣方的經緯度坐標[23]。

基于光合碳同化途徑的不同，可分為C3途徑、C4途徑和景天酸代謝(CAM)途徑，相應的植物因CO2固定的最初產物不同，分為C3、C4和CAM植物[24]。本研究將調查的草本物種劃分為C3、C4和CAM三個功能群。由于研究區CAM草本植物僅含有景天三七(Sedumaizoon)、鈍葉瓦松(Orostachysmalacophyllus)和八寶景天(Sedumspectabile)等少數物種，樣本點達不到MaxEnt模型所需的最小樣本數，因此，只對C3和C4功能群進行適宜分布預測。

1.3 環境因子數據

采用高分辨率氣候模型ClimateAP生成研究區氣候數據。ClimateAP模型是在WorldClim模型和PRISM模型的基礎上，進一步采取雙線性插值和動態局部回歸的方法將氣候數據進行尺度下推的工具[25]。該模型可通過地理坐標和海拔生成亞太地區任意點的無尺度(free scale)月、季、年和未來某時間節點的高精度氣候數據集。由于預測精度高，該模型已被廣泛應用于特定區域內物種分布預測[26-27]。本研究利用取樣點和隨機生成點的經緯度和海拔信息，利用ClimateAP模型生成了研究區1981-2012年之間的年度氣候歷史數據值，包括溫度和降水的16個氣候因子點數據。利用Arcgis 10.1軟件的含障礙樣條函數法對這些氣候因子點數據進行空間插值，最終生成了研究區的柵格氣候因子數據集。

基于研究區等高線、河流、湖泊等矢量數據，采用GIS軟件的空間分析模塊生成DEM數據，并在此基礎上獲得了坡度、坡向、海拔及地形位置指數(topographic position index，TPI)等柵格數據[25]。初步共選取20個環境因子(包括4個地形因子和16個氣候因子)用于模擬研究區草本植物的潛在分布。

本研究采用的柵格數據，均使用Xian_1980_GK_Zone_20投影坐標系，分辨率10 m×10 m。為減少預測變量的相關性，提高模擬精度和運行效果，對20個環境變量進行了相關性檢驗，選取了13個相關性較低的變量(|r|<0.80)，用于模型運算(表1)。

1.4 適宜分布預測

采用MaxEnt模型(http://www.cs.princeton.edu /～schapire/maxent)預測C3、C4物種的適宜分布。隨機選擇75%的C3、C4植物分布點數據用于建立模型，而余下的25%分布點數據用于模型驗證。在建立模型過程中，采取刀切法[18](Jackknife)和響應曲線分析各環境因子貢獻率及對功能群適宜分布的影響。選擇第10個百分點的訓練存在閾值(10th percentile training presence threshold)，進行預測結果的解釋和可視化。同時選擇交叉驗證(crossvalidate)重復運算模型10次，以獲得更加準確的驗證結果。模型其他參數設為默認值，輸出預測柵格結果為以邏輯值形式給出的概率值(0～1)。選擇10次模型運行中較好的結果進行下一步適宜區劃分。以第10個百分點的訓練存在值作為適宜分布閾值[28]，低于此閾值的劃為不適宜區，高于此閾值的又進一步劃分：邊緣適宜區(閾值～0.50)、低度適宜區(0.50～0.65)、中度適宜區(0.65～0.80)和高度適宜區(>0.80)，通過柵格計算統計各適宜區的面積比例。

表1 構建物種分布模型的環境因子 Table 1 Environmental variables for the species distribution model

采用受試者工作特征曲線(receiver operating characteristic curve, ROC)對模型的精度進行評價。ROC 曲線是以假陽性率(1-特異度，即預測錯誤“存在”的概率)為橫坐標、真陽性率(靈敏度，即預測正確“存在”的概率)為縱坐標所形成的曲線。其曲線下面積(area under curve, AUC)值提供了一個衡量模型預測精度的指標。AUC值不受閾值和發生率的影響，AUC值越大，環境變量與模型的相關性越高，即模型預測精度就越高。當AUC值在0.5～0.7時模型的預測精度較低，在0.7～0.9時預測較準確，大于0.9 時預測精度最高，一般來講，當模型的AUC值>0.75時，認為構建的模型精度可接受[29]。

2 結果與分析

2.1 預測精度

ROC分析表明，C3、C4植物功能群預測的訓練數據AUC值均達到了0.9，測試數據AUC值也達到了0.8(圖1)，表明兩個功能群的MaxEnt模型均具有較好的預測能力，可用于預測C3和C4物種的適宜分布。

圖1 MaxEnt模型精度檢驗的ROC曲線Fig.1 The receiver operating characteristics curves of test for the MaxEnt models of C3 and C4 herbaceous plant functional groups

2.2 適宜分布格局

C3和C4草本功能群的潛在適宜分布格局呈現明顯的差異(圖2)。C3適宜分布閾值為0.37，適宜分布面積較大，集中于研究區的中部，占整個研究區面積的61.99%；C4適宜分布閾值為0.40，適宜分布面積較小，零散分布在研究區的中北部，占研究區總面積的19.12%(表2)。

圖2 C3、C4草本植物功能群的潛在分布Fig.2 The potential distribution of C3 and C4 herbaceous plant functional groups

2.3 主要環境因子分析

刀切法分析表明，影響C3植物功能群的主要環境因子包括極端最高溫(24.92%)、冬季平均降雪量(16.05%)、>5 ℃積溫(15.52%)、年平均氣溫(14.63%)和最冷月均溫(14.04%)，這5個環境因子累積貢獻率為85.16%(圖3)。影響C4植物功能群的主要環境變量為極端最高溫(21.86%)、>5 ℃積溫(15.41%)、年平均氣溫(14.89%)、年均降水量(14.25%)和冬季平均降雪量(13.94%)，這5個環境變量累積貢獻率達到80.62%。以上變量能夠較好的解釋C3和C4植物功能群的分布格局(圖3)。

2.4 環境因子對功能群適宜分布的影響

響應曲線分析表明，C3和C4草本植物均有其適宜生長的環境條件(圖4)。C3植物發生概率隨著冬季平均降雪量(PAS)的增加而增加，而C4植物的發生概率則隨著PAS和年均降水量(MAP)的增加而下降(圖4a,f)；隨著年平均氣溫(MAT)的增加，兩個功能群發生概率均增加到一定程度后保持平穩，但C3植物發生概率要高于C4植物(圖4b)；C3植物發生概率隨著極端最高溫(EXT)的增加快速下降后趨于平穩，而C4植物發生概率則呈相反的變化趨勢(圖4c)。C3植物發生概率隨>5 ℃積溫(DD5)和最冷月平均溫度(MCMT)的增加呈下降趨勢，但隨MCMT的下降幅度更大(圖4d,e)，與C3植物變化相反，C4植物發生概率隨DD5的增加呈增加趨勢(圖4d)。

圖3 環境變量重要性的刀切法分析Fig.3 Important analysis of environmental variables based on Jackknife test變量代碼含義見表1 See Table 1 for environmental factors abbreviations. 下同 The same below.

圖4 C3、C4草本植物功能群發生概率與主要環境因子的關系Fig.4 Relationships between major environmental variables and the presence probability of the C3 and C4 herbaceous plant functional groups

3 討論

研究表明C3和C4草本植物功能群的適宜分布格局呈現明顯的差異(圖2)，C3植物適宜分布面積較大，而C4植物分布面積較小，生態位較小。分布格局的差異是C3和C4植物的生理生態特征及環境生態位的不同造成的。

從年均溫對C3植物的分布影響來看，C3植物對于較低的年均溫有更高的適宜性，在較低的溫度下仍能分布，并且其分布概率高于C4植物(圖4b)。這與C3植物適合生長在冷涼濕潤的生境中的研究結果表現出一致性[6]，另一方面，C3植物對于極端低溫環境表現出很高的耐受性(圖4e)，但對極端最高溫表現脆弱(圖4c)。有研究指出在極寒地區仍有許多C3植物的分布就很好的證明了這一點[30]。并且C3植物發生概率隨著>5 ℃積溫的增加，呈現出下降趨勢，也說明了C3植物對高溫的不耐受性(圖4d)。塞罕壩地區年平均氣溫只有-1.5 ℃，冬季漫長、夏季不明顯的寒冷大陸性季風型和高原-山地氣候特點，造就了C3物種高發生的適宜分布格局。除了溫度的影響，冬季降雪量也顯著影響了C3植物的適宜分布(圖4a)。Bremond等[10]研究指出C3植物的生長季節發生較早，僅有儲存在土壤中的春季降水和積雪融水可以利用，因此C3植物生長往往與春、冬季節降雨(雪)量的多少緊密相關。Wertin等[31]也在研究中指出相較于C4植物來說，氣候變化引起的土壤水分減少對水分利用效率低的C3植物生長影響更大。本研究隨著冬季降雪量的增加，C3植物的分布概率不斷增加這一結果充分說明在研究區隨著冬季降雪量的增加，顯著增加了C3植物生長季土壤中的水分含量，為C3植物的生長提供了必需的水分條件。C3植物與C4植物生理生態差異顯著，相對于C4草本物種，C3物種具有高的蒸騰速率、低的光合速率和光飽和點[11]以及低的水分、養分利用效率[4,31]，但在低溫和冬季降雪量豐富的地區，由前面的分析可知，C3植物卻能彌補它的生理生態特征方面的不足并能最大程度地發揮它的光合潛能，適應性更強，分布面積更廣。

從各環境因子對C4植物的分布影響來看，C4植物分布概率隨著年均溫度的升高呈現出增加趨勢，但在相對低溫環境下分布概率增加趨勢要弱于C3植物(圖4b)。這與C4植物不耐低溫，在生長季節平均最低溫度低于8～12 ℃的地區很少發生光合作用[32]的研究結果類似。與C3植物相比，C4植物在高溫環境下，氣孔開度較小，能通過抑制光呼吸保持高光效的能力[24]，這一生理活性特征優勢，使其在高溫環境下有更高的耐受性和適應能力，這可從本研究隨著極端最高溫變化的響應曲線得到很好的證明(圖4c)。植物在生長發育過程中必須從環境中攝取一定的熱量才能完成整個發育過程。有研究表明，C4植物只出現在>10 ℃積溫超過1200 ℃的區域[11]，而在小于約1250 ℃的>5 ℃的積溫區，C4草本植物發生概率較低(圖4d)。除了溫度，降水量也是限制C4草本植物分布的關鍵因素[33]。但從本研究結果來看，C4草本植物高發生概率均出現在年均降水量(圖4f)和冬季降雪量(圖4a)比較低的區域。C4植物適應干燥及土壤貧瘠的環境[6]可以說是與其具有高的水分和養分利用效率及抗逆性較強的生理生態特征密不可分的[4,31]。Osborne等[34]在研究中指出C3植物喜歡生長在郁閉度較高的森林，而C4草本植物則更多的分布在干燥開闊的生境中的結果也進一步驗證了這一點。但也有研究表明C4草本植物分布與夏季降水量多少呈正相關[33]。總之，在研究區C4草本植物潛在適宜分布格局往往與高溫、降水少等C3草本植物不宜生長的環境條件相聯系，雖然其適宜分布面積相對C3草本植物要小，但是隨著全球氣候變暖的進一步加劇，溫度升高可能會導致將來研究區C4植物的優勢度逐漸提高，分布面積也將進一步擴大。

本研究對C3、C4植物功能群分布的研究僅選取了氣候因子和地形因子，而從其他研究中可知，土壤因素[35]、物種之間的相互作用[24]、CO2濃度[9]等都對C3和C4植物的分布具有顯著影響。另外，采取直接功能途徑，即直接利用功能性狀(植物形態、生理和物候等特征)預測物種對環境變化的響應，將更有利于揭示植物分布與環境因素的耦合關系，因此基于功能性狀數據考慮更多環境因子預測物種的分布格局將是今后進一步努力的方向。本研究通過對草本植物進行功能群劃分后，結合氣候和地形因子，利用MaxEnt模型對研究區C3和C4功能群的潛在分布預測仍取得了較好的效果。研究結果對于揭示物種分布與環境因子的關系，保護和恢復研究區重要C3和C4草本植物資源具有一定的理論和現實意義。

References：

[1] Guisan A, Zimmermann N E. Predictive habitat distribution models in ecology. Ecological Modelling, 2000, 135(2/3): 147-186.

[2] Noble I R, Gitay H. A functional classification for predicting the dynamics of landscapes. Journal of Vegetation Science, 1996, 7(3): 329-336.

[3] Yang X H, Bao Y J, Han G D,etal. Plant functional group and their applications in ecology research. Journal of Dalian Nationalities University, 2009, 11(5): 397-400, 409.

楊曉慧, 鮑雅靜, 韓國棟, 等. 植物功能群及其在生態學研究中的應用. 大連民族學院學報, 2009, 11(5): 397-400, 409.

[4] Han M, Yang L M, Zhang Y G,etal. The biomass of C3and C4plant function groups inLeymuschinensiscommunities and theirs response to environmental change along Northeast China transect. Acta Ecologica Sinica, 2006, (6): 1825-1832.

韓梅, 楊利民, 張永剛, 等. 中國東北樣帶羊草群落C3和C4植物功能群生物量及其對環境變化的響應. 生態學報, 2006, (6): 1825-1832.

[5] Nelson D M, Hu F S, Scholes D R,etal. Using spiral (single pollen isotope ratio analysis) to estimate C3- and C4-grass abundance in the paleorecord. Earth and Planetary Science Letters, 2008, 269(1/2): 11-16.

[6] Pau S, Edwards E J, Still C J. Improving our understanding of environmental controls on the distribution of C3and C4grasses. Global Change Biology, 2013, 19(1): 184-196.

[7] Angelo C L, Daehler C C. Temperature is the major driver of distribution patterns for C4and C3BEP grasses along tropical elevation gradients in Hawaii, and comparison with worldwide patterns. Botany, 2015, 93(1): 9-22.

[8] Tang H P. The C4plant distribution and its correlation with environmental factors in Northeast China transect (NECT) area. Chinese Science Bulletin, 1999, (4): 416-421.

唐海萍. 中國東北樣帶(NECT)的C4植物分布及其與環境因子的相關性. 科學通報, 1999, (4): 416-421.

[9] Murphy B P, Bowman D. Seasonal water availability predicts the relative abundance of C3and C4grasses in Australia. Global Ecology and Biogeography, 2007, 16(2): 160-169.

[10] Bremond L, Boom A, Favier C. Neotropical C3/C4grass distributions-present, past and future. Global Change Biology, 2012, 18(7): 2324-2334.

[11] Niu S L, Jiang G M, Li Y G. Environmental regulations of C3and C4plants. Acta Ecologica Sinica, 2004, (2): 308-314.

牛書麗, 蔣高明, 李永庚. C3與C4植物的環境調控. 生態學報, 2004, (2): 308-314.

[12] Cavagnaro J B. Distribution of C3and C4grasses at different altitudes in a temperate arid region of Argentina. Oecologia, 1988, 76(2): 273-277.

[13] Sage R F, Wedin D A, Li M. The biogeography of C4photosynthesis: patterns and controlling factors//C4plant biology. San Diego: Academic Press, 1999: 313.

[14] Hernandez P A, Franke I, Herzog S K,etal. Predicting species distributions in poorly-studied landscapes. Biodiversity and Conservation, 2008, 17(6): 1353-1366.

[15] Elith J, Graham C H, Anderson R P,etal. Novel methods improve prediction of species’ distributions from occurrence data. Ecography, 2006, 29(2): 129-151.

[16] Yi Y, Cheng X, Yang Z,etal. MaxEnt modeling for predicting the potential distribution of endangered medicinal plant (H.ripariaLour) in Yunnan, China. Ecological Engineering, 2016, 92: 260-269.

[17] Xu J, Cao B, Bai C K. Prediction of potential suitable distribution of endangered plantKingdoniauniflorain China with MaxEnt. Chinese Journal of Ecology, 2015, (12): 3354-3359.

徐軍, 曹博, 白成科. 基于MaxEnt瀕危植物獨葉草的中國潛在適生分布區預測. 生態學雜志, 2015, (12): 3354-3359.

[18] Zhang X A, Sui X Y, Lü Z,etal. A prediction of the global habitat of two invasive fishes (PseudorasboraparvaandCarassiusauratus) from East Asia using MaxEnt. Biodiversity Science, 2014, (2): 182-188.

張熙驁, 隋曉云, 呂植, 等. 基于MaxEnt的兩種入侵性魚類(麥穗魚和鯽)的全球適生區預測. 生物多樣性, 2014, (2): 182-188.

[19] Yue M F, Feng L, Cui Y,etal. Prediction of the potential distribution and suitability analysis of the invasive weed,Bidensalba(L.) DC. Journal of Biosafety, 2016, (3): 222-228.

岳茂峰, 馮莉, 崔燁, 等. 基于MaxEnt模型的入侵植物白花鬼針草的分布預測及適生性分析. 生物安全學報, 2016, (3): 222-228.

[20] Wen C, Gu L, Wang H,etal. GAP analysis on national nature reserves in China based on the distribution of endangered species. Biodiversity Science, 2015, (5): 591-600.

聞丞, 顧壘, 王昊, 等. 基于最受關注瀕危物種分布的國家級自然保護區空缺分析. 生物多樣性, 2015, (5): 591-600.

[21] Li B V, Pimm S L. China’s endemic vertebrates sheltering under the protective umbrella of the giant panda. Conservation Biology, 2016, 30(2): 329-339.

[22] Qin P Y, Yang H J, Jiang F L,etal. Quantitative classification of natural plant communities in the Saihanba National Nature Reserve, Hebei Province, China. Chinese Journal of Applied Ecology, 2016, (5): 1383-1392.

秦朋遙, 楊會娟, 蔣鳳玲, 等. 河北省塞罕壩保護區天然植物群落數量分類. 應用生態學報, 2016, (5): 1383-1392.

[23] Tian X M, Yan H X, Yuan Y,etal. Response of species richness to the fragmentation of vegetation landscape and its spatial variation scales in Saihanba Nature Reserve. Scientia Silvae Sinicae, 2016, (12): 13-21.

田曉敏, 閆海霞, 袁業, 等. 塞罕壩自然保護區物種豐富度對植被景觀破碎化的響應及其空間尺度差異. 林業科學, 2016, (12): 13-21.

[24] Gong C M, Ning P B, Wang G X,etal. A review of adaptable variations and evolution of photo-synthetic carbon assimilating pathway in C3and C4plants. Chinese Journal of Plant Ecology, 2009, (1): 206-221.

龔春梅, 寧蓬勃, 王根軒, 等. C3和C4植物光合途徑的適應性變化和進化. 植物生態學報, 2009, (1): 206-221.

[25] Wang T, Wang G, Innes J,etal. Climatic niche models and their consensus projections for future climates for four major forest tree species in the Asia-Pacific region. Forest Ecology and Management, 2016, 360: 357-366.

[26] Wang G, Wang T, Kang H,etal. Adaptation of Asia-Pacific forests to climate change. Journal of Forestry Research, 2016, 27(3): 469-488.

[27] Wang T, Hamann A, Spittlehouse D L,etal. ClimateWNA-high-resolution spatial climate data for Western North America. Journal of Applied Meteorology and Climatology, 2012, 51(1): 16-29.

[28] Zhang Z D, Zang R G. Predicting the distribution of potential natural vegetation based on species functional groups in fragmented and species-rich forests. Plant Ecology and Evolution, 2013, 146(3): 261-271.

[29] Wang Y S, Xie B Y, Wan F H,etal. Application of ROC curve analysis in evaluating the performance of alien species’ potential distribution models. Biodiversity Science, 2007, (4): 365-372.

王運生, 謝丙炎, 萬方浩, 等. ROC曲線分析在評價入侵物種分布模型中的應用. 生物多樣性, 2007, (4): 365-372.

[30] Rao Z G, Chen F H, Zhang X,etal. Spatial-temporal variations and driving forces of the relative abundance of C3/C4plants in global terrestrial vegetation since the Last Glacial Age. Chinese Science Bulletin, 2012, (18): 1633-1645.

饒志國, 陳發虎, 張曉, 等. 末次冰期以來全球陸地植被中C3/C4植物相對豐度時空變化基本特征及其可能的驅動機制. 科學通報, 2012, (18): 1633-1645.

[31] Wertin T M, Reed S C, Belnap J. C3and C4plant responses to increased temperatures and altered monsoonal precipitation in a cool desert on the Colorado Plateau, USA. Oecologia, 2015, 177(4): 997-1013.

[32] Long S P. C4photosynthesis at low temperatures. Plant Cell and Environment, 1983, 6(4): 345-363.

[33] Paruelo J M, Lauenroth W K. Relative abundance of plant functional types in grasslands and shrublands of North America. Ecological Applications, 1996, 6(4): 1212-1224.

[34] Osborne C P, Freckleton R P. Ecological selection pressures for C4photosynthesis in the grasses. Proceedings Biological Sciences, 2009, 276: 1753.

[35] Wang P, Yin L J, Li J D. Ecological distribution and physiological adaptation to saline-alkali environment of C3and C4plants in Northeastern China prairie area. Chinese Journal of Applied Ecology, 1997, (4): 407-411.

王萍, 殷立娟, 李建東. 東北草原區C3、C4植物的生態分布及其適應鹽堿環境的生理特性. 應用生態學報, 1997, (4): 407-411.