論作物養分效率及其遺傳改良

米國華

（中國農業大學資源與環境學院/教育部植物–土壤相互作用重點實驗室，北京 100193）

論作物養分效率及其遺傳改良

米國華

（中國農業大學資源與環境學院/教育部植物–土壤相互作用重點實驗室，北京 100193）

作物養分效率遺傳改良已成為植物營養學重點研究領域之一，但對于養分效率的概念及其組成因素，以及養分高效性狀依然存在很多認識誤區，限制了養分高效育種成效。本文論述了養分效率及其相關指標的定義，從作物學、植物營養生理學、分子生物學和遺傳學多個角度分析了養分高效吸收、養分高效利用的生理學決定因素及其對養分高效育種的啟示。指出除了高通量養分高效表型分析技術的限制，還缺乏對田間水平上養分高效生理學機制的深入理解，不清楚養分高效的次級生理指標，已成為限制養分高效育種的因素之一。未來應該充分利用現代分子生物學研究手段，加強田間條件下的養分高效生理學機制研究，將養分吸收、分配、轉運等生理過程與作物生長發育調控密切關聯，關注群體種植條件下的最優植株性狀，在田間實際生長條件下進行鑒定，才有可能獲得實用的養分高效品種。

轉基因育種；養分吸收；養分利用；根構型；光合效率

化肥在糧食增產和全球糧食安全方面起到了重要作用。隨著人口數量的增加，糧食增產對化肥的需求依然強勁。然而，施肥帶來的經濟效益在不斷下降，肥料生產與運輸消耗了大量能源，養分損失對環境的不利影響也日益顯現，而且磷礦資源還存在枯竭的可能。為此，人們必須探索一條協調糧食高產與資源環境保護的新型發展方式，也就是可持續集約化農業 (sustainable intensification)。減肥增效是實現可持續集約化農業途徑之一，其中，發掘作物高效利用養分的生物學潛力，篩選和培育養分高效作物新品種，在較低養分投入條件下獲得相對較高的產量，是減肥增效的一個可行手段[1]。

早在二十世紀初人們就發現植物的養分效率存在基因型差異。七十年代后，隨著西方國家對環境和農業可持續發展的重視，養分高效基因型篩選及生理基礎研究逐步增多，我國的養分效率基因型差異及其生理基礎研究則從二十世紀90年代才逐漸興起，中國科學院遺傳所李振聲倡導了養分高效育種研究，1995年發表了“有效利用土壤營養元素的作物育種新技術研究”[2]。目前，養分高效研究已成為植物營養學、植物分子生物學、作物栽培學、遺傳育種學等研究領域普遍關注的一個課題，研究內容也從養分效率基因型差異深入到養分高效生理學、基因型與環境互作、養分高效基因克隆、養分高效分子育種等不同層次。不同學科的研究成果極大地促進了人們對養分效率的理解，也加快了養分高效育種的步伐。但與此同時，由于研究的出發點、關注點及研究層次的不同，對養分效率的理解也出現一些偏差，甚至在養分效率及其相關術語運用中出現一些混亂。在養分高效分子遺傳改良研究中，也出現一種重基因克隆與轉基因、輕營養生理學機制分析的傾向，對單株水平上養分高效生理及分子機制有較深入認識，但是對田間群體水平下養分高效利用的生理機制了解仍然不夠，除了田間產量外，難以確定養分高效的次級生理或形態指標。為此，有必要認真梳理作物養分效率的實質，總結當前養分高效分子生物學研究成果與分子遺傳改良的啟示，以利于提高養分高效品種篩選及遺傳改良的效率。

1 養分效率的定義與內含

養分效率 (nutrient use efficiency) 的定義 (或者說養分效率指標) 很多，取決于研究者關心的目標 (經濟效益、氮肥回收、土壤氮利用) 及研究的層次 (生理機制、作物生理學、農學)。如此多的定義往往使從事養分效率遺傳改良的科學家無所適從。實際上，效率本身是指將“投入”高效地轉化為“產出”，或者在相同的“產出”中最小化“投入”。作物生產者農民所關心的目標只有一個，就是“少施肥料，多產糧食”。因此，一個養分高效品種是在較低養分投入條件下實現較高產量的品種。參考Moll等的提法，養分效率定義為單位養分投入量條件下的作物產量[4]，相當于肥料的偏生產力 (partial fertilizer productivity, PFP)。如果能測定土壤自身的養分供應潛力，也可以將養分效率定義為單位土壤供應量 (土壤養分+肥料養分) 下的作物產量。但由于土壤養分的供應潛力很難定量化，單位土壤供應量實際上不可行。對于氮效率遺傳改良工作而言，所有供試基因型是在同一種土壤條件下進行相對評價，因此，也沒有必要單獨考慮土壤養分。實質上，在不同土壤條件下得到的不同材料的評價結果，往往很難進行比較。這是因為，養分效率的最終衡量標準是降低養分投入條件下的作物產量，而產量不只決定于土壤中的養分水平，而且與其他土壤物理化學特性以及氣候條件密切相關，因此，只適宜在同一氣候和土壤條件下比較。

很顯然，將特定養分供應強度下的作物產量作為氮效率的指標，其中的生理機制包括了兩個方面，一方面是組成型的，也就是通過生長勢 (生長量) 的增加達到產量的增加，這在傳統育種過程中不斷得到改善[5–6]；另一方面是特異性的，也就是通過對養分的特異性生理與形態學反應，進一步增加單位養分投入的產量增加值，或者在低投入條件下獲得更高的產量。在植物營養生理學層面上，人們比較關注后者。

1.1 養分高效品種

根據上述養分效率的定義，養分高效品種(nutrient-efficient cultivar) 是在特定的養分供應條件下產量較高的品種。有些品種的產量只在很高施肥量下才能超過對照品種，這些品種可以稱為高養分投入下的養分高效品種 (high-nutrient efficient)。另外一些品種只有在低養分投入條件下才能超過對照品種，可以特指其為耐低養分品種 (low-nutrient tolerant)，比如耐低氮 (low-N tolerant)、耐低磷品種 (low-P tolerant) 等。在低、高養分投入條件下，某一品種的產量均比對照品種高，則稱之為雙高效品種 (doubleefficient)[3]。因此，一個品種是否屬于養分高效品種，與對照品種有很大關系。相對于早年育成的玉米品種，現代玉米雜交種通常在高、低氮肥投入條件下都有較高的產量，換句話說，新品種較老品種的養分效率更高[6]。但是現代育成的雜交種之間也存在養分效率差異，例如在不施氮條件下，鄭單958比先玉335能獲得更高的產量，二者相比，鄭單958 是耐低氮品種[1, 7]。

圖1 根據氮肥效應曲線劃分玉米品種的氮效率類型Fig. 1 Classification of the nitrogen efficiency type in maize based on nitrogen-response curve

養分效率的指標有人用敏感度 (sensitivity)，也有人用響應度 (responsiveness)，在一定程度上造成了人們理解的混亂。實質上，敏感度這個術語更關注一個品種產量對養分投入下降的反應程度 (圖2)，其含義以常規養分投入量為標準，隨著養分投入的降低，一個品種的產量的下降幅度。計算公式為：

敏感度 = (正常養分投入下的產量 – 低養分投入下的產量)/養分投入減少量

響應度更關注養分投入增加條件下一個品種的增產能力 (圖2)，其含義為以常規養分投入量為標準，隨著養分投入的升高，一個品種的產量的下降幅度。計算公式為：

圖2 作物品種對養分投入的響應度與敏感度Fig. 2 The responsiveness and sensitivity of a genotype to nutrient input

響應度 = (高養分投入量下的產量 – 正常養分投入量下的產量)/養分投入增加量

由此可以看出，兩個指標的基點都是正常養分投入量，但終極目標卻正好相反。響應度對應于集約化生產地區進一步發揮肥料效應，目標是在高產的基礎上通過增施肥料實現再高產，響應度高的品種一般是高養分投入下的養分高效品種。而敏感度對于施肥不足地區 (如非洲) 獲得較高產量有意義，目標在于在降低肥料投入條件下減產幅度小，相當于耐低養分品種。

還有人用相對產量 (relative yield) 作為養分效率的一個指標，其計算方法為：

相對產量 (%)= 低養分投入下的產量/常規養分投入下的產量 × 100

研究者認為這樣可以消除植株生長量本身的影響，真正反映“專一性”的養分效率。這個指標與敏感度基本反映了相同的生理學反應，也就是一個品種對養分缺乏時的反應程度。

雖然響應度、敏感度、相對產量等指標在一定程度上有助于我們從多個角度理解養分效率，但在實際遺傳改良過程中，這些指標都應該與正常養分供應條件下的產量配合使用，才具有實際價值。如果單純考慮響應度、敏感度或者相對產量，而不考慮正常施肥量條件下的作物產量，很有可能會選擇到那些生長緩慢、地上部對養分需求少的基因型。

1.2 養分效率與養分農學效率的關系

作物的養分效率是一個遺傳學術語，用于比較不同的作物品種 (基因型) 吸收利用某種養分能力的差異。農學效率是一個栽培學 (土壤肥料學) 術語，其計算方法是：養分農學效率 = (施肥產量–不施肥產量)/施肥量，用來比較增加單位養分投入量的作物產量，目標是指導合理施肥量，提高肥料投入的經濟效益。很多研究對這些指標不加區分，在施肥研究中測定養分效率及其相關指標，或者用養分農學效率來評價不同品種對養分的吸收利用能力，其結論往往帶有片面性。比如說，用養分效率 (養分的偏生產力) 來評價施肥效果，忽視了土壤基礎肥力的作用。而用養分農學效率來評價基因型差異，一方面把土壤養分與施入的養分區別對待，過分強調了施入養分的效應。另一方面如果基礎肥力不同，不同基因型對施肥的響應可能也有差異，這樣就無法對不同品種對養分的反應做出全面的評價。以上兩種問題都與土壤基礎肥力相關，因此，無論是評價養分效率基因型差異，還是評價不同施肥技術的養分農學效率，都需要利用多養分水平的多年定位試驗，才可能得出正確的結論。

1.3 農學與生態學對于養分效率的認識差異

農學上的養分效率關心的是如何利用作物的生物學能力盡可能地吸收利用土壤中的養分，最終實現高產。因此，在土壤有效養分供應不足的情況下，養分高效作物品種需要采取積極獲取土壤養分的策略，最大限度地滿足地上部生長對養分的需求。而生態學上的養分效率關心的則是植物如何在養分缺乏的逆境條件下的生存，也就是完成生長周期，繁育下一代。在生理學機制上，通常表現為“生存優先”的策略，也就是通過減緩生長速率和生物量積累，從而減少養分的需求和對土壤養分的消耗，保證完成生育周期。因此，生態學上所謂養分效率高的植物，通常生物量都較小。當然，農學與生態學關于養分效率的理解也有相同的一面，那就是都需要提高植物體內養分的生理利用效率，也就是單位養分生產干物質或產量的能力。

2 養分效率的生理學基礎

在特定養分供應量下，養分效率可分解為兩個部分，即養分吸收效率 (nutrient uptake efficiency) 和植株體內的養分利用效率 (nutrient utilization efficiency)，也稱為養分的生理利用效率 (physiological utilization efficiency)，也有人稱為內部利用效率 (internal utilization efficiency)(圖3)。在相同的土壤和養分投入量條件下，養分吸收效率可以簡單地用植株總養分累積量來表示。在營養生長期，養分利用效率可以用單位養分吸收量所產生的干物質量來表示，也就是植株養分濃度的倒數。在成熟期，養分利用效率通常用吸收單位養分產生的籽粒產量來表示。

2.1 養分吸收效率

養分吸收效率用于表征一個基因型從土壤中吸收養分的能力。通用的養分吸收效率計算方法是：

養分吸收效率 = 植株養分累積量/(土壤養分含量 +養分投入量)

或，養分吸收效率 = 植株養分累積量/養分投入量

由于基因型比較時采用的生長介質和養分供應量一般相同，所以通常可以直接用植株養分累積量來表征養分吸收效率。

養分吸收效率與植株生長過程密切相關。當介質中養分供應超過植株生長對養分的需求時，植株生長能力決定了養分的吸收量。比如，對施氮肥響應度高的“高肥型”品種，往往是因為單位面積籽粒的氮總累積量更高[8]。但是當植株生長對養分需求遠遠超過介質中養分供應能力時，也就是養分供應不足時，植株生長潛力無法發揮，養分吸收效率決定其養分吸收能力。

圖3 決定作物養分利用效率的因素Fig. 3 Factors determining nutrient use efficiency of a crop

根系大小與構型是決定養分吸收效率的關鍵因素。有研究表明，植物對養分缺乏的適應性反應首先主要表現在植株體內養分再利用并啟動根系生長反應，只有到后期的時候才啟動根系的生理學反應(如養分轉運蛋白基因表達)[9–10]。在缺氮、缺磷條件下，玉米、水稻、小麥等作物根系的一個最重要反應是根的伸長[11–14]。根的伸長有助于形成一個龐大的根系骨架，從而擴展吸收空間以獲取養分。根的伸長需要高效利用體內有限的養分和碳，植物需要減少根的數量，并在根內形成通氣組織以節省養分和碳[14–15]。對于磷這樣主要依靠擴散在土壤中移動的養分，增加側根數量與長度、增加根毛也是重要的適應性反應[11, 16–17]，這有助于進一步增加根系與土壤養分的接觸面積。當大麥、玉米等根系遇到局部富集的硝酸鹽和磷酸鹽時，側根的生長受到促進，遇到銨鹽時，側根的數量增加[18–19]。這種“向肥性”反應有助于以較少的根系高效吸收土壤空間中局部富集的養分。根系的三維構型對于根系在土壤中的分布起到骨架作用，需要與根系土壤空間相匹配才能發揮根系的最大養分獲取潛力。雖然已經有研究表明，較淺的根系構型有利于磷的高效獲取[20–21]，而較深的根系有利于氮素和水分的獲取[22–23]，但是對于田間作物而言，土壤耕作層的養分含量總是很高，而且一個品種可能種植于不同的土壤養分條件和水分條件下，因此，通常一個高效的根系構型既要考慮維持一定量的深層根系以獲取水分和截獲易于移動的養分 (硝酸鹽)，又要考慮保持較多的淺層根系以高效獲取難以移動的養分如磷酸鹽、銨、鉀、微量元素等[24]。

根際磷的活化是提高土壤磷資源利用效率的重要途徑。缺磷條件下，油菜等作物通常可增加根系分泌的有機酸。但對于小麥、玉米等禾本科作物而言，缺磷似乎并不增加根分泌物[11]，因而根分泌物在磷高效吸收中的作用也值得懷疑。比如，Delhaize等將小麥中的蘋果酸陰離子通道蛋白TaALMT1超表達到大麥中，可以顯著提高酸性土壤上大麥對鋁的抗性，同時提高單位根長磷的吸收效率[25]。在成熟期，轉基因大麥的產量是對照的2倍，但在添加生石灰的條件下沒有效果。這說明，轉基因植株中有機酸的分泌主要是提高了耐鋁性，而不是增加對難溶性磷的活化。另一方面，在土壤磷庫中有機磷占很大比例，其中肌醇六磷酸是很普遍的存在形態，但植物從這種磷源吸收磷的能力非常有限，主要原因之一是因為根分泌的植酸酶活性不足。George等比較了小麥品種的磷酸酶分泌特性，雖然發現這一特性的基因型差異與培養條件下的有機磷能力有些相關，但在土壤條件下，不能證明磷酸酶分泌能力與小麥耐缺磷的相關關系[26]。有研究表明，將微生物中的植酸酶基因整合到植物基因組中，使之具有向外界分泌植酸酶的特性，可以提升土壤中有機磷的利用效率[27]，但在自然土壤中，轉基因植株獲取外源肌醇六磷酸的能力增加很少[28]，原因可能是土壤中肌醇六磷酸的有效性較低，或者植物分泌的磷酸酶被土壤吸附。

缺鉀抑制根及側根的生長，根系對局部富集的鉀也沒有“向肥性”反應[18]。因此，要提高鉀的吸收效率，需要一個品種自身具有較大的根系。有研究表明，根毛長度與作物鉀吸收能力呈正相關[29]。模型研究表明，非交換性鉀的利用是鉀高效的重要途徑[30–31]，例如鉀高效馬鈴薯基因型可以從非交換性鉀庫中高效吸收鉀[32]，甜菜也主要依靠根際鉀的活化[33–34]，小麥則主要依靠較大的根冠比[34]。缺鉀條件下釋放質子能力強也可能有助于提高鉀的吸收效率[35–36]。

養分從根外向根細胞內的運輸由細胞膜上的轉運蛋白所介導。當某一養分缺乏時，根中負責這一養分吸收的某些養分轉運蛋白基因的表達通常會增強。已經在作物中鑒定出大量的養分轉運蛋白[37]，通過對它們功能的研究，大大拓展了人們對養分吸收、運輸及在植物體內分配過程的理解。已知硝酸根、銨、磷酸根及鉀離子等養分吸收系統均由高親合力與低親合力系統組成，相對應地，養分吸收動力學曲線也分為低養分濃度下的高親合力吸收曲線和高養分濃度下的低親合力吸收曲線，而不再是一條簡單的米氏方程曲線。很早就有研究表明，養分吸收動力學曲線的Km與Vmax有品種間差異[38]，超表達某些養分轉運蛋白也常常在短時間內提高養分吸收速率，甚至促進植株的生長。但是在全生育期，鮮有通過增加養分轉運蛋白基因表達提高作物養分效率的實例。是否能通過提高養分跨膜吸收來提高養分吸收效率，尚缺乏足夠的證據。

2.2 養分利用效率

養分利用效率高低反映了植株水平上植物利用體內養分生產植株產量的能力，通用的計算方法為：

養分利用效率 = 植株產量 (或生物量)/植株養分累積量

養分利用效率體現了養分過程與植物生長過程的相互關系，不僅涉及養分本身在植株體內的行為，而關鍵在于養分的行為如何影響光合物質的合成、運輸、分配、轉化、轉運及在產量器官中的貯存。在植株水平上，養分利用效率高常常意味著在養分供應受限制條件下穗發育與籽粒結實能力強、穗粒數多、空稈率低[39]。缺氮條件下，籽粒結實能力與氮代謝過程密切相關[40]。如果養分利用效率提高是以降低植株養分積累量為代價，那會導致收獲器官中養分含量下降。比如玉米氮素生理利用效率常常與籽粒蛋白質含量呈負相關[41]。

值得注意的是，養分生理利用效率作為一個由產量 (或生物量) 和養分吸收量計算出來的指標，其值的高低有時并不能準確地闡明植株體內養分是否得到高效利用。例如在相同的吸氮量條件下，如果一個基因型將氮素優先分配于根系生長，可能增加吸氮量，進而促進地上部的生長，最終吸氮量和生物量均增加。另一個基因型，氮素向根系的分配比例較低，則其根系生長較差，在相同的時間內吸氮量和植物生物量都較低。但計算出的氮素利用效率數值，這兩個基因型可能不會有多大差異。

養分利用效率與營養器官的養分再轉運效率并不相同，常有人將二者混為一談。養分利用效率的本質是植物利用單位養分生產多少干物質或產量，而養分再轉移效率的本質是養分從一個器官向另一個器官轉移的能力，尤其是營養器官向生殖器官轉移的能力。誠然，當養分供應不足時，養分轉移效率高通常有利于植物生長，從而獲得較高的生物量或產量，這種情況下，養分利用效率確實也提高。但是在農學范疇，在以籽粒產量為目標的前提下，具有相同產量的植株，雖然植株養分積累量可能相同，但其在營養器官和籽粒產量間的分配規律并不一定相同。例如，兩個品種在成熟期具有相同的吸氮量和籽粒產量，則根據公式計算出二者具有相同的氮素利用效率。但二者營養器官的氮素轉運效率可能有很大差異，一個基因型可能把營養器官中更多的氮素再分配到了籽粒中，另一個可能把更多的氮素留在了莖葉中。

養分收獲指數并不一定反映營養器官的養分再轉移效率 (或再利用效率)。養分收獲指數反映了收獲時籽粒中養分積累量占植株養分總積累量的比例，而籽粒中養分不僅來源于營養器官中養分的再利用，而且也來自于生殖生長期植物直接從土壤中吸收的養分。很多作物在開花以后仍然會吸收較多的養分，例如，玉米在開花后吸收的氮素可高達總吸氮量的50%。這些養分的80%以上會直接運送到籽粒中[42]。因此，如果一個品種的氮收獲指數高，有可能是因為營養器官中的氮較多地轉移到了籽粒，也有可能是因為開花后玉米吸收了大量的氮素并運輸到了籽粒，最終計算出的氮收獲指數可能相同。

增加營養器官氮素轉移效率并不一定導致產量下降。由于氮素再轉移與葉片衰老密切相關，而葉片衰老又導致光合作用下降和減產，因此人們通常會認為，養分轉移效率高會導致產量下降；反之，實現高產要求葉片保綠期延長，衰老減緩，所以養分轉移效率也應該較低。在這里，人們往往混淆營養器官作為一個整體的氮素轉移效率和葉片本身的氮素轉移效率。籽粒中氮素可能主要來源于葉片，但也可能主要來源于葉片以外的器官，如莖、莖鞘、穗器官等。以玉米為例，開花以后莖稈中的氮素優先轉移，其后才是葉片中氮的轉移[42]。因此，如果氮素轉移主要來源于秸稈而不是葉片，則葉片衰老不一定加快。另一方面，研究發現，吐絲期營養器官中積累的氮素越多，氮素總轉移量也越多，但營養器官中氮素轉移效率變化很小[7]。缺氮條件下葉片衰老加快，并不是因為葉片氮素轉移效率增加，而是因為吐絲期植株積累的總氮量較低，所以轉移出較少的氮葉片就開始黃化。

葉片氮素轉移效率高，不一定意味著葉片光合效率會下降。葉片光合速率的高低不僅決定于其含氮量的多少，還決定于葉片中氮素的形態及其在不同細胞器中的分配。在器官中氮素可分為功能氮、結構氮和貯藏氮，只有那些對光合作用過程 (如電子捕獲、傳遞、CO2同化) 有直接貢獻的氮素才與光合速率密切相關。在實驗中經常可以觀察到，低氮處理玉米葉片的氮濃度雖然較低，但其光合速率并不受到影響，原因就是其中的氮素組分分配得到了優化，留下的主要是與光合過程密切相關的氮素，提高了光合氮利用效率 (單位葉片氮素的光合速率)[43]。同時，不同品種間氣孔等光合性狀有很大差異，也使得光合氮利用效率有很大差異，如與玉米品種鄭單958相比，先玉335的葉片氮轉移效率顯著較高，葉片氮濃度則較低，但其產量并不降低，甚至高于鄭單958。原因就是先玉335的光合效率和光合氮利用效率均高于鄭單 958[7, 44]。

3 養分效率的分子基礎與遺傳改良

上世紀90年代初，隨著鉀離子與硝酸根離子的轉運蛋白基因的成功發現，植物營養學研究也進入了分子生物學時代。近20多年來，大量與養分吸收、運輸、分配等過程相關的基因的克隆與功能鑒定，一方面證明了傳統植物營養生理學對養分吸收、運輸與分配過程的理解，另一方面也直接證明養分相關性狀是由基因控制的，因而可以在基因水平上進行改良。然而，隨著植物營養分子生物學研究的不斷深入，人們也逐漸認識到植物營養性狀控制的復雜性。

第一，植物體內控制養分跨膜運輸的基因具有器官、組織、細胞甚至亞細胞水平上的特異性，因而有可能在不同水平上控制植物體內養分運輸過程[45, 37]。這意味著養分高效性狀的改良可能需要從器官、組織、細胞甚至亞細胞水平的特異性入手。

第二，養分運輸基因往往具有“一因多效”的特點，典型的例子是擬南芥中的NRT1.1(NPF6.3) 基因，通過磷酸化控制，既能在低濃度吸收硝酸鹽，又能在高濃度條件下吸收硝酸鹽，而且還能運輸生長素。更重要的是，NRT1.1還是細胞膜上感覺外界硝酸鹽信號的受體。從表達部位上看，NRT1.1既可以在根部表達調節硝酸鹽吸收和側根伸長的“向肥性”反應，又可以在地上部表達，調節其他生理過程，如，通過調節硝酸鹽向氣孔的運輸，調節氣孔開閉，進而水分脅迫下葉片的卷曲和植物的抗旱性[46–47]。這說明，一個基因的改變可能影響多個植物營養過程，從多個方面調控植物的生長。這也意味著一個基因的導入在改變相應性狀的同時，還可能對植物整體生長產生多種效應，其中很可能包含一些不利效應，如生育期縮短，而這些不利效應是人們不愿意看到的。

第三，在植物體內相同的養分運輸過程中，常常有幾個甚至更多基因編碼的蛋白協調控制一個運輸過程，如水稻中控制根部硝酸鹽吸收的基因就有OsNRT1.1、OsNRT1.1b、OsNRT2.1、OsNRT2.2 等[37]。這體現在基因的“冗余性”。從一個側面反映了植物營養性狀往往是由微效多基因控制的性狀，因而單一基因表達的調節，常常在作物生長發育中看不到明顯的效果。

第四，養分轉運蛋白運輸的底物常常不具有專一性。很多元素存在化學及物理性質的相似性，使得不同養分運輸過程之間存在強烈互作。運輸一種元素的轉運蛋白，常常也可能將化學性狀類似的其他元素運輸。例如運輸鋅的蛋白常常也可以運輸重金屬鎘[48]。其結果是當導入某個養分轉移蛋白基因時，在促進有益元素運輸的同時，也可能促進某些有害元素的吸收。

第五，養分吸收效率、利用效率或者與之密切相關的植物性狀，通常都是由基因網絡所調控，從最初養分信號接收、傳導、基因互作最終到功能基因的表達，才能落實到與養分運輸、分配等過程相關的植株生理或形態學變化，進而改變養分吸收效率或利用效率。因此，養分吸收利用效率的改良不僅決定于養分過程本身，還與其他生物學過程 (尤其是碳同化、代謝與分配) 密切相關。如轉錄因子HY5可以協調植物氮素吸收與碳的分配[49]。因此，一個養分性狀的改良，可能需要從養分信號網絡整體來考慮。單純調節某一個過程，不考慮基因網絡的調節功能，很可能帶來負面效應。例如，單純增加銨轉運蛋白的表達，由于吸收的銨不能有效地被同化，可能造成銨毒，無法促進生長。

盡管如此，迄今已經鑒定出很多與養分高效吸收相關的基因或數量遺傳控制位點 (QTL)，這為植物營養性狀的分子改良打下了良好的基礎。其中一些已經在養分高效育種中顯示出良好的應用前景。如在水稻中獲得了磷高效基因PSTOLl，在水稻中超表達該基因后，在低磷條件下產量提高60%[50]。Hu等研究發現，秈稻中的硝酸鹽轉運蛋白NRT1.1B(OsNPF6.5) 與硝酸鹽高效與轉運密切相關，將NRT1.1B轉入粳稻，可以顯著提高粳稻的氮素吸收效率[51]。Sun等發現DEP1基因可調控水稻生長對氮肥的響應能力，攜帶顯性dep1-1等位基因的植株可以在中低氮供應水平下吸收更多的氮素，并提高籽粒產量[52]。

根系大小與構型是決定作物養分吸收效率的關鍵性狀[22–24, 53]。對于擬南芥的研究已經使人們對養分調節植物根系發育的分子生理機制有相當深入的認識[45, 54]。在農作物中，雖然對養分調節根系生長的機理有一些認識，但依然十分欠缺。控制作物根系生長的基因克隆也主要集中于水稻。已經鑒定出大量控制作物根系的QTL，進一步需要從中尋找挖掘控制根系性狀的關鍵基因及其優良等位基因。盡管如此，“根系育種”仍然取得了一定的進展，尤其是Uga等從水稻中發現了控制扎根深度的基因Dro1，將其基因轉到淺根型水稻中，可以增加深層土壤的根系，提高水稻的氮素及水分吸收能力[55]。前面提到的磷高效基因Pstol1，實質上也是通過促進水稻早期根系的生長，從而提高水稻對低磷的耐性[48]。在玉米中證明，將控制根長性狀的QTL導入目標基因型，可以促進根系生長并顯著提高玉米產量和氮、磷效率[56–58]。最近，通過超表達玉米生長素外流載體基因Pin1a增加玉米側根密度，有利于提高玉米的耐低磷能力[59]。在小麥中發現，過量表達轉錄因子TaNFYA1可以顯著促進轉基因小麥的側根發生，提高氮磷吸收效率[60]。

在養分利用效率方面，法國Hirel小組將玉米中的谷氨酰胺合成酶基因Gln1-3與Gln1-4超表達后轉移到玉米自交系B73中，顯著提高了其谷氨酰胺合成酶的活性，在低氮投入條件下的籽粒產量增加10%～30%[61]。在油菜中過量表達丙氨酸氨基轉移酶基因，顯著增加低氮投入下的生物量、產量及吸氮量，節省氮肥高達40%[62]。

植株對養分脅迫的反應能力需要形態及生理、根系與地上部、吸收與代謝等生理功能的協調, 而這些反應可能受養分信號系統的調控[63–64]。通過對養分信號途徑中關鍵轉錄因子的遺傳改良，有可能協同提高養分脅迫響應基因的表達及其生理功能，實現提高作物養分效率的目標。例如PTF是控制磷養分信號傳導的重要轉錄因子，在田間缺磷土壤上，超表達OsPTF1水稻植株增加分蘗數、穗重和磷吸收量，增加幅度為20%[65]。在玉米中超表達ZmPTF1后，顯著促進根的發育和生物量，而且在低磷土壤上增加了雄穗分枝、穗粒數和粒重，并且增加產量[66]。在小麥中，He等克隆了硝誘導的NAC轉錄因子家族成員TaNAC2-A1，將其超量表達顯著增加了小麥硝轉運蛋白基因TaNRT2和同化基因TaGS2的表達水平，提高根系吸收硝的速率和氮的利用效率，并增加吸氮量和籽粒產量[67]。

4 高產育種與養分高效育種

如前所述，作物養分效率的實質是單位養分供應條件下的作物產量。因此，有可能從兩方面實現養分高效育種的目標。一是通過不斷提高作物產量水平，進而提高養分效率，也就是通過高產育種帶動養分高效育種。二是基于養分高效生理與形態學性狀的養分高效育種。

4.1 以高產育種帶動作物養分效率的提高

綠色革命及近代育種的一個重要成果，是通過株高的降低提高了植株的抗倒伏性，從而更能發揮化肥的增產作用。從這個意義上說，育種的結果實際上提高了高氮投入條件下的氮效率。同時，育種極大地提高了作物的綜合抗逆性，這也在一定程度上間接地提高了低氮投入條件下作物的適應能力。Ciampitti和Vyn搜集了國際上100篇有關玉米氮的文章，將其中1940～1990年間的供試品種定義為老品種，1991～2011年間的供試品種定義為新品種。結果發現，與老品種相比，新品種的產量增加25%，而氮吸收量只增加了12%，說明植株體內氮素利用效率得到了很大改善[41]。總體而言，作物高產育種不僅提高了產量 (高養分投入條件下的養分效率)，也“無意識地”提高了對低養分供應的耐性(低養分投入條件下的養分效率)。然而，二者的增加幅度是不同的，對高產的增加幅度要高于養分效率，也就是說，新品種產量對化肥投入的響應度得到提高，而作物對低養分供應的“特異性”反應并沒有得到有針對性的改良。如Chen等比較了我國1973～2001年育成的9個推廣面積最大的玉米單交種對氮肥的反應，結果表明，高低氮條件下新品種產量比老品種平均增加40%以上，而新品種對氮的響應強度增加近1倍[6]。但值得注意的是，新品種產量和氮素生理利用效率的提高，與籽粒含氮濃度的下降密切相關[6, 41]。

4.2 基于養分高效生理與形態學性狀的養分高效育種

基于植物營養生理學的研究成果，明確養分高效形態學及生理學指標，有針對性地挖掘養分高效遺傳資源，有助于定向改良作物養分效率。養分基因克隆和轉基因技術的發展，極大地促進了養分高效育種的開展。國內外科學家進行了大量的養分高效分子育種嘗試，并已經取得了一些成果，如華南農業大學廖紅小組將擬南芥酸性磷酸酶基因AtPAP15轉入大豆，育成的磷高效大豆品種可以通過增加根際磷酸酶分泌顯著提高大豆結莢能力[68]。但總體而言，養分高效品種育種進程還不夠理想。作物產量是由株型、葉片面積、生育期等多個植株形態生理性狀所決定，而每個性狀都可能是由復雜的基因互作所決定，與養分效率相關的性狀也不例外，因此需要深入了解田間群體種植條件下實現養分高效的植株性狀。在田間條件下，植株養分高效性狀并不是僅限于養分本身的吸收、運輸與分配等。由于養分效率與產量密切相關，而產量形成更多地涉及到光合物質合成、運輸、分配、轉化、轉運及貯存，任何影響這些生理過程的植株性狀，都可能改變養分效率。如國際玉米小麥改良中心的研究表明，玉米氮高效遺傳改良的一個重要篩選指標是抽雄–吐絲間隔期，也就是提高低氮脅迫條件下雌穗的發育能力。最近美國杜邦先鋒公司的一項研究發現，在雄性不育突變體Ms44中，一個單氨基酸突變導致絨氈層細胞蛋白質分泌受阻，造成雄性不育和雄穗變小，在低氮供應下可以增產4.0%～8.5%。其原因是優化了氮素在植株中的分配，顯著提高植株體內氮素的利用效率[69]。在集約化生產條件下，進一步提高產量實質上就是提高養分效率。從這個意義上講，任何有助于在群體種植條件下實現作物高產的植株形態指標，都可以作為養分效率育種的篩選指標。例如單葉光合效率、氣孔導度、理想株型、葉色、理想根構型等。應用“理想根構型”理論，華南農業大學嚴小龍課題組[70]利用常規育種手段育成了多個適應于華南土壤的磷高效大豆品種，就是一個成功的例子。中國科學院李振聲院士課題組[2]育成了氮、磷高效小麥品種并推廣應用，也與根系性狀的改良有密切關系。

5 結語

培育推廣養分高效品種是實現化肥減施增效的重要途徑這一。隨著農業可持續發展理念加深，養分高效性狀的遺傳改良已經得到國際育種公司的普遍認同。如孟山都、先鋒、先正達、KWS等公司都將氮高效品種作為重要育種目標投入巨資開展研究。歐盟也多次將“養分高效遺傳改良”相關課題列入重大研發計劃 (如 NUE-Crop, EU-root等)。現代分子生物學技術的快速發展，為養分高效育種提供了更強大的手段。基因克隆和轉基因育種，幾乎已成為工廠化的流水線作業。限制養分高效育種進程的因素，一是對于田間條件下的養分高效生理與形態學表型缺乏適宜的高通量分析技術，極大地限制了關聯分析、連鎖分析等分子遺傳學技術的應用；二是對田間實際生產條件下養分高效生理學機制認識不足，延緩了養分高效育種的工作進程。尤其要注意的是，轉基因育種往往首先篩選那些單株生長表現優越的轉基因植株，而田間條件下作物產量的高低與群體大小密切相關。在田間群體條件下，單株之間存在強列競爭，單株之間生長是否協調，強烈影響地上部群體結構，進而決定單位面積產量的高低。因此，未來養分高效遺傳改良應該將養分吸收、分配、轉運等生理過程與作物生長調控密切聯系，關注群體種植條件下的最優植株性狀，在田間實際生長條件下進行鑒定，才有可能獲得實用的養分高效品種。為此，需要遺傳育種學、分子生物學、植物營養生理學、作物栽培學等多學科領域研究人員的協作攻關，提升養分高效育種的效率。

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Nutrient use efficiency in crops and its genetic improvement

MI Guo-hua
( College of Resources and Environmental Science, China Agricultural University/Key Laboratory of Plant-Soil Interactions,Ministry of EducationBeijing 100193, China )

Genetic improvement of nutrient use efficiency has been a hotspot of plant nutrition research. However,there are still quite a few of misunderstanding on the concepts of nutrient efficiency and their physiological components, and nutrient efficient plant traits as well, which resulted in biased evaluation on the breeding efficiency for nutrient-efficient cultivars. The concepts and the meaning of nutrient use efficiencies and their components were discussed in detail. The general advances in the studies of nutrient genetic efficiencies of plants and the genetic breeding were introduced. From the point of views of crop science, plant nutrition, plant molecular biology and genetics, the physiological characteristics of efficient nutrient uptake and utilization were analyzed. In addition to the limitation of the field-level high-throughout phenotyping techniques, the lack of understanding of the physiological mechanism of efficient nutrient use at field level and the lack of a clear concept of the secondary indicator for genotype identification have been limiting the progress of breeding for nutrient efficiency. The molecular tools should be used to enhance the understanding of the physiological mechanism of nutrient use efficiency at field level. Genetic improvement on nutrient use efficiency should link nutrient uptake, allocation and reutilization with the regulation of plant growth and development. The optimum plant traits under population condition must be stressed and the selection should be conducted under true field conditions.

transgenic breeding; nutrient use efficiency; nutrient responsiveness; root morphology;photosynthetic efficiency

2017–07–24 接受日期：2017–10–20

國家自然科學基金項目（31672221, 31421092, 31071852）資助。

米國華（1965—），男，河北萬全人，博士，教授，主要從事養分高效利用的生理、遺傳與調控技術研究。Tel：010-62734454，E-mail：miguohua@cau.edu.cn