紅耳滑龜和中華草龜幼體體溫與運動的熱依賴性、補償生長及免疫力

周 贊, 蔡夢思, 劉 虞, 孫燕燕,羅來高

1 杭州師范大學生命與環境科學學院, 杭州 310036 2 東營市林業局, 東營 257091 3 滁州學院生物與食品工程學院,滁州 239000

紅耳滑龜和中華草龜幼體體溫與運動的熱依賴性、補償生長及免疫力

周 贊1, 蔡夢思1, 劉 虞1, 孫燕燕2,*,羅來高3

1 杭州師范大學生命與環境科學學院, 杭州 310036 2 東營市林業局, 東營 257091 3 滁州學院生物與食品工程學院,滁州 239000

研究了紅耳滑龜(Trachemysscriptaelegans)和中華草龜(Chinemysreevesii)幼體的體溫與運動表現的熱依賴性、補償生長能力及免疫能力。結果顯示：紅耳滑龜能顯著影響草龜的體溫調節行為,具有較寬的體溫調節范圍和高低溫耐受幅,并具有較強的運動能力和天然免疫能力,表現出較為穩定的補償生長機制。在調溫環境中,與紅耳滑龜混合飼養的中華草龜平均體溫較分開飼養時明顯降低,且兩種飼養條件下的紅耳滑龜體溫調節的變異系數要明顯大于中華草龜。紅耳滑龜的臨界致死高低溫分別為41.2 ℃和3.6 ℃,分別高于和低于中華草龜的臨界致死高低溫(37.2 ℃和4.5 ℃)。分別測量兩種龜在體溫為20、28、36 ℃下的運動表現,結果顯示兩種龜的疾游速和持續最大運動距離隨體溫的升高而增加；相同溫度下紅耳滑龜的運動表現優于中華草龜。兩種龜饑餓后均存在補償生長現象,饑餓5d的兩種龜體重變化率不存在差異,饑餓10d的紅耳滑龜體重變化率顯著大于中華草龜,饑餓15d的中華草龜體重變化率顯著大于紅耳滑龜。3種饑餓處理下體重的變異系數中華草龜大于紅耳滑龜。兩種龜對植物凝集素均表現出明顯的免疫反應性,紅耳滑龜對植物凝集素作出的免疫反應較快,在6h就到達最大反應。上述結果綜合表明,紅耳滑龜作為入侵種能快速適應環境并威脅土著龜類,與其運動和生理機制上的潛在優勢密切相關。

紅耳滑龜；中華草龜；入侵；體溫和運動；補償生長；免疫能力

外來生物入侵已成為威脅人類生態環境安全的重大社會問題,是當今世界三大環境難題之一,如何防治外來生物入侵,已成為政府和民眾關注的焦點,也是學術界著力探討的重要課題之一。我國深受外來生物入侵之害,每年造成的經濟損失不可估量。據統計,我國的外來入侵生物已遍及34個省級行政區,在700多種外來入侵種中,至少有352種入侵植物、267種入侵動物和134種入侵微生物[1]。入侵形勢十分嚴峻,解決入侵問題刻不容緩。

在眾多的入侵種中,以紅耳滑龜(Trachemysscriptaelegans; 又名巴西龜、紅耳彩龜、翠龜)造成的危害較為嚴重。作為世界最危險的100個入侵種之一,紅耳滑龜對入侵地生態系統造成不可逆的影響,歐洲在1997年立法禁止進口紅耳滑龜,試圖從源頭上控制該種龜的入侵危害；作為原產地的美國更是深受其害,迫使政府早在1975年就立法禁止紅耳滑龜交易[2- 3]。在中國臺灣的基隆河,紅耳滑龜作為優勢種大量繁衍,大肆捕食河道內的小型魚、貝及蛙類的卵和蝌蚪,嚴重破壞流域內的生態平衡。調查發現,紅耳滑龜占據該流域內30%—40%的食物和空間資源,土著龜種幾乎消失[4]。紅耳滑龜的入侵還帶來了大量的致病菌,85%室內培育個體攜帶副傷寒類沙門氏桿菌,并通過龜糞在水中傳播擴散,感染水域附近的鳥獸,美國每年大約100—300萬副傷寒類沙門氏桿菌感染病例中的14%是由紅耳滑龜所引起的[5- 6]。紅耳滑龜還能與土著龜種雜交,對入侵地龜類遺傳結構造成不可恢復的污染[7]。

已有研究顯示,紅耳滑龜表現如此巨大的危害與其環境適應能力強有關。在歐洲地區,該種龜具有較強的熱資源爭奪能力,能不斷侵占土著種-地中海擬水龜(Mauremysleprosa)的熱資源,提高自身曬背調溫機會[8]。在相同條件下,紅耳滑龜的翻身能力和食物消化能力比地中海擬水龜強[9- 10]。加之圓形的體型構造使其具有較高的熱惰性,能防止熱量過快散失[11]。因此紅耳滑龜自引入歐洲后,就得以快速適應、繁衍。紅耳滑龜在污染較為嚴重的環境中表現為異常的適應力,能通過體內產生較多的SOD來清除環境中活性氧自由基,使機體免受活性氧傷害,土著龜-中華條頸龜(Mauremyssinensis)則因承受不了相應的污染程度而被淘汰[12]。此外,紅耳滑龜具有較強的溫度耐受能力[13],這也是其擴散如此廣泛的原因之一。

由此可見,與土著龜類相比,紅耳滑龜在入侵過程中對入侵地環境存在適應優勢,其生理和行為指標均表現出一定程度的優越性,但該種龜較土著龜到底表現出多大程度的競爭優勢仍缺少足夠的數據。本研究以入侵種紅耳滑龜和國內土著種-中華草龜(Chinemysreevesii)為對象,比較兩種龜在體溫調節和運動表現的熱依賴性、饑餓后補償生長以及對外源蛋白免疫能力方面的差異,探討入侵龜對土著龜造成威脅的內在機制。

環境溫度影響外溫動物的體溫,進而影響其生理反應和行為表現[14-15]。動物長期暴露在極端溫度下可能導致死亡[16],上、下極限臨界溫度[臨界最高溫度(CTMax)和臨界溫度最低(CTMin)]被定義為動物不能翻身或無正常反應時的最高和最低耐受溫度[17-18]。盡管外溫動物可在廣泛的溫度下存活,但它們的生理反應和行為表現往往在適度較高的體溫下更活躍,因此許多外溫動物在條件允許的情況下會試圖保持相對較高和穩定的體溫[14,15,19-20]。

補償生長是動物遭受饑餓后表現出的一種有趣的生理反應。這種反應不僅具有生理生態學意義,而且對農業生產和資源管理具有潛在的重要性。如果饑餓動物在得到充足食物后表現出快速生長沖刺并且最終趕上或超過他們一直在足夠食物條件下的體重,這種補償生長叫做完全補償生長或過量補償生長[21-22]；如果饑餓動物雖然表現出高生長速率但最終沒有趕上穩定足量飼養個體的體重,那么這種補償生長叫做部分補償生長[23]. 雖然已有多種動物的補償生長被研究,例如馴養動物,魚類,軟體動物,甲殼動物等[22,24- 26],但對龜類補償生長的研究很少,對中華鱉(Pelodiscussinensis) 幼體補償生長反應研究,表明中華鱉幼體在饑餓脅迫下首先利用脂肪作為主要能源以維持生存,只有完全的食物剝奪才可以誘發其部分補償生長反應,而部分食物剝奪則不能誘發此反應[27]。

1 材料和方法

1.1 實驗動物

實驗用3月齡及6月齡紅耳滑龜和中華草龜幼體購自杭州吳山花鳥市場,其中3月齡龜用于測定體溫調節、運動表現及溫度耐受能力,6月齡龜用于測定補償生長能力和免疫能力。所有動物帶回實驗室后,測定其形態指標,平均分至塑料整理箱中至少適應1周。隨后進行常規飼養,提供足量食物,并在水體中添加鈣粉和抗生素,補充因實驗期間無法正常曬背而導致的鈣質缺失以及減少致病菌的傷害。

3月齡紅耳滑龜平均體重為(7.6±0.4) g(1SD)[N=20,范圍6.8—8.5 g；平均背甲長×平均背甲寬為(32.3±0.8) ×(31.6±0.7) mm(1SD),背甲長范圍：30.4—33.7 mm,背甲寬：30.1—32.7 mm]。中華草龜平均體重為(5.4±0.7)(1SD)[N=20,范圍為3.9—7.1 g；平均背甲長×平均背甲寬為(28.5±1.2) ×(22.9±1.4) mm(1SD),背甲長范圍：26.4—31.4 mm,背甲寬：19.8—25.5 mm]。

6月齡紅耳滑龜平均體重為(25.8±3.6) g(1SD)[N=33,范圍19.1—31.2 g；平均背甲長×平均背甲寬為(52.0±2.3) ×(48.0± 1.6) mm(1SD),背甲長范圍：47.3—56.8 mm,背甲寬：44.8—51.0 mm],中華草龜平均體重為(30.2±3.0) g(1SD)[N=33,范圍24.2—35.5 g；均背甲長×平均背甲寬為(55.4±2.1) ×(42.9±1.8) mm(1SD),背甲長范圍：51.0—49.7 mm,背甲寬：40.1—47.0 mm]。

1.2 體溫測定

體溫測定前,先將兩種龜分開飼養在長×寬×高為47 cm×37 cm ×27 cm的整理箱中,用魚缸石鋪滿箱底的3/4,在其上規則的放置石棉瓦,為小龜提供掩所；將整理箱移入恒溫室內,調節室內最低溫度為16oC,并在整理箱一側正上方懸掛一只150 W陶瓷加熱器,在箱內形成16—60℃的溫度梯度。實驗開始時,將幼龜從箱子的低溫端釋放,每個箱子放置20只龜,提供足量的食物并及時換水。幼龜適應2—3d后,用點溫計(精度為0.1℃)于每天16: 00測定動物的泄殖腔溫度,每只龜至少測定2d。兩種龜分開飼養測定體溫結束后,將其以1∶1隨機混養在兩個相同的整理箱中,在相同的溫度環境中適應2d后,用上述相同方式測定混養后兩種龜的體溫。

1.3 運動表現測定

根據體溫測定的結果,設置20、28和36℃ 3個實驗處理溫度檢測兩種龜的運動表現。實驗開始前1 h,將動物置于預設溫度的恒溫箱內適應,以確保動物保持恒定的目標體溫；實驗開始前10 min,在一長×寬為150 cm ×5 cm的帶刻度泳道中注入相同溫度的水,保持水深10 cm,并用點溫計實時監控水溫,使水溫上下變動不超過0.5℃。實驗開始時,將龜逐個從恒溫箱內移至泳道中,一人用毛筆強烈驅趕動物(筆頭頻繁碰觸龜的裙邊,但不推動),另一人用Canon Legria HF20攝像機拍錄動物在泳道內的整個運動過程。實驗結束后,用會聲會影軟件分析動物的運動過程。用兩項指標評價龜的運動表現：(1)疾游速,指幼龜游過30 cm的最快速度；(2)最大持續運動距離,指幼龜持續游動的最大距離。

1.4 耐受溫度測定

臨界致死高溫(CTMax)和臨界致死低溫(CTMin)測定在光照培養箱(寧波萊福)中進行。實驗開始前,將動物放于20 cm×15 cm×8 cm的干燥塑料盒中,并移入溫度預置為28℃的培養箱內適應30 min。隨后,箱體溫度以每20 min遞增或遞減2℃的速率向上或向下調節,達到培養箱的上下限溫度后,通過加冰和設置白熾燈來調節溫度。CTMax 和CTMin 終點的判定以動物在強烈刺激下不作出反應(不能眨眼、翻身和爬動)、移出培養箱后能逐漸恢復正常活動為標準,動物拿出后立即測量并記錄泄殖腔溫度。

1.5 補償生長能力測定

將30只紅耳滑龜和30只中華草龜編號后隨機分組,每組10只,飼養于室溫(28±0.5)℃恒溫室內。3組龜分別作饑餓5、10d和15d處理,期間只提供足量飲水,并及時換水；饑餓后,足量投飼龜糧15、10d和5d。此外,再選取每種龜各3只作為對照,不進行饑餓處理,在相同的室溫條件下常規飼養。測量動物實驗起始和終末的體重[27],計算最后5d的體重變化率用以評價補償生長能力,以每天每克體重變化的毫克數表示,體重變化率計算如下：體重變化率=(終末體重-初始體重)×初始體重-1×生長時間-1×1000,體重單位為g,生長時間單位為d,體重變化率單位為mg g-1d-1。

1.6 外源性蛋白誘導的免疫反應測定

實驗開始前,隨機選取6月齡紅耳滑龜和中華草龜各10只,擦干后在干燥整理箱中適應1d,隨后測定其左、右后肢腳掌厚度。配制6 mg/mL經磷酸緩沖液溶解的植物凝集素(PHA, phytohemagglutinin; Sigma),在動物的左后肢注射20 μL,右后肢注射相同劑量的磷酸緩沖液作為對照,在注藥后3、6、9和18 h時測量龜腳掌的厚度。打藥后,動物置于干燥整理箱中,允許其自由活動。水腫程度(水腫率)用打藥前后腳掌的厚度變化值與腳掌原始厚度比值的百分數表示。

1.7 數據分析

用Statistica 8.0和Sigmaplot 11.0軟件包進行統計分析與作圖,所有數據經正態性(Kolmogorov-Smirnov test)和方差均質性檢測(F-max test)后進行參數統計分析,不符合參數統計的數據經自然兌數或三角函數轉換后進行參數統計。用單因子方差分析(one-way ANOVA)檢測各項指標的種間差異,用重復檢驗方差分析(repeated measures ANOVA)檢測溫度對同一物種各項生理指標的影響。實驗或飼養過程中,死亡個體的數據不用于統計分析。所有描述性統計值均用平均值±標準離差表示,變異系數(coefficient of variation)用數據組的標準離差與平均值的比值乘上100來表示,顯著性水平設置為α=0.05。

2 結果

2.1 體溫調節

圖1 紅耳滑龜和中華草龜幼體的體溫調節 Fig.1 Body temperature regulation of hatchling T. S. elegans and C. reevesii *P < 0.05; ns無顯著差異

兩種龜分開飼養時,紅耳滑龜幼體平均調節體溫為26.5 ℃,最低和最高體溫分別為20.1 ℃和32.9 ℃,體溫調節的變異系數為11.1；中華草龜幼體平均調節體溫為28.4 ℃,最低和最高體溫分別為24.9 ℃和32.4 ℃,體溫調節的變異系數為8.3(圖1)。兩種幼龜混養時,紅耳滑龜平均調節體溫為26.1 ℃,最低和最高體溫分別為21.8 ℃和32.9 ℃,體溫調節的變異系數為10.9；中華草龜平均調節體溫為26.5 ℃,最低和最高體溫分別為22.2 ℃和31.5 ℃,體溫調節的變異系數為9.2(圖1)。

單因子方差分析顯示,分開飼養時,紅耳滑龜和中華草龜幼體體溫調節存在顯著的種間差異(F1,37=4.98,P= 0.032)；混養時,龜的體溫調節不存在種間差異(F1,37=0.22,P= 0.65)。混養顯著影響中華草龜體溫調節(F1,18=7.18,P= 0.015),但對紅耳滑龜體溫調節不存在影響(F1,19=0.24,P= 0.63)(圖1)。兩種條件下,紅耳滑龜體溫調節的變異系數均大于中華草龜。

2.2 運動能力的熱依賴性

單因子方差分析顯示,3個溫度下紅耳滑龜幼體的疾游速均顯著大于中華草龜幼體(P<0.0001)(圖2)。重復檢驗方差分析顯示,兩種龜的疾游速均隨著水溫的升高而增加(P<0.002),但中華草龜疾游速的增幅小于紅耳滑龜,且28℃和36℃下中華草龜的疾游速不存在差異(F1,15=0.29,P=0.60)。低溫和高溫下,紅耳滑龜的持續最大運動距離顯著大于中華草龜(P<0.005),但28℃下,兩種龜的持續最大運動距離不存在差異(P=0.51)(圖2)。重復檢驗方差分析顯示,兩種龜的持續最大運動距離隨水溫的升高而增加(P<0.003),但中華草龜的增幅小于紅耳滑龜,且28℃和36℃下中華草龜的持續最大運動距離不存在差異(F1,15=0.005,P=0.95)。

圖2 紅耳滑龜和中華草龜幼體運動表現的熱依賴性Fig.2 Thermal dependence of locomotor performance of hatchling T. S. elegans and C. reevesii

2.3 耐受溫度

圖3 紅耳滑龜和中華草龜幼體的臨界致死高溫與低溫 Fig.3 The critical thermal maximum (CTMax) and critical thermal minimum (CTMin) of hatchling T. S. elegans and C. reevesii

單因子方差分析顯示,中華草龜和紅耳滑龜幼體的臨界致死高溫(F1,28=7.48,P= 0.011)和臨界致死低溫(F1,28=4.38,P= 0.045)存在明顯的種間差異。其中,紅耳滑龜平均臨界致死高溫和低溫分別為41.2℃和3.6℃,中華草龜則分別為37.2℃和4.5℃(圖3),紅耳滑龜的高低溫耐受能力明顯比中華草龜強。

2.4 饑餓后的補償生長

單因子方差分析顯示,兩種幼龜的饑餓處理組與對照組相比,均存在明顯的補償生長現象(P<0.041)。在補償生長階段,饑餓5d處理的兩種龜,體重變化率不存在差異(F1,16=0.03,P=0.86),饑餓10d處理的紅耳滑龜體重變化率顯著大于中華草龜(F1,15=5.12,P=0.038),而饑餓15d處理的中華草龜體重變化率顯著大于紅耳滑龜(F1,16=8.29,P=0.011)(圖4)。3種饑餓處理下的中華草龜平均體重變化率為5.6 mg g-1d-1,變異系數為72.8；紅耳滑龜的平均體重變化率為5.2 mg g-1d-1,變異系數為24.6,紅耳滑龜的體重變化率更為穩定。

2.5 植物凝集素誘導的水腫反應

兩種幼龜注射植物凝集素后,左后肢均出現水腫現象。去除部分測量誤差導致的無效樣本,剩余12個樣本用于統計分析。單因子方差分析顯示,注藥后3h和6h,紅耳滑龜水腫程度明顯要比中華草龜強(P<0.0055),注藥后9h和18h,兩者水腫程度不存在差異(P> 0.075)(圖5)。重復檢驗方差分析顯示,紅耳滑龜4個時間點的水腫程度存在顯著差異(F3,15=3.70,P=0.036),注藥后6h水腫達到最大程度,隨后開始消腫；中華草龜4個時間點的水腫程度也存在顯著差異(F3,15= 14.48,P=0.00011),隨時間延長,水腫程度逐漸加強(圖5)。

圖4 恢復生長階段中華草龜和紅耳滑龜幼體的體重變化 Fig.4 Body mass changes of hatchling C. reevesii and T. S. elegans during the compensatory growth

圖5 植物凝集素誘導的紅耳滑龜和中華草龜幼體腳掌水腫反應 Fig.5 Phytohemagglutinin-induced swelling in the paws of hatchling C. reevesii and T. S. elegans

3 討論

本研究結果顯示,從單物種分開飼養到兩物種混合飼養,紅耳滑龜幼體的平均調節體溫不發生漂移,而中華草龜幼體的平均調節體溫從28.4 ℃降至26.5 ℃,這可能與中華草龜近距離接觸熱源的機會下降有關。較多的體溫調節機會可以使爬行動物保持最佳體溫,能提高其運動能力、食物消化能力及其它生理狀態。曬背機會的降低直接影響中華草龜的平均調節體溫,進而降低其生理、行為表現,而紅耳滑龜混養前后平均調節體溫不存在差異,表明其調溫機會或調溫節律不發生改變。可見,在混養環境中,紅耳滑龜對熱資源的競爭擁有明顯的優勢。這與Cadi和Joly的報道類似,在紅耳滑龜和歐洲澤龜(Emysorbicularis)混養的池塘中,前者占據的曬背場更多,導致后者的調溫機會明顯減少[28]。受紅耳滑龜的影響,地中海擬水龜的曬背節律發生明顯變化,該種龜往往避開與紅耳滑龜同一時間點曬背,這導致其曬背時間也明顯縮短[8]。

爬行動物溫度耐受能力受外部因素和內部因素的影響,包括馴化環境、地理、性別、年齡和生理狀態等[29- 35]。高低溫耐受能力影響動物的地理分布范圍,低緯度種類往往具有較強的耐受高溫,高緯度種類則具有較強的耐受低溫[36,37]。紅耳滑龜的臨界致死高溫和低溫分別高于和低于中華草龜,其高低溫耐受幅比中華草龜寬,表明其潛在的分布范圍比中華草龜廣,有利于該種龜向高緯度和低緯度地區擴散。單養和混養時,紅耳滑龜體溫調節的變異系數均比中華草龜要大,表明紅耳滑龜的體溫調節幅較寬,也進一步證實其潛在的分布范圍要廣于中華草龜。

運動表現是影響爬行動物適合度的重要特征,受眾多生理和生態因素影響[38]。爬行動物疾跑(游)速常隨體溫升高而加快,當體溫到達一定限度時,又會隨體溫增加而減慢[39-41]。疾跑(游)速可以體現爬行動物的最大運動潛能,持續最大運動距離則能體現其最大運動耐力[42],這兩項指標直接與野外幼龜獲取食物資源和逃避天敵的能力有關[43]。本研究中,紅耳滑龜和中華草龜幼體運動能力模式與中華花龜(Ocadiasinensis)[43]和中華鱉(TrionyxSinensis)[44]幼體相似,均隨體溫的升高而加強。相同溫度下的中華草龜相比,紅耳滑龜具有更快的疾游速和更長的持續最大運動距離,因此也就具有更佳的運動潛能,在野外競爭食物和躲避天敵時,也就比中華草龜具有更多的優勢。

在自然環境中,食物分布存在空間和時間異質性,動物常常在生活周期的一定階段因食物短缺而受到饑餓脅迫[45]。耐饑餓能力高低是爬行動物能否在自然環境中維持正常存活的主要因素之一,而饑餓攝食后的補償生長能力高低則是爬行動物迅速恢復饑餓前體能狀態的重要機制,強而穩定的補償生長能力有助于動物在食物資源多變的環境中保持穩定的生存狀態[46,47]。本研究中,盡管兩種龜均存在饑餓攝食后補償生長現象,且3種饑餓處理下兩種龜的平均體重變化率相近,說明兩種龜在長期饑餓后都能通過補償生長來彌補饑餓對體重的影響,但紅耳滑龜的補償生長變異系數要明顯比中華草龜小,其在饑餓不同時間后所表現的補償生長能力相同,即具有更穩定的補償生長能力,這有利于紅耳滑龜維持較穩定的生存狀態。

脊椎動物免疫能力的強弱是影響其環境適應能力的重要因素,用外源性蛋白(如植物凝集素)誘導水腫反應則是評價脊椎動物免疫能力強弱的重要技術,水腫反應越強烈,表明機體抵御外源性蛋白作用的能力越強,該技術目前已被廣泛應用[48-49]。在自然環境中存在各種致病菌,爬行動物在適應環境或種間競爭過程中,往往面臨各種不確定致病菌的影響,機體對抗致病菌的免疫應答能力越強,其存活幾率就越大[50]。本研究中,兩種龜首次注射植物凝集素,表現的是其天然免疫能力。兩種龜對植物凝集素均表現出明顯的免疫反應性,但紅耳滑龜對植物凝集素作出的免疫反應比中華草龜要快,表明該種對外源性蛋白作出的免疫應答比中華草龜要迅速。因此,與土著種——中華草龜相比,紅耳滑龜快速的免疫應答能力使其在適應環境時能保持更強的優勢。

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Body temperature, thermal dependence of locomotor performance,compensatory growth, and the immunity of hatchling Red-eared turtles and Chinese pond turtles

ZHOU Zan1, CAI Mengsi1, LIU Yu1, SUN Yanyan2,*, LUO Laigao3

1CollegeofLifeandEnvironmentalSciences,HangzhouNormalUniversity,Hangzhou310036,China2DongyingForestryBureau,Dongying257091,China3CollegeofBiologyandFoodEngineeringChuzhouUniversity,Chuzhou239000,China

Invasion by alien species has become a major problem that threatens the security of our ecological environment. It is one of the three major environmental problems in the world today. Preventing alien invasions has become a focus for both government and public sectors, and a focal topic within academic circles. Of the many of invasive species, the Red-eared turtle (Trachemysscriptaelegans) poses a particularly serious threat. As one of the 100 most dangerous invasive species in the world, Red-eared turtles have caused irreversible effects on the ecosystems they invade. Previous studies have shown that the Red-eared turtle is able to cause such extensive damage because of its ability to adapt to its environment. Some of their physiological and behavioral indicators show an advantage, but there is still insufficient data to explain their competitive advantage overall. This paper examines the body temperature, dependence of locomotion on temperature, compensatory growth, and the immunity of hatchling Red-eared turtles and Chinese pond turtles (Chinemysreevesii). We found that Red-eared turtles could significantly influence the thermoregulatory behavior of the Chinese pond turtle. The Red-eared turtle exhibited a wider range of body temperatures and thermal tolerance, better locomotor performance, and innate immunity in comparison to its counterpart; indicating a more stable compensatory growth mechanism. When exposed to a thermal gradient, Red-eared turtles that were bred together with Chinese pond turtles selected lower body temperatures and had larger coefficient of variation of body temperatures than those bred separately. The upper (CTMax) and lower (CTMin) limits of thermal tolerance were 41.2 ℃ and 3.6 ℃ for the Red-eared turtle, and 37.2 ℃ and 4.5 ℃ for the Chinese pond turtle, respectively. We therefore concluded that Red-eared turtles have an advantage in the thermal resource competition in a polyculture environment. The locomotor performance of the two species was measured when the body temperature was held at three different levels: 20, 28 ℃ and 36 ℃. Sprint speed and maximal distance increased with body temperature of both species and the locomotor performance of the Red-eared turtle was better than that of the Chinese pond turtle when compared at the same body temperature. Therefore, the Red-eared turtle exhibited better movement potential and likely has more advantages in the field during competition for food and predator evasion. Compensatory growth was observed in the two turtles following starvation. The change in body mass of the two species increased evenly under the five-day starvation treatment. Body mass increased more rapidly in the Red-eared turtle than in the Chinese pond turtle when subjected to the 10-day-long starvation treatment and more slowly when under the 15-day starvation treatment. The coefficient of variation for body mass was larger in the Chinese pond turtle than in the Red-eared turtle. Both species showed immunoreactivity to phytohemagglutinin; with the immunoreactivity of the Red-eared turtle taking six hours to reach its maximum level-significantly faster than that of the Chinese pond turtle. These results indicate that the Red-eared turtle can adapt to new environments quickly and therefore threaten the native turtles as an alien species. This adaption could be ascribed to the potential advantages in their locomotor and physiological characteristics.

Red-eared turtle; Chinese pond turtle; invasion; body temperature and locomotor performance; compensatory growth; immunity

浙江省重點科技創新團隊項目(2010R50039)；杭州西溪濕地研究中心開放研究基金資助項目(WR005)；安徽省自然科學基金項目(1508085MC61)

2015- 02- 11;

日期:2016- 03- 03

10.5846/stxb201502110333

*通訊作者Corresponding author.E-mail: sunyanyan8866@163.com

周贊, 蔡夢思, 劉虞, 孫燕燕,羅來高.紅耳滑龜和中華草龜幼體體溫與運動的熱依賴性、補償生長及免疫力.生態學報,2016,36(21):7014- 7022.

Zhou Z, Cai M S, Liu Y, Sun Y Y, Luo L G.Body temperature, thermal dependence of locomotor performance, compensatory growth, and the immunity of hatchling Red-eared turtles and Chinese pond turtles.Acta Ecologica Sinica,2016,36(21):7014- 7022.