市售雞肉及內臟中磺胺耐藥菌污染特征

李 姝，邵 毅*，周昌艷*，王 華，邢增濤，趙志輝

（1.上海海洋大學食品學院，上海 201306；2.上海市農業科學院農產品質量標準與檢測技術研究所，上海 201403；3.美國俄亥俄州立大學食品科學與技術系，美國 俄亥俄 哥倫布 43210；4.復旦大學生命科學院微生物系，上海 200433；5.上海市農業委員會，上海 200003）

市售雞肉及內臟中磺胺耐藥菌污染特征

李 姝1,2，邵 毅2,*，周昌艷2,*，王 華3,4，邢增濤1,5，趙志輝2

（1.上海海洋大學食品學院，上海 201306；2.上海市農業科學院農產品質量標準與檢測技術研究所，上海 201403；3.美國俄亥俄州立大學食品科學與技術系，美國 俄亥俄 哥倫布 43210；4.復旦大學生命科學院微生物系，上海 200433；5.上海市農業委員會，上海 200003）

為評價抗生素耐藥基因通過市售雞肉產品進行遷移的風險，從上海5 個大型超市和綜合市場采集的9 個雞肉樣品和4 個內臟樣品中分離對磺胺甲噁唑/甲氧芐啶不敏感的細菌（Sul/Trir），研究其耐藥特征，并用Southern雜交對耐藥基因進行定位。結果表明，所有樣品均分離到了Sul/Trir菌，菌落數為2.0×102～1.0×107CFU/g，占總可培養菌的1.42%～82.00%。297 株Sul/Trir菌的多重耐藥現象普遍，耐藥基因sul1、sul2、tetA、tetB、tetC、tetE、tetG、tetL、tetM和intI的檢出率分別為11.33%、32.81%、6.64%、12.89%、2.73%、6.25%、9.38%、18.75%、39.84%和28.52%。耐藥基因的寄主菌包括Escherichia sp.、Pedobacter sp.、Staphylococcus sp.、Enterococcus sp.、Sphingobacterium sp.和Acinetobacter sp.等，大多數的磺胺最小抑菌濃度大于512 μg/mL，其中一株葡萄球菌的質粒上有sul2基因。綜上，耐藥菌和耐藥基因可能通過市售雞肉及內臟產品進行遷移。

磺胺耐藥菌；耐藥基因；雞肉；內臟

細菌中抗生素耐藥性的快速攀升已成為威脅全球健康的一大問題[1]，耐藥基因通過食物鏈遷移至人類共生菌是其中一種重要的途徑[2]。抗生素的不當使用使得養殖場成為耐藥菌產生和增殖的重要場所[3-4]，進而，肉產品中的耐藥菌可能通過加工、零售等環節進一步污染、擴散[5]。因此，肉產品中殘留微生物的抗生素耐藥性問題尤其值得關注。在我國，多種禽源致病菌已具有多重耐藥性[6-8]，但耐藥性的發生和遷移機制尚未揭示，亟需探明雞肉及相關產品中耐藥菌的污染特征和耐藥基因的遷移風險。

現有的耐藥性研究多集中于（條件性）致病菌，關于非致病菌的耐藥數據十分有限。數量龐大的非致病菌是耐藥基因的供體、受體和中間載體[9]，甚至會促進耐藥基因的水平遷移[10]，在抗生素耐藥性的遷移過程中扮演了關鍵角色。因此，在非致病菌范圍內研究抗生素耐藥性污染特征，是揭示耐藥性發生和遷移機制，進而提出耐藥性遷移的控制措施的基礎和新途徑。本研究以市售雞肉和內臟產品為對象，研究了非致病磺胺耐藥菌的污染水平、耐藥特性、耐藥基因攜帶情況及潛在的遷移風險，以期為肉雞養殖中的抗生素管理、初加工過程的微生物控制提供理論依據。

1 材料與方法

1.1 材料與試劑

生鮮整雞、雞腿、雞翅和雞爪共9 份樣品以及雞胗和雞腸共4 份樣品購自上海市奉賢區和閔行區5 個大型超市和綜合菜場。樣品采集后用冰包保存，3 h內運回實驗室進行耐藥菌的分離。

腦心浸液肉湯（brain heart infusion broth，BHI）瓊脂培養基 英國Oxoid公司；磺胺甲噁唑（sulfamethoxazole，Sul）、甲氧芐啶（trimethoprim，Tri）、四環素（tetracycline，Tet）、強力霉素（doxycycline，Dox）、頭孢噻肟（cefotaxime，Ctx）、紅霉素（erythromycin，Erm）、環丙沙星（ciprofloxacine，Cip） 美國Sigma公司；真菌抑制劑放線菌酮（cycloheximide，Cyc） 美國Amresco公司；聚合酶鏈式反應（polymerase chain reaction，PCR）試劑、耐藥基因克隆試劑、質粒提取試劑盒 北京全式金生物技術有限公司；DIG DNA Labeling and Detection Kit瑞士羅氏公司。PCR引物由生工生物工程（上海）股份有限公司合成。

1.2 儀器與設備

生物安全柜 美國Thermo公司；恒溫培養箱德國Friocell公司；PCR儀、核酸電泳系統 美國Bio-Rad公司；全自動凝膠成像系統 上海復日公司；勻漿機法國Interscience公司。

1.3 方法

1.3.1 磺胺耐藥菌的分離、計數和多耐表型的初步分析

根據Wang Hua等[2]的方法從樣品中分離對Sul不敏感的細菌并按標準方法計數：無菌條件下將樣品剪碎，混勻，準確稱量25 g于無菌袋中，用225 mL無菌生理鹽水均質10 min，10 倍梯度稀釋，每個稀釋度取200 μL均勻涂布于含有152 μg/mL Sul、8 μg/mL Tri和100 μg/mL Cyc的BHI瓊脂培養基上，或僅含有100 μg/mL Cyc的BHI瓊脂培養基上，32 ℃培養48 h，分別進行磺胺甲噁唑/甲氧芐啶耐藥菌（Sul/Trir）和總可培養菌的菌落計數[11]。

根據Huang Ying等[12]的方法對分離獲得的Sul/Trir菌進行多耐表型的初步分析：每個樣品選取多至25 個形態不同的Sul/Trir菌，共256 株，用滅菌牙簽接種至含16 μg/mL Tet、10 μg/mL Erm、4 μg/mL Ctx、16 μg/mL Dox或4 μg/mL Cip的BHI平板上，32 ℃培養48 h，記錄其在含各種抗生素的平板上的生長情況。

1.3.2 耐藥基因的篩查及菌種鑒定

表1 耐藥基因、整合子酶基因和16S rRNA引物Table 1 Primers of antibiotic resistance genes, integron gene and 16S rRNA gene

用pEASY-T3載體克隆9 個耐藥基因sul1、sul2、tetA、tetB、tetC、tetE、tetG、tetL、tetM和一類整合子酶基因intI，在256 株Sul/Trir菌中用PCR法篩查上述基因[4]，隨機選取10%的陽性PCR產物進行測序確認[12]。對含有至少3 個耐藥基因的菌株進行后續藥敏實驗，并進行16S rRNA PCR后送生工生物工程（上海）股份有限公司測序，序列用NCBI BLAST比對初步鑒定菌種。PCR引物見表1。

1.3.3 Sul/Trir菌的Sul/Tri MIC的測定

用美國臨床與實驗室標準化研究所推薦的微量肉湯稀釋法[19]對含有至少3 個耐藥基因的Sul/Trir菌進行Sul/Tri的最小抑制濃度（minimum inhibitory concentration，MIC）測定。以BHI培養基替代肉湯培養基[12,17]，以葡萄球菌Staphylococcus aureus ATCC 29213作為質控菌株。

1.3.4 耐藥基因sul的Southern雜交及含有耐藥基因的質粒的轉化

含有耐藥基因的菌株用堿裂解法提取質粒后，按照DIG DNA Labeling and Detection Kit的操作流程稍加改動后進行耐藥基因的Southern雜交[20]。地高辛標記探針制備中，用本實驗室構建并測序的sul1-pEASY-T3質粒和sul2-pEASY-T3質粒作為模板，區別于試劑盒操作步驟中的隨機標記法。

提取用Southern雜交初步鑒定的含有耐藥基因的質粒，用化學轉化法轉化至大腸桿菌DH5-α感受態細胞中[21]，在含有152 μg/mL Sul和8 μg/mL Tri的LB培養基上篩選陽性菌株，并按1.3.3節的方法測定Sul/Tri的MIC。

2 結果與分析

2.1 磺胺耐藥菌計數和多耐表型

圖1 市售雞肉及內臟產品中可培養細菌總數和Sul/Trir菌總數Fig. 1 Prevalence of total cultivable bacteria and Sul/Trir bacteria in chicken and giblet samples

13 個樣品的總可培養菌數量差異較大，但均分離到了耐藥菌Sul/Trir，菌落數為2.0×102～1.0×107CFU/g。69.23%的樣品中Sul/Trir菌的數量高于104CFU/g，有3 個雞腿樣品（圖1，1～3號樣品）和1 個整雞樣品（圖1，7號樣品）的Sul/Trir菌數量甚至達到了106CFU/g的水平。9 個雞肉樣品中，Sul/Trir菌占總可培養菌的比例為1.42%～70.42%，4 個內臟樣品的這一比例為13.74%～82.00%。因此，市售雞肉及內臟樣品中普遍存在Sul/Trir菌。

圖2 多重耐藥菌的比例Fig. 2 Proportions of multi-drug resistant bacteria

分離到的256 株Sul/Trir菌中，多重耐藥現象普遍：91.58%的菌至少對2 種抗生素不敏感，近1/4的菌對全部6 種抗生素均不敏感（圖2）。內臟樣品中分離的Sul/Trir菌的多重耐藥性較雞肉樣品更為普遍，77.17%的菌至少對5 種抗生素不敏感。除Sul/Tri外，256 株菌對Tet、Dox、Erm、Ctx和Cip的耐藥率分別為87.21%、68.69%、68.69%、64.31%和48.82%。

2.2 Sul/Trir菌的MIC、耐藥基因和菌種鑒定

在256株Sul/Trir菌中篩查9 個耐藥基因和一類整合子酶基因intI，結果表明，sul1、sul2、tetA、tetB、tetC、tetE、tetG、tetL、tetM和intI的檢出率分別為11.33%、32.81%、6.64%、12.89%、2.73%、6.25%、9.38%、18.75%、39.84%和28.52%。同時含有至少3 個耐藥基因的菌有15 株（表2），包括5 株埃希氏菌（Escherichia sp.，其中4 株為大腸桿菌）、4 株土地桿菌（Pedobacter sp.）、2 株葡萄球菌（Staphylococcus sp.）、2 株腸球菌（Enterococcus sp.）、1 株鞘氨醇桿菌（Sphingobacterium sp.）和1 株不動桿菌（Acinetobacter sp.）。這些菌株顯示了對Sul/Tri較強的耐藥性，12 株菌（80%）的磺胺MIC值大于512 μg/mL。Sul/Trir菌的耐藥特性表明，市售雞肉和內臟產品中的細菌包含了多種耐藥基因，且對Sul/Tri的耐藥程度較高。

2.3 耐藥基因的定位

圖3 Rci1號樣品的質粒（a）和sul2基因Southern雜交結果（b）Fig. 3 Plasmid of Rci1 (a) and Southern blot analysis of sul2 gene (b)

用Southern雜交研究耐藥基因sul1和sul2的定位，結果表明，本研究中的Rci1號樣品Sul/Trir菌的質粒上可能存在sul2基因（圖3）。提取Rci1號樣品Sul/Trir菌的質粒并轉化至大腸桿菌DH5-α中，Sul/Tri對陽性菌株的MIC大于256 μg/mL，而對原始DH5-α的MIC小于4 μg/mL。因此認為Rci1號樣品的Sul/Trir菌中，質粒上含有sul2基因，存在sul2基因隨質粒在不同菌種間遷移擴散的可能性。所有菌株的質粒上未發現sul1基因（結果未顯示）。

3 討 論

已有報道表明，我國的生鮮雞肉中沙門氏菌等致病菌對磺胺類抗生素具有較高的耐藥性[22]，本研究則表明，生鮮雞肉和內臟產品中的細菌包含了大量磺胺耐藥基因sul1和sul2，具有磺胺耐藥表型的細菌數量和占總菌的比例高于同類產品中的四環素耐藥菌[17]或其他產品的Sul/Trir菌[20]，且對Sul/Tri的耐藥程度較高，可見肉雞養殖和初加工鏈中細菌的磺胺耐藥性普遍存在。盡管雞肉和內臟產品往往需要高溫烹飪才能食用，這一深加工過程能基本消除耐藥菌的威脅，但從養殖、宰殺、零售到消費者初加工的整個過程中，耐藥菌仍有可能通過直接接觸[5]等方式進行擴散、威脅人類健康。因此探明Sul/Trir菌的產生和留存機制及耐藥性向人類的遷移潛勢，是確保雞肉產品安全性的重要基礎。本研究的雞肉和內臟樣品中Sul/Trir菌普遍存在，并從中篩查到了攜帶耐藥基因的質粒，但16 種磺胺類抗生素[23]的檢出率和殘留量均很低（數據未顯示），說明雞肉和內臟中Sul/Trir菌的穩定存活并不依賴于抗生素篩選壓，因此，限制肉雞養殖中抗生素的使用并不一定減少肉雞產品中微生物的耐藥性[24]，其耐藥機制值得深入研究。除sul基因外，樣品中還發現了多種tet基因，tetM和tetL的檢出率較高，與前人研究結果相似[25-26]，因此，雞肉產品中四環素耐藥菌的污染特征也需要全面地評估。

近年來，由接合性質粒、整合子和轉座子等介導的水平基因轉移（horizontal gene transmission，HGT）被多次證明是耐藥基因遷移擴散的重要機制之一[27-28]，HGT與耐藥基因池的大小、耐藥基因供體/受體的遺傳背景是否相近等均有關系[29]，因此，在數量上遠超致病菌且遺傳背景多樣化的非致病菌中，耐藥基因的含量和遷移頻率可能更高。本研究分離獲得的Sul/Trir菌中檢出了大量耐藥基因，說明市售雞肉和內臟產品上的微生物曾經可能并且未來也可能進一步涉及耐藥基因的水平遷移；在其中一株對Sul/Tri具有耐藥性的葡萄球菌中，發現耐藥基因sul2位于質粒上，且該質粒存在向其他細菌進行水平遷移的潛在風險。此外，有證據表明，腸球菌在HGT中的敏感性較高，在耐藥基因在微生物系統內的遷移中扮演了重要的角色[30]。而本研究在市售雞肉和雞腸樣品中均分離到了含有多個耐藥基因的腸球菌，也指示了耐藥基因發生遷移的風險性。

綜上，市售雞肉及內臟樣品中Sul/Trir菌分布廣泛，普遍具有多重耐藥性，且含有大量耐藥基因，存在耐藥基因隨質粒在細菌間水平遷移的潛在風險。需要深入研究雞肉產品中Sul/Trir菌存在并維持的機制，評估磺胺耐藥基因向人類共生菌遷移的風險。

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Prevalence and Characteristics of Sulfamethoxazole Resistant Bacteria in Retail Chicken Meat and Giblets

LI Shu1,2, SHAO Yi2,*, ZHOU Changyan2,*, WANG Hua3,4, XING Zengtao1,5, ZHAO Zhihui2

(1. College of Food Science and Technology, Shanghai Ocean University, Shanghai 201306, China; 2. Institute for Agri-Food Standards and Testing Technology, Shanghai Academy of Agricultural Sciences, Shanghai 201403, China; 3. Department of Food Science and Technology, The Ohio State University, Columbus 43210, USA; 4. Department of Microbiology, School of Life Sciences, Fudan University, Shanghai 200433, China; 5. Shanghai Agriculture Committee, Shanghai 200003, China)

In order to investigate the potential risk of retail chicken products in transmitting antibiotic resistance (AR)encoding genes, sulfamethoxazole/trimethoprim resistant (Sul/Trir) bacteria were isolated from 13 chicken products,including nine chicken meat samples and four giblet samples, purchased from five supermarkets and local markets. The Sul/Trirresistance genes were mapped by Southern blot analysis. Sul/Trirbacteria were detected in all chicken samples.The prevalence of Sul/Trirbacteria ranged from 2.0 × 102CFU/g to 1.0 × 107CFU/g, accounting for 1.42%-82.00% of the total cultivable bacteria. Multi-drug resistance was observed for all 297 Sul/Tririsolates, and the positive rates of AR genes including sul1, sul2, tetA, tetB, tetC, tetE, tetG, tetL, tetM and intI were 11.33%, 32.81%, 6.64%, 12.89%, 2.73%, 6.25%,9.38%, 18.75%, 39.84% and 28.52% respectively. Escherichia sp., Pedobacter sp., Staphylococcus sp., Enterococcus sp.,Sphingobacterium sp. and Acinetobacter sp. were identified as hosts for AR genes. The minimum inhibitory concentration(MIC) of Sul for most isolates was higher than 512 μg/mL. Furthermore, a plasmid harboring sul2 gene was found in one Sul/Tririsolate by Southern blot hybridization. In conclusion, retail chicken products can be a potential avenue transmitting antibiotic resistant bacteria and AR genes.

sulfamethoxazole/trimethoprim resistant bacteria; antibiotic resistance genes; chicken meat; giblets

10.7506/spkx1002-6630-201721027

TS201.3

A

1002-6630（2017）21-0170-05

2017-03-13

國家自然科學基金青年科學基金項目（31401599）；上海市科技興農重點攻關項目（應用基礎類）（滬農科攻字（2014）第7-3-6號）；上海市青年科技英才揚帆計劃項目（14YF1413000）；美國外交部國際教育協會美英聯合全球創新倡議（GII）項目（GRT00033913）

李姝（1990—），女，碩士研究生，研究方向為肉產品耐藥菌。E-mail：slishu@163.com

*通信作者：邵毅（1982—），女，副研究員，博士，研究方向為農產品耐藥菌。E-mail：shao_saas@163.com周昌艷（1969—），女，研究員，博士，研究方向為農產品質量安全。E-mail：changyanz@sina.com

李姝, 邵毅, 周昌艷, 等. 市售雞肉及內臟中磺胺耐藥菌污染特征[J]. 食品科學, 2017, 38(21): 170-174.

10.7506/spkx1002-6630-201721027. http://www.spkx.net.cn

LI Shu, SHAO Yi, ZHOU Changyan, et al. Prevalence and characteristics of sulfamethoxazole resistant bacteria in retail chicken meat and giblets[J]. Food Science, 2017, 38(21): 170-174. (in Chinese with English abstract) DOI:10.7506/spkx1002-6630-201721027. http://www.spkx.net.cn