巖溶土無機碳微生物轉化過程與機制研究進展

張文+王普昶+李世歌+丁磊磊+莫本田

摘要：土壤無機碳在全球碳平衡中具有舉足輕重的作用，介紹土壤無機碳循環過程的研究進展，回顧總結國內外巖溶作用與無機碳微生物轉化過程研究結果，并結合西南巖溶碳研究的現狀，提出巖溶土無機碳微生物轉化過程及相關機制的研究將是今后巖溶碳研究的重要方向，為科學認識和預測不同石漠化強度下巖溶山區土壤無機碳轉化與遷移趨勢、有效制定提高土壤碳庫平衡的技術和戰略提供了科學依據。

關鍵詞：巖溶土；轉化與遷移；微生物；土壤無機碳循環

中圖分類號： S181文獻標志碼： A文章編號：1002-1302（2017）23-0014-04

隨著全球氣候的不斷變化，人類賴以生存的環境受到了極大的威脅，減少溫室氣體排放，促進溫室氣體固定，成為當今生態環境領域所必須面對的難題。土壤碳庫儲量巨大且相對活躍，其較小幅度的變化就會影響土壤與大氣間的CO2交換，從而引起大氣CO2濃度的變化，最終影響全球氣候變化[1]。因此，土壤碳循環對全球碳循環貢獻的研究越來越受到學術界的關注。

1土壤無機碳循環過程研究現狀

1.1土壤無機碳庫研究現狀

土壤碳庫是陸地生態系統中最大的碳儲庫，包括土壤有機碳庫（SOC pool）和土壤無機碳庫（SIC pool）（主要是土壤碳酸鹽）[2]。目前探討土壤對大氣CO2的影響、土壤碳儲量、密度分布的研究多集中在土壤有機碳（SOC）方面，對碳酸鹽形式的土壤無機碳（SIC）的研究相對較薄弱[3-4]。然而，作為全球最大的碳庫，碳酸鹽巖含有6.1×108億t碳，占全球碳庫總量的99.55%，其面積達2 200萬km2，占全球陸地面積的12%，是全球碳庫最重要的組成部分[5]。雖然現有的研究對土壤無機碳還缺乏足夠的認識，但學者們普遍認為這部分碳在大氣、植被、土壤碳庫間的動態變化中起著重要作用[6-8]。特別是近年來，國際地質對比計劃IGCP 379“全球巖溶與碳循環”（1995—1999）作了因巖溶作用回收大氣CO2通量的估算，初步測定了全球巖溶作用消耗大氣CO2量達608億t/年[7]。因此，越來越多的學者認為土壤無機碳庫的研究可能是解釋當前“失蹤”碳匯的關鍵。

1.2巖溶土壤無機碳研究現狀

巖溶生態系統中土壤無機碳主要通過巖溶作用積極參與全球碳循環。巖溶作用消耗CO2的過程，其實質是碳酸鹽的溶解作用及其可逆過程——碳酸鹽的溶解與沉積作用（CaCO3+CO2+H2OCa2++2HCO3-），通常發生在CaCO3（固）-CO2（氣）-H2O（液）3相不平衡系統中[9]。巖溶生態系統表層土壤CO2是巖溶發育的主要驅動力之一，在CaCO3（固）-CO2（氣）-H2O（液）3相系統中，無機碳的固定或轉化取決于氣候條件、土壤類型、土地利用方式以及土壤微生物等內部特征的相互作用[9]。其中土壤微生物可通過直接參與CO2的固定、改變環境的酸堿度、吸收HCO3-和絡合/螯合Ca2+等形式實現土壤無機碳的轉化和遷移，這在我國西南巖溶脆弱生態系統碳循環中表現得更加明顯[6，10-11]。

土地利用方式可使土壤理化性質及微生物特性產生一系列變化，影響巖溶作用的方向和強度，促使土壤無機碳發生轉化和遷移，在巖溶生態脆弱區，人類不合理的土地利用方式導致了石漠化（人為因素→林退、草毀→陡坡開荒→土壤侵蝕→石山、半石山裸露→土壤侵蝕→完全石漠化）[10-12]。石漠化屬于土地利用變化范疇，隨著土地利用方式的改變，土壤微生物組成與活性必然改變，這也會影響其對土壤無機碳的轉化與遷移作用。因此，不同土地利用方式下土壤無機碳轉化與遷移的微生物過程是在地球系統科學理論指導下將巖溶作用、生物作用與系統碳轉移作用相結合的重要方向。

1.3巖溶土壤無機碳循環特點

中國巖溶面積占國土面積的1/3，廣闊的巖溶地區，同青藏高原、黃土高原一樣，為主要地域優勢之一，其中西南巖溶區就占其巖溶類型總面積的近1/3，它的巖溶類型齊全、資源豐富、環境復雜、區位重要，在國內外連片巖溶區都是難有能與之比擬的，堪稱為世界級的“巖溶寶庫”，極具研究、開發價值[13]。在該區域，人口的快速增長導致人地矛盾激化，引起大量的林地、草地被開墾為農田；據統計，中國西南地區的貴州省約20%的農田由坡度大于25°的山地開墾而來，經過數年利用后常因土壤質量下降而被迫棄耕，農牧業用地處于“開墾-退化-棄耕-再開墾”的惡性循環之中[14]。如此大面積的林地、草地、農田、棄耕地等土地利用方式之間的頻繁轉變，在引起土地石漠化發生的同時，也必將引起巖溶生態系統土壤碳庫的劇烈變化，從而影響土壤碳庫在全球碳素平衡中的作用。因此，分析不同石漠化強度土壤微生物生物量、微生物活性、微生物群落結構、土壤無機碳貯量和分布及微生物特性與無機碳轉化的關系，明晰巖溶區表層土壤無機碳微生物轉化過程及其對石漠化強度的響應機制，可為科學認識和預測不同石漠化強度下土壤無機碳轉化與遷移趨勢、有效制定提高土壤碳庫平衡的技術和戰略提供科學依據。

2無機碳微生物轉化過程研究現狀

2.1土壤微生物與碳循環研究進展

陸地生態系統碳循環是全球生態系統碳循環的重要組成部分，微生物驅動的土壤碳循環（輸入、分配、穩定等過程）的生物地球化學過程是土壤碳循環過程研究的核心[15]。在土壤碳循環中，土壤微生物既是土壤有機質的主要分解者，微生物同化大氣CO2，也是碳的固持者；此外，微生物還是土壤碳庫的重要組成部分，據統計死亡微生物碳約占土壤有機碳的80%以上，因此，土壤碳的微生物轉化被認為是影響全球碳平衡的重要指標之一[16-18]。許多研究表明，土壤理化性質是影響土壤微生物群落結構最直接的因子，在土壤營養物質變化對土壤微生物生物量及土壤碳循環影響的研究中發現，碳磷比和有機碳的増加會引起土壤微生物生物量的增多[19-22]。通過控制降水、氮沉降、不同林型等處理條件，進行土壤微生物生物量碳、氮含量的研究，由此反映出在不同處理下土壤微生物群落結構的變化，從而判斷出土壤微生物在物質循環中發揮的作用[23-24]。進一步研究表明，土壤微生物能夠調控土壤碳、氮循環，并且會受到土壤濕度、土壤基礎肥力和植物群落等環境因素的強烈影響[25]。土地利用方式改變會顯著影響土壤微生物群落的結構和功能，如沼澤濕地開墾為農田，會使濕地的冷濕效應減弱甚至喪失，土壤環境由厭氧向好氧轉變，土壤好氧微生物活性增高導致濕地由碳匯轉變為碳源[26]。微生物對有機碳的利用和轉化主要包括細菌和真菌分別主導的途徑，而真菌占優勢的微生物群落比細菌占優勢的微生物群落更有利于有機碳的積累和其穩定性的提高，主要原因可能是微生物對基質的利用程度和代謝產物的差異[27-28]?？傊?，在土壤微生物與碳循環研究中，土壤微生物與有機碳轉化的研究日趨成熟，而土壤微生物參與無機碳轉化的關系也愈加受到關注。endprint

2.2巖溶作用與土壤碳循環研究進展

地球系統的碳循環是指碳在巖石圈、水圈、大氣圈和生物圈之間，以各種有機、無機形式相互轉換和運移的過程[1]。巖溶作用消耗CO2的過程，實質是碳酸鹽巖的溶蝕過程。途徑主要有2種：一是裸露的碳酸鹽巖溶蝕消耗的CO2直接來源于大氣；二是土壤覆蓋下的碳酸鹽巖溶蝕消耗土壤CO2，降低土壤CO2向大氣的釋放，因而巖溶作用與巖溶生態系統碳循環互作關系的研究被廣泛關注[28]。在巖溶作用與土壤CO2的關系方面，目前的研究普遍認為土壤中的CO2是形成喀斯特景觀的原始動力，CO2主要來源于植物根系的呼吸和微生物對有機質的氧化分解[29-30]。中國南方巖溶地區參與巖溶作用的CO2屬于土壤生物成因，即巖溶過程中碳移動主要受到土壤碳庫活性的影響。通過在全國12個氣候區開展表層土壤碳酸鹽巖溶蝕速度的觀測試驗發現，巖溶作用受到土壤中CO2氣體、水分的影響，同時還受到Ca2+、HCO3-、H+濃度的制約[31]。對桂林毛村石灰土剖面CO2濃度和土壤呼吸長期監測發現，土下碳酸鹽巖溶解會大量消耗土壤中的CO2，將其轉化為水體中的HCO3-[32-33]。不同的土地覆蓋類型對土壤生物活動的促進作用不同，進而影響土壤層下的巖溶作用，最后表現為土壤巖溶系統中碳循環的加速。在巖溶作用與土地利用方式方面，土地利用可使土壤理化性質產生一系列變化，從而影響巖溶作用的方向和強度，而且原始林地土下巖溶作用碳匯量是次生林地的3倍，是灌叢的9倍。從灌叢到次生林地再到原始林地，巖溶作用產生的碳匯通量可增加2～8倍。土壤有機碳含量和土壤CO2濃度對土下碳酸鹽巖溶蝕速率的影響程度不同，林地和園地土下溶蝕作用主要受土壤有機碳含量的影響，而耕地與灌叢溶蝕量主要受土壤CO2濃度影響[30，34-35]。通過對打狗河下游廣西壯族自治區境內東、西兩岸地下河流域的土地覆蓋條件和水化學調查表明，植被和土壤覆蓋差異導致地下河水地球化學指標的明顯差異，東岸地下河補給區的植被覆蓋率高，化學溶蝕力和排碳能力強，其平均碳匯強度也比西岸的高出14%[36]。目前巖溶作用與土壤碳循環的研究工作主要集中在土壤中的CO2及土地利用方式方面，而系統分析巖溶作用的重要因子（CO2、水分及Ca2+、HCO3-、H+濃度）之間關系的研究還不多見。

2.3土壤無機碳轉化的微生物調控研究進展

在巖溶生態系統土壤無機碳轉化過程中，微生物最重要的作用是參與CO2的固定、改變環境的酸堿度、吸收HCO3-和絡合/螯合Ca2+[6]。關于微生物參與CO2轉化無機碳方面普遍認為，土壤微生物的呼吸作用是土壤中CO2產生的主要途徑，土壤中較高濃度的CO2容易形成碳酸從而與碳酸鹽巖發生化學反應。這個過程消耗了土壤中的CO2，降低了向大氣中排放的CO2，成為巖溶地區大氣CO2的一個重要碳匯，特別是碳酸鹽巖分布地區土壤中CO2的濃度能達到大氣中CO2濃度的數十甚至上百倍[37-39]。研究桂林毛村流域巖溶區林地、灌木叢、草叢土壤微生物數量與土壤CO2關系發現，不同植被類型土壤生物數量表現為林地>灌木叢>草叢，這與其土壤CO2含量呈正相關，土壤CO2中的68%來自土壤中微生物的呼吸排放[40-41]。

關于微生物參與有機酸轉化無機碳方面則普遍認為，細菌和真菌的代謝作用會產生和釋放各種酶類，對土壤碳酸鹽的轉化產生影響，在眾多巖溶酶類中，微生物碳酸酐酶是最重要的一類。它與Zn2+相連的H2O在一定生理條件下去質子化形成EZnOH-，對疏水袋中的反應底物CO2具有極強的親核性（形成EZnHCO3-），其中的HCO3-會被溶劑中的H2O取代而生成EZnH2O與HCO3-。同時，該水合反應產生的H+也會影響CaCO3的電離平衡，對碳酸鹽巖的溶蝕產生驅動作用[42-43]。碳酸酐酶不僅廣泛分布于真菌、細菌與古生菌中，在部分放線菌中也檢測到了該酶的存在[44]。巖溶環境中放線菌的胞內碳酸酐酶活性較低，而真菌的胞外碳酸酐酶活性較高，且真菌對土壤碳酸鹽轉化效果相對放線菌更好[45]。在石灰巖和白云巖的溶解試驗中加入牛碳酸酐酶發現，對于石灰巖，其溶解速率在高CO2分壓時可增加10倍，而對于白云巖，其溶解速率增加主要在低CO2分壓時，可達3倍左右，微生物及其胞外碳酸酐酶不僅對石灰巖溶解具有顯著的促進作用，同時能加速石巖溶解，提高成土速率，增強巖溶碳匯效應[46-50]。

關于微生物參與吸收HCO3-和絡合/螯合Ca2轉化無機碳方面，普遍認為微生物通過改變土壤有機質產生腐殖酸，最終影響土壤無機碳的轉化[51]。腐殖酸對無機碳的溶解作用實質上是對其金屬離子的絡合、吸附和還原作用的綜合結果，吸附在碳酸鈣表面的腐殖酸通過解離的羧基和酚羥基與碳酸鈣表面Ca2+的絡合作用以及未解離酸性官能團CO32-和HCO3-的結合來促進碳酸鈣的溶解。有些腐殖酸表面官能團密度較高，具有較強的與陽離子結合的能力，電解質離子對碳酸鹽溶解的促進能力不同，對于陽離子來說：Mg2+>Na+>Ca2+，Ca2+促進能力最低是同離子效應作用的結果；對于陰離子：SO42->Cl-，其原因是SO42-比Cl-產生的鹽效應強[52]。

3巖溶土無機碳微生物轉化過程與機制研究展望

土壤無機碳轉化的微生物調控，多集中在培養基或純培養條件下研究微生物對碳酸鹽轉化的影響或特定微生物類群功能等方面，而以不同石漠化退化系統為背景，以土壤無機碳轉化與遷移為主線，開展土壤無機碳轉化與遷移的微生物學研究將具有重要的理論和實踐價值。在土地利用方式轉變引起的石漠化退化生態系統中，微生物群落與結構的改變已受到持續關注，微生物過程顯著地制約著土壤無機碳的轉化與遷移。研究巖溶山區土地利用方式轉變對土壤微生物的影響及其變化規律與趨勢；不同土地利用方式土壤微生物生物量、群落結構及其活性差異，以及這種差異對土壤碳酸鹽轉化的影響；土壤碳酸鹽沉淀-溶解平衡狀況的綜合等問題對深入探討巖溶區表層土壤無機碳微生物轉化過程及其對石漠化強度的響應機制具有重要的理論和實踐意義。endprint

參考文獻：

[1]許乃政，劉紅櫻，魏峰. 土壤碳庫及其變化研究進展[J]. 江蘇農業科學，2011，39（2）：1-5.

[2]Janzen H H. Carbon cycling in earth systems—A soil science perspective[J]. Agriculture Ecosystems & Environment，2004，104（3）：399-417.

[3]Yang Y H，Chen Y N，Li W H. Soil organic carbon distribution of different vegetation types in the Ili river valley[J]. Acta Geographica Sinica，2010，65（5）：605-612.

[4]梁二，蔡典雄，張丁辰，等. 中國陸地土壤有機碳儲量估算及其不確定性分析[J]. 中國土壤與肥料，2010（6）：75-79.

[5]張春來，黃芬，楊慧，等. 巖溶生態系統中的碳循環特征與碳匯效應[J]. 地球與環境，2013，41（4）：378-387.

[6]楊鈣仁，童成立，張文菊，等. 陸地碳循環中的微生物分解作用及其影響因素[J]. 土壤通報，2015，36（4）：606-611.

[7]袁道先，蔣忠誠. IGCP 379“巖溶作用與碳循環”在中國的研究進展[J]. 水文地質工程地質，2000，27（1）：49-51.

[8]余健，房莉，卞正富，等. 土壤碳庫構成研究進展[J]. 生態學報，2014，34（17）：4829-4838.

[9]王海榮，楊忠芳. 土壤無機碳研究進展[J]. 安徽農業科學，2011，39（35）：21735-21739.

[10]楊黎芳，李貴桐. 土壤無機碳研究進展[J]. 土壤通報，2011，42（4）：986-990.

[11]Han W，Kemmitt S J，Brookes P C. Soil microbial biomass and activity in Chinese tea gardens of varying stand age and productivity[J]. Soil Biology & Biochemistry，2007，39（7）：1468-1478.

[12]李陽兵，王世杰，容麗. 關于中國西南石漠化的若干問題[J]. 長江流域資源與環境，2003，12（6）：593-598.

[13]劉叢強. 生物地球化學過程與地表物質循環——西南喀斯特土壤-植被系統生源要素循環[M]. 北京：科學出版社，2009.

[14]萬軍，蔡運龍，張惠遠，等. 貴州省關嶺縣土地利用/土地覆被變化及土壤侵蝕效應研究[J]. 地理科學，2004，24（5）：573-579.

[15]You Y M，Wang J，Huang X M，et al. Relating microbial community structure to functioning in forest soil organic carbon transformation and turnover[J]. Ecology & Evolution，2014，4（5）：633-647.

[16]Liang C，Balser T C. Microbial production of recalcitrant organic matter in global soils：implications for productivity and climate policy[J]. Nature Reviews Microbiology，2011，9（1）：75.

[17]Prescott C E，Grayston S J. Tree species influence on microbial communities in litter and soil：current knowledge and research needs[J]. Forest Ecology & Management，2013，309（4）：19-27.

[18]Schmidt M W，Torn M S，Abiven S，et al. Persistence of soil organic matter as an ecosystem property[J]. Nature，2011，478（7367）：49-56.

[19]Angel R，Soares M I M，Ungar E D，et al. Biogeography of soil archaea and bacteria along a steep precipitation gradient[J]. Isme Journal，2010，4（4）：553-563.

[20]Castro H F，Classen A T，Austin E E，et al. Soil microbial community responses to multiple experimental climate change drivers[J]. Applied & Environmental Microbiology，2010，76（4）：999-1007.

[21]Brockett B F T，Prescott C E，Grayston S J. Soil moisture is the major factor influencing microbial community structure and enzyme activities across seven biogeoclimatic zones in western Canada[J]. Soil Biology & Biochemistry，2012，44（1）：9-20.endprint

[22]Spohn M，Chodak M. Microbial respiration per unit biomass increases with carbon-to-nutrient ratios in forest soils[J]. Soil Biology & Biochemistry，2015，81（9）：128-133.

[23]de Deyn G B，Cornelissen J H C，Bardgett R D. Plant functional traits and soil carbon sequestration in contrasting biomes[J]. Ecology Letters，2008，11（5）：516-531.

[24]Jassey V E，Chiapusio G，Binet P，et al. Above- and below-ground linkages in Sphagnum peatland：climate warming affects plant-microbial interactions[J]. Global Change Biology，2013，19（3）：811-823.

[25]Katsalirou E，Deng S，Nofziger D L，et al. Spatial structure of microbial biomass and activity in prairie soil ecosystems[J]. Journal of Soil Science，2010，46（3）：181-189.

[26]Franklin R B，Mills A L. Importance of spatially structured environmental heterogeneity in controlling microbial community sition at small spatial scales in an agricultural field[J]. Soil Biology and Biochemistry，2009，41（9）：1833-1840.

[27]Cusac K D F，Silver W L，Torn M S，et al. Changes in microbial community characteristics and soil organic matter with nitrogen additions in two tropical forests[J]. Ecology，2011，92（3）：621-632.

[28]Wardle D A，Jonsson M，Bansal S，et al. Linking vegetation change，carbon sequestration and biodiversity：insights from island ecosystems in a long-term natural experiment[J]. Journal of Ecology，2012，100（1）：16-30.

[29]劉再華. 巖石風化碳匯研究的最新進展和展望[J]. 科學通報，2012，57（2）：95-102.

[30]章程. 不同土地利用下的巖溶作用強度及其碳匯效應[J]. 科學通報，2011，56（26）：2174-2180.

[31]何師意，潘根興，曹建華，等. 表層巖溶生態系統碳循環特征研究[J]. 第四紀研究，2000，20（4）：383-390.

[32]袁道先，劉再華，蔣忠誠，等. 碳循環與巖溶地質環境[M]. 北京：科學出版社，2002：36-78.

[33]曹建華，周莉，楊慧，等. 桂林毛村巖溶區與碎屑巖區林下土壤碳遷移對比及巖溶碳匯效研究[J]. 第四紀研究，2011，31（3）：431-437.

[34]章程，謝運球，呂勇，等. 不同土地利用方式對巖溶作用的影響——以廣西弄拉峰叢洼地巖溶系統為例[J]. 地理學報，2006，24（11）：1181-1188.

[35]蔣忠減，袁道先，曹建華，等. 中國巖溶碳匯潛力研究[J]. 地球學報，2012，33（2）：129-134.

[36]覃小群，蒙榮國，莫日生. 土地覆蓋對巖溶地下河碳匯的影響——以廣西打狗河流域為例[J]. 中國巖溶，2011，30（4）：372-378.

[37]劉長禮，張云，宋超，等. 施用農肥對巖溶溶蝕作用的影響及其生態環境意義[J]. 中國地質，2009，36（6）：1395-1404.

[38]梁福源，宋林華，唐濤，等. 路南石林土壤微生物含量及其對土壤CO2濃度的影響[J]. 中國巖溶，2003，22（1）：6-10.

[39]陶娜，張馨月，曾輝，等. 積雪和凍結土壤系統中的微生物碳排放和碳氮循環的季節性特征[J]. 微生物學通報，2013，40（1）：146-157.

[40]陳家瑞，曹建華，李濤，等. 西南典型巖溶區土壤微生物數量研究[J]. 廣西師范大學學報（自然科學版），2010，28（4）：96-100.

[41]周運超，張平究，潘根興. 表層巖溶系統中土-氣-水界面碳流通的短尺度效應——以貴州茂蘭國家喀斯特森林公園的秋季日動態監測為例[J]. 第四紀研究，2002，5（3）：258-262.

[42]張捷，李升峰，周游游. 細菌、真菌對喀斯特作用的影響研究及其意義[J]. 中國巖溶，1997，16（4）：82-89.

[43]吳雁雯，張金池. 微生物碳酸酐酶在巖溶系統碳循環中的作用與應用研究進展[J]. 生物學雜志，2015，32（3）：78-84.endprint

[44]孫新健，羅生軍，范曉蕾，等. 產油藻株Scenedesmus sp.胞外碳酸酚酶活性及光合作用活性的研究[J]. 可再生能源，2012，30（11）：99-103.

[45]李為，賈麗萍，余龍江，等. 不同種類微生物及其碳酸酚酶對土壤-灰巖系統鈣鎂鋅元素遷移作用的土柱模擬實驗研究[J]. 土壤，2007，39（3）：453-459.

[46]劉再華，Dreybrodt W. 不同CO2分壓條件下的白云巖溶解動力學機理[J]. 中國科學（B輯），2001，31（4）：377-384.

[47]Li W，Yu L J，Wu Y，et al. Enhancement of Ca2+ release from limestone by microbial extracellular carbonic anhydrase[J]. Bioresource Technology，2007，98（4）：950-953.

[48]Li W，Yu I J，Yuan D，et al. A study of the activity and ecological significance of carbonic anhydrase from soil and its microbes from different karst ecosystems of Southwest China[J]. Plant and Soil，2005，272（1/2）：133-141.

[49]Li W，Zhou P P，Jia L P，et al. Limestone dissolution induced by fungal mycelia，acidic materials，and carbonic anhydrase from fungi[J]. Mycopathologia，2009，167（1）：37-46.

[50]李強，何媛媛，曹建華，等. 植物碳酸醉酶對巖溶作用的影響及其生態效應[J]. 生態環境學報，2011，20（12）：1867-1871.

[51]李忠，孫波，林心雄. 我國東部土壤有機碳的密度及轉化的控制因素[J]. 地理科學，2001，21（4）：301-307.

[52]閆志為，張志衛. 氯化物對方解石和白云石礦物溶解度的影響[J]. 水文地質工程地質，2009，36（1）：113-118.江蘇農業科學2017年第45卷第23期郭遠，王文成，徐穎瑩，等. 植物耐鹽評價方法綜述[J]. 江蘇農業科學，2017，45（23）：18-23.endprint