全谷物調節代謝性疾病機制研究的新視角
——腸道微生物

龔凌霄,曹文燕,王 靜,張慧娟,劉英麗

(北京工商大學,北京食品營養與人類健康高精尖創新中心,食品添加劑與配料北京高校工程研究中心,北京 100048)

全谷物調節代謝性疾病機制研究的新視角
——腸道微生物

龔凌霄,曹文燕,王 靜*,張慧娟,劉英麗

(北京工商大學,北京食品營養與人類健康高精尖創新中心,食品添加劑與配料北京高校工程研究中心,北京 100048)

全谷物中含有豐富的植物化學素和多種營養成分,增加全谷物的攝入能夠顯著降低代謝性疾病(如肥胖、Ⅱ型糖尿病)的發生率,然而也正是由于全谷物成分復雜,很多現有的體外研究模型和方法并不適用于全谷物保健機制的研究。隨著腸道微生物與人體健康之間的關系逐步得到揭示,腸道微生物啟發了全谷物健康保健機制的研究方向。本文將詳細介紹腸道微生物與代謝性疾病、全谷物成分與腸道微生物以及全谷物與腸道微生物之間的研究現狀,并分析以腸道微生物作為全谷物保健機制研究靶點的可行性,目的在于為明確健康作用的全谷物及其相關產品的綜合開發提供研究思路,使得來源廣泛、食用方便、功效顯著的全谷物更好地服務于人類健康。

全谷物,腸道微生物,代謝性疾病,肥胖

谷物作為人類最基本的膳食組成,與人體健康有著密切關系。其中,由于全谷物中各種營養成分與植物化學素(包括酚酸、黃酮、類胡蘿卜素、維生素E、γ-谷維素和β-葡聚糖、阿拉伯木聚糖等)保持原生狀態、并存在協同增效作用,因此與攝入精制的谷物及提純的植物化學素相比,增加全谷物的攝入更有利于人體健康,如降低心血管疾病、糖尿病及某些癌癥等慢性疾病發生的風險等[1]。此外,新版《中國居民膳食指南(2016版)》首次推薦了每天的全谷物攝入量,強調了全谷物在我國居民健康飲食中的重要性。然而,由于全谷物成分復雜,在體內消化情況非常復雜,很多現有的體外研究模型和方法并不適用于全谷物保健機制的研究,迄今有關全谷物營養保健作用的研究主要是基于人群調查,以觀察性為主,或是對全谷物中少數具體的健康因子進行健康作用的探討,因此全谷物健康保健機制的研究一直是該領域的難點。

隨著分子生物學技術的迅猛發展,作為人類“第二基因組”的腸道微生物與人體健康的關系正逐步得到揭示。當外界環境變化導致腸道微生物結構發生變化時,腸道菌群能夠通過多種途徑調控宿主的生理代謝。目前,越來越多的研究者認識到了腸道微生物結構的變化和功能的異常與很多代謝性疾病的發生發展密切相關。眾所周知,作為含有多種營養物質和植物化學素的“全營養包”的全谷物經人體胃腸消化后進入下消化道中的部分可被腸道微生物利用,造成腸道微生物結構的變化從而對機體進行生理調節[2]。因此,腸道微生物逐漸成為全谷物對人體健康作用機制的研究靶點。本文將對全谷物介導腸道微生物預防代謝性疾病的研究現狀進行綜述,為利用全谷物更好地服務于人類健康提供更廣闊的研究思路。

1 腸道微生物及其對宿主的影響和作用機制

定植于人類腸道中的微生物其結構和功能非常多樣和復雜,包含有500～1000種菌,總數達到1013～1014,是人自身細胞總數的10倍,而其包含的基因數目是人基因組的100倍[3]。人體腸道內的菌群主要由9個門的細菌和一種古菌(Methanobrevibactersmithii)組成,9個門的細菌分別為:厚壁菌(Firmicutes)、擬桿菌(Bacteroidetes)、放線菌(Actinobacteria)、梭桿菌(Fusobacteria)、變形菌(Proteobacteria)、藍藻菌(Cyanobacteria)、Verrucomicrobia、Spirochaeates和VadinBE97。其中98%的菌群可歸入革蘭氏陽性的厚壁菌(64%)和放線菌(3%)、革蘭氏陰性的擬桿菌(23%)和變形菌(8%)。腸道微生物會產生很多復雜的代謝物和分子信號來影響人體健康,若腸道中有益菌占優勢,則對凈化腸道、維護人體健康起著重要作用;若有害菌占優勢,則會導致很多疾病的發生[4]。圖1總結了腸道微生物導致宿主代謝疾病發生的主要途徑。

1.1 增強食欲,增加能量攝入

腸道細菌發酵不被小腸吸收的食物殘渣和上皮細胞分泌的內生黏液,發酵后的代謝產物(如短鏈脂肪酸(Short Chain Fatty Acids,SCFAs)、葡萄糖等)是能被宿主吸收和利用的能量和底物,使宿主獲得更多能量,同時為微生物自身的生長和增殖提供能量和營養物質[5];短鏈脂肪酸能夠激活游離脂肪酸受體(Free Fatty Acid Receptors,FFARs),而FFARs能夠減少控制食欲的激素酪酪肽(PYY)的分泌來增加食欲,同時促進脂肪組織中甘油三酯的存儲,導致脂肪積累[6-7]。

1.2 調節宿主脂肪存儲的相關基因和代謝通路,使宿主增加脂肪的積累

腸道菌群通過調控禁食誘導脂肪細胞因子(Fasting-induced adipocyte factor,Fiaf)的表達,誘導過氧化物酶體增殖激活受體輔助激活因子(Pgc-1α),降低5’-腺嘌呤核苷酸活化蛋白激酶(AMPK)活性來影響細胞能量代謝,增加脂蛋白脂肪酶(Lipoprotein Lipase,LPL)活性來影響脂肪代謝等;另一方面,短鏈脂肪酸直接刺激肝臟中脂肪代謝相關的酶,從而促進肝臟脂肪合成[8-9]。

1.3 引發慢性炎癥反應,產生肥胖、胰島素抵抗等代謝失調癥狀

革蘭氏陰性菌產生的細菌脂多糖(lipopolysaccharide,LPS,又稱細菌內毒素)通過破壞腸道黏膜進入血液,與機體免疫巨噬細胞的表面蛋白受體CD14/TLR4結合,通過核因子-κB(nuclear factor-κB,NF-κB)和過氧化物酶體增殖物激活受體(peroxisome proliferator-activated receptor,PPARγ)途徑促進炎癥因子的分泌,引發慢性炎癥,從而誘導肥胖的發生[10-11]。

隨著腸道菌群與代謝性疾病發生之間的關系研究的不斷深入,腸道菌群逐步成為預防、緩解，甚至逆轉代謝性疾病的新靶點。

圖1 腸道微生物導致肥胖和相關代謝疾病發生的主要途徑Fig.1 Gut microbiota involved in the development of obesity and metabolic syndrome

2 全谷物中主要生理活性物質對腸道微生物的影響

近年來越來越多的研究證明,人體和動物直接攝入全谷物后,能夠有效促進體內腸道菌群中雙歧桿菌和乳酸桿菌的增殖[12-13]。目前,從谷物中已發現多種活性物質具有改善腸道微生物結構的作用。

2.1 膳食纖維

全谷物中的膳食纖維主要為細胞壁多糖(主要為纖維素、β-葡聚糖和阿拉伯木聚糖)和抗性淀粉,其中阿拉伯木聚糖通常與阿魏酸或對香豆酸等以酯鍵相連,因此形成另一類重要的功能性低聚糖類物質(酚酸糖酯類),上述成分均在改善腸道微生物結構中扮演著十分重要的角色。膳食纖維不被人體的消化酶水解,但可被腸道微生物中特定的菌所分泌的酶水解,膳食纖維水解產物可為特定的腸道菌提供充足的碳源而被發酵利用,最終產生能量和乙酸,丙酸和丁酸等短鏈脂肪酸[14]。這些短鏈脂肪酸既能被宿主快速吸收利用,也能被腸道雙歧桿菌和乳桿菌等有益菌利用,一方面促進有益菌增殖,另一方面通過降低腸道pH抑制大腸桿菌和沙門氏菌等病原菌的生長、減少有毒發酵產物的形成,進而改善腸道菌群結構[15-16]。

Neyrinck[17]等觀察到小麥AX可以恢復高脂飲食引起的小鼠的腸道細菌移位,增加雙歧桿菌數量,尤其是乳雙歧桿菌的數量。Vardakou等[18]的體外研究結果顯示了小麥AX抑制類桿菌和梭桿菌生長的作用。AX的腸道益生活性與其結構密切相關,不同來源的AX顯示出不同的益生效果。利用堿水解法分別從玉米、大米和小麥麩皮中制備可溶性AX,然后用從人的糞便中分離的微生物進行發酵,結果顯示玉米AX在腸道中發酵后生成的SCFA產量最高[19]。Van den Abbeele等[20]比較了AX和菊粉的體外發酵情況,結果發現長鏈阿拉伯木聚糖能夠增加長雙歧桿菌的數量和丙酸鹽的含量。更值得注意的是,長鏈阿拉伯木聚糖可以在末端結腸中被發酵,菊粉則只能在升結腸中被發酵,而末端結腸中的菌群結構對結腸健康具有重要意義。此外,AX的水解產物阿拉伯木聚寡糖(arabinoxylanoligosaccharides,AXOS)也具有益生作用,與AX相似,AXOS發酵后促進乙酸、丙酸鹽、正丁酸鹽的生成。Geraylou等[21]發現含有2%AXOS的飼料可以顯著促進魚腸道中的乳酸桿菌和梭狀芽孢桿菌的生長。其中,較高聚合度的AXOS(DP為32)比低聚合度的AXOS(DP為3)對上述菌具有更強的增殖作用。Neyrinck等[22]發現與單獨飼喂高脂飼料的小鼠相比,在高脂飼料中添加7.5%的小麥麩皮AXOS后,小鼠糞便中雙歧桿菌顯著增加,與雙歧桿菌密切相關的抗炎癥因子(IL10)的表達上調,而脂肪組織中的炎癥因子IL6和F4/80的表達受抑制。與此同時,小鼠血液中抑制食欲的PPY激素和胰高血糖素樣肽-1含量顯著增加,小鼠的體重和脂肪質量顯著減少。

β-葡聚糖具有顯著的降脂減肥功效,越來越多的研究表明β-葡聚糖的生理活性與其益生元作用密切關聯[23]。Metzler-Zebeli等[24]對26篇文獻中涉及的小麥、燕麥、大麥、玉米和黑麥5種谷物來源的β-葡聚糖對豬消化情況進行Meta分析后得出,β-葡聚糖的攝入可以增加豬糞便中的總酸、大腸中的異丁酸鹽、回腸中的丁酸鹽的含量,減少糞氮排出,改善消化狀況。大麥β-葡聚糖能夠增加健康老年人腸道中雙歧桿菌和類桿菌的數量[25]。值得注意的是,β-葡聚糖調節腸道菌群的效果與其分子大小有關。Hughes等[26]分別選用不同分子量大小的大麥β-葡聚糖(243、172、137 ku)和燕麥β-葡聚糖(230、150 ku)進行人體糞便接種體外發酵,結果顯示,所有β-葡聚糖能增加發酵液中丙酸鹽、丁酸鹽的含量,但增加程度各有不同。分析菌群后發現,溶組織梭菌(C.histolyticum)數量明顯增殖,而該菌群可生成β-葡聚糖內切酶而將β-葡聚糖作為碳源利用。Wang等[27]的臨床雙盲實驗顯示,正常人連續4周每天攝入3 g大分子量大麥β-葡聚糖(1349 ku)后,糞便中擬桿菌門數量顯著增加,厚壁菌門數量顯著減少,但攝入小分子量大麥β-葡聚糖(292 ku)則對腸道菌群沒有顯著影響。

2.2 抗性淀粉

抗性淀粉(Rsistant starch,RS)因其不能在健康人體小腸中被消化吸收而能被腸道菌群發酵利用,因此具有與膳食纖維相似的益生功能[28-29]。方建東[30]的研究顯示,高直鏈玉米抗性淀粉能夠降低成年KM小鼠結腸內pH環境,增加乙酸、丙酸、丁酸含量,同時明顯促進乳酸桿菌和雙歧桿菌增殖,抑制大腸桿菌和腸球菌生長,而且上述調整效果呈現一定的劑量依賴性。但是由于高含量RS使結腸內pH過低,會出現正常菌群的增殖被抑制的現象。Dahl等[31]研究顯示連續6周分別飲用含30 g不同RS4型的土豆抗性淀粉的飲料后,健康成人糞便中的雙歧桿菌數量并沒有變化,但糞便中厚壁菌門數量、厚壁菌門與擬桿菌比值減少,說明抗性淀粉造成健康成人腸道內的菌群漂移。Walker等[32]的人體內研究也表明,RS的攝入能夠顯著提高布氏瘤胃球菌屬(Ruminococcusbromii)、顫桿菌克屬(Oscillibacter)和直腸真桿菌屬(Eubacteriumrectale)數量。

2.3 酚類物質

谷物中含有多種酚類化合物,如阿魏酸、香草酸、咖啡酸、丁香酸、對香豆酸、花青素、奎寧、黃酮、黃酮醇、黃烷酮類和氨基酚類化合物[33]。谷物中的酚類物質以游離態、可溶性結合型和不溶性結合型三種形式存在,80%以上存在于麩皮和胚乳中[34]。游離態酚類物質主要在小腸中被吸收,而結合態酚類物質則在結腸中被腸道微生物分泌的多酚代謝酶水解、轉化后才被人體吸收代謝,因此酚類物質與腸道菌群之間有復雜的相互關系[35-36]。體外研究表明[37],花青素、綠原酸、咖啡酸、蘆丁和槲皮素等都能促進人糞便培養液中雙歧桿菌等益生菌的生長,增加短鏈脂肪酸的含量,抑制大腸桿菌、鼠李糖乳桿菌、鼠傷感沙門氏菌等有害菌的生長,減少厚壁菌門和擬桿菌門的比例[38-40]。酚類物質可通過破壞特定菌細胞膜的正常功能、改變微生物代謝酶構成和活性等途徑來影響腸道菌群結構,但尚不清楚引起這種改變是由于酚類物質本身還是酚類物質的代謝產物。另外,阿魏酸是谷物酚類物質的主要成分,但99%以上的阿魏酸與阿拉伯糖以阿魏酰糖酯的形式存在,結腸中微生物所產生的阿魏酰酯酶能夠水解獲得游離的阿魏酸和阿魏酰低聚糖。阿魏酰低聚糖被證明具有增殖雙歧桿菌、改善腸道微生物菌群的作用,其效果優于低聚木糖[41]

3 全谷物對腸道微生物的影響

全谷物與精制谷物相比,其對益生菌的增殖作用關鍵在于它的麩皮。谷物麩皮中富集的阿拉伯木聚糖、β-葡聚糖和纖維素等膳食纖維以及多種植物化學素。Benno等[42]檢測了食用糙米和大米的志愿者的腸道中梭狀芽胞桿菌數量變化情況,與食用大米的志愿者相比,食用糙米的志愿者腸道梭狀芽胞桿菌數量顯著降低。Vitaglione等[43]研究顯示,健康成人連續8周食用全麥產品后,血清中二氫阿魏酸和糞便中阿魏酸含量分別增加了4倍和2倍,而食用精制小麥產品的健康成人則沒有變化。同時,增加全麥的攝入使得血漿炎癥因子TNF-α減少,IL-10增加,使糞便中擬桿菌和厚壁菌門數量增加,而梭菌屬數量減少。通過相關性分析顯示,糞便阿魏酸含量與類桿菌數量之間呈明顯正相關,而TNF-α含量與類桿菌和乳酸桿菌數量則呈負相關。結果說明,腸道菌群中的厚壁菌和擬桿菌共同作用使全麥中結合阿魏酸釋放,增加阿魏酸的生物利用率而改善宿主的炎癥水平。Lappi等[44]讓芬蘭的51位年齡在54～66歲的代謝綜合征患者連續12周分別攝入全燕麥面包和精制小麥面包,對干預前后各位受試者糞便中的菌群進行分析后研究發現,雖然兩組受試者腸道中的微生物組成基本沒有變化。但是,攝入全燕麥面包的受試者的糞便中擬桿菌門數量減少37%,另外Bacteroidsvulgatus、B.plebeius和Prevotellatannerae減少,而梭菌Ⅳ群和Ⅺ群增加。趙蘭濤等[45]人用5種不同的全谷物和一種精制谷物研究對小鼠腸道菌群的影響,研究發現全谷物對腸道菌群有益生調節作用,攝入全谷物的小鼠腸道雙歧桿菌和乳桿菌數量顯著上升,而攝入精米和基礎飼料則沒有變化,表明全谷物對改善腸道環境和控制體重方面有作用。

雖然全谷物的益生作用與其麩皮密切相關,但研究卻顯示全谷物比麩皮具有更好的益生作用。Costabile等[46]讓31名健康成人連續3周每天連續攝入48 g全小麥早餐谷物或小麥麩皮早餐谷物后發現,攝入全小麥早餐谷物組的糞便中雙歧桿菌和乳酸菌數量較攝入小麥麩皮組明顯增加,表明全谷物比麩皮的益生效果更好。

另外,不同谷物的益生效果也具有明顯的差異。Yang等[47]首先將五種谷物(小麥、黑麥、玉米、稻米和燕麥)進行體外消化,然后再將消化液透析后的膳食纖維分別在肥胖成人和正常體重成人的糞便中進行體外接種發酵,結果顯示,燕麥發酵后產生的丙酸鹽含量最低而丁酸鹽含量最高,這與燕麥中水溶性β-葡聚糖含量比其他谷物高相關,表明燕麥具有較好的減肥效果。在豬的研究中表明,在促進結腸中乳酸菌增殖的能力方面,燕麥>大麥>小麥,而且燕麥促進雙歧桿菌增殖、減少腸桿菌的能力也較強[48]。Zhong等[49]研究發現,食用全大麥后,低脂和高脂飼養Wistar大鼠糞便中的SCFA含量均顯著增加,而且飲食中膳食纖維含量的高低對效果具有顯著影響。兩種全大麥的攝入降低了血漿中LPS、MCP-1的含量,增加了糞便中乳酸菌(Lactobaillus)數量,減少了糞便中脆弱類桿菌(Bacteroidesfragilis)數量,但是發現僅低脂飼養的大鼠糞便中雙歧桿菌屬數量增加了,說明全大麥通過改善腸道菌群結構緩解了高脂飲食誘導大鼠的炎癥反應。

以上結果均表明,全谷物對腸道菌群的變化和宿主代謝都產生了影響,全谷物對身體有益的機制可能是通過腸道菌群來實現的。但是這種調節作用的機制目前有待更深入的研究。

4 結語

全谷物富含膳食纖維(戊聚糖、β-葡聚糖和纖維素等)和多種活性成分,這些物質不能被小腸消化吸收利用,能夠在大腸處被腸道菌群利用使其增殖并產生代謝物,從而改善有益菌的生長環境,促進腸道內有益菌的增殖、改善腸道菌群結構、保護腸屏障功能,促進腸蠕動,減少腸道間有害物質的停留從而對慢性疾病的發生起到預防作用。但是目前已開展的工作主要集中在全谷物對腸道菌群組成和數量的影響上,而針對全谷物和腸道菌群代謝產物及其代謝性疾病發生的分子機制方面的研究幾乎沒有。腸道微生物作為人體的“第二器官”與人體的健康密切相關,由于腸道微生物可以被飲食所調節,因此可以預防飲食不平衡而導致的代謝性疾病,可介導腸道微生物進行預防和治療。我國谷物種類豐富,分布廣,產量大,是谷物生產優勢最強大的國家,全谷物類產品加工程度比較低,保留了谷物中大量的天然成分,但是全谷物產品的口感粗糙,我國對谷物的消費很大還停留在追求精白面粉、大米的優良口感和風味上,對全谷物產品的開發較西方國家滯后,但隨著人們對全谷物食品營養價值的認識逐漸加深,全谷物產業會成為我國糧食加工和食品工業的發展方向,全谷物食品的開發具有廣闊的應用前景。而將調節腸道微生物以改善和預防代謝性疾病的發生作為全谷物產品開發的新視角,可以促進全谷物食品開發新技術、新產品的研制,益于對我國特色谷物資源的充分挖掘和利用,在進一步推動我國全谷物行業的發展的同時,為改善國民健康提供經濟、便捷的飲食保障措施。

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The gut microbiota-targeted whole cereal grain intake and its mechanism in ameliorating metabolic diseases

GONG Ling-xiao,CAO Wen-yan,WANG Jing*,ZHANG Hui-juan,LIU Ying-li

(Beijing Advanced Innovation Center for Food Nutrition and Human Health,Beijing Higher Institution Engineering Research Center of Food Additives and Ingredients,Beijing Technology & Business University(BTBU),Beijing 100048,China)

A large body of scientific researches has shown the inverse relationship between consumption of whole cereal grains and occurrences of metabolic diseases. Due to the complicated ingredients,which may show synergistic action to mediate the protective effects,the conventional methods are not appropriate to clarify the mechanisms for whole grains on health promotion. Meanwhile,gut microbiota is closely related to human health,which is probably modulated by diet intervention. Thus,research has been increasingly focusing on the potential of ingredients present in whole cereal grains to steer gut microbiota activity and composition in a beneficial way. In this review,special interest will be directed to gut microbiota,whole cereal grains and metabolic disease. The results may bring a new way to elucidate the mechanism of whole cereal grain in ameliorating metabolic diseases. As results,the gut microbiota-targeted whole cereal grain intake will serve for human health better.

whole cereal grain;gut microbiota;metabolic disease;obesity

2016-06-28

龔凌霄(1981-)，女，博士，講師，研究方向：天然產物與功能性食品，E-mail:gonglingxiao@btbu.edu.cn。

*通訊作者:王靜(1976-)，女，博士，教授，研究方向：功能性食品配料，E-mail:wangjing@th.btbu.edu.cn。

國家自然科學基金項目(31501480，31571940，31271976)。

TS201.4

A

1002-0306(2017)02-0364-06

10.13386/j.issn1002-0306.2017.02.062