植物熱激蛋白研究進展

栗振義 龍瑞才 張鐵軍 楊青川 康俊梅

（中國農業科學院北京畜牧獸醫研究所，北京 100193）

植物熱激蛋白研究進展

栗振義 龍瑞才 張鐵軍 楊青川 康俊梅

（中國農業科學院北京畜牧獸醫研究所，北京 100193）

熱激蛋白（heat shock protein，HSP）是一種普遍具有抗逆作用的保護蛋白，主要通過分子伴侶形式與其他蛋白結合來保護蛋白穩態及修復變性蛋白從而維持植物內環境的穩定，在植物生長發育及逆境調控過程中發揮重要作用。植物熱激蛋白分為HSP100、HSP90、HSP70、HSP60、小分子HSP 五大家族，每一家族含有多個熱激蛋白。隨著對HSP的不斷研究，已有大量文獻報道了不同物種中的熱激蛋白，在此基礎上通過闡述植物熱激蛋白的結構、功能以及調控作用，旨在為進一步認識熱激蛋白及其作用機理提供有價值的參考。

熱激蛋白；分子伴侶；熱激因子；抗逆性

熱激蛋白幾乎存在于整個生物界，最早被Ritossa［1］發現于熱激條件下的果蠅幼蟲唾液腺染色體中，該染色體呈蓬松狀且基因轉錄水平有所升高。接著Tissieres［2］利用SDS凝膠電泳技術分離果蠅熱激唾液腺得到一組新蛋白，隨之命名為熱激蛋白（heat shock protein，HSP），又稱熱休克蛋白。1987年，Soger［3］對熱激蛋白序列、基因結構及作用位點等物理特性的闡明為進一步探究熱激蛋白奠定了理論基礎。植物熱激蛋白發現于1979年，Barnett［4］對煙草和豌豆組織培養細胞熱激處理時，發現植物中同樣含有類似于動物體內的熱激蛋白。隨著Horwit對小分子熱激蛋白廣泛存在于植物中的認識，人們才給予植物熱激蛋白更多關注。

近年研究發現，熱激蛋白在高溫、干旱、過氧化、重金屬等逆境下均能大量表達［5］，主要通過參與蛋白合成、折疊、細胞定位及蛋白降解等多種生物功能來維持植物內環境的穩定；在調控方面，熱激蛋白參與蛋白跨膜運輸以及靶蛋白的降解等多種生物功能，其中HSP70可通過抑制端粒酶激活這一信號轉導通路來阻止脅迫導致的細胞程序性死亡。因此HSP在植物抵御逆境及適應環境發揮重要作用［6］。熱激蛋白既是植物的必需蛋白，又是應激蛋白，在逆境中有助于細胞結構恢復和機能重建。本文綜合闡述了熱激蛋白的分類及每一家族蛋白的特征和功能，并初步概述了熱激蛋白的作用機理，為深入了解及研究植物熱激蛋白提供理論依據。

1 熱激蛋白的類型及分布特點

植物在正常生長及逆境條件下，均能產生分子量為10-200 kD的熱激蛋白，Waters等［7］根據熱激蛋白分子量大小分為5大家族，分別為HSP100、HSP90（83-90 kD）、HSP70（66-78 kD）、HSP60（60 kD）和sHSPs（15-42 kD），一般sHSPs是蛋白復合體的小亞基，其復合體的分子量可達200-800 kD。目前，已發現多種熱激蛋白，可定位到細胞質及不同細胞器，如細胞核、線粒體、葉綠體和內質網，HSP70蛋白與其他家族熱激蛋白有所不同，合成初期存在于細胞質，成熟后遷移到核仁。表1中HSP70家族的結合蛋白（binding protein，Bip）是細胞內質網應激反應重要部分；HSP60家族的葉綠體分子伴侶（chloroplast chaperonin 60，Cpn60）參與細胞凋亡調控，CCT包含TCP溶質分子伴侶（cytosolic chaperonin-containing TCP-1，CCT），參與應激反應［5］。

表1 主要熱激蛋白的分布及功能

2 熱激蛋白不同家族的特征及作用

2.1 HSP100

HSP100又稱為Clp蛋白（caseinolytic protease，Clp），可分為胞質型HSP100和質體型HSP100蛋白，其中胞質型HSP100蛋白只在熱激時產生，正常條件下作為非必需蛋白存在。大多數HSP100蛋白是ATP依賴型蛋白酶，具有ATP酶活性和分子伴侶活性，能夠與其他蛋白相互作用，協同其他的分子伴侶修復變性蛋白，并降解錯誤折疊的蛋白［8］，HSP100作為維護蛋白穩態的參與者首先溶解異常蛋白，然后交給HSP70系統重新折疊加工，最后在HSP60的作用下再次形成具有正常功能的蛋白［5］。在植物生長過程中HSP100既受生長發育調控，又受熱激、寒冷、干旱和高鹽等脅迫的誘導［9-11］，并且參與對植物脅迫應激，番茄LeHSP100/ClpB可能通過降解高溫產生的蛋白聚集體從而保護PSⅡ免受高溫傷害［12］。Bowen等［13］報道，蘋果細胞懸浮液經預先熱激處理后可增強細胞在致死溫度下的存活率，表明HSP100與植物抗逆性密切相關。Grover等［14］綜合報道了轉HSP100基因擬南芥、煙草、水稻表現出較強的耐熱性，說明HSP100對增強植物耐熱能力具有促進作用。

2.2 HSP90

熱激蛋白90（HSP90）是真核細胞中最豐富的結構性表達蛋白，約占細胞總蛋白的1%-2%，同時也是應激反應的重要組成部分。從結構上看，HSP90是一個受ATP調節的二聚體分子伴侶，包含3個高度保守的結構域，N端為ATP酶結合結構域，中間段是差異較大的氨基酸區域，C端存在二聚體結合區。未結合ATP時二聚體處于開放狀態，當ATP酶活化時，使ATP與HSP90的N端區域結合，構象發生改變，兩個分開的N端會短暫聯合使HSP90呈閉合狀，底物蛋白同時被包裹在HSP90分子夾內，經過ATP水解后兩個單體分開并釋放出ADP、Pi［15］。真核生物中所有的HSP90基因都位于細胞核，但蛋白在細胞質、內質網、葉綠體和線粒體中起作用［16］。

HSP90主要參與蛋白折疊、信號轉導、細胞周期調控、蛋白降解和蛋白轉運，以及調節擬南芥表型變異等生物過程［16，17］，HSP90也參與植物發育過程中多個蛋白酶與核甾類激素受體等相關蛋白的折疊與成熟。目前已從植物中分離出細胞質HSP90、內質網HSP90和質體HSP90，與酵母菌、動物的相似度可達63%-71%［18］。HSP90在擬南芥的遺傳進化中起調節作用，對擬南芥形態演變與逆境適應發揮重要作用［19］，HSP90也參與植物的抗逆過程，豌豆熱激蛋白基因GmHSP90s在擬南芥中的過量表達可減輕生物脅迫傷害［16］。

2.3 HSP70

HSP70又稱為熱激同源蛋白（heat shock cognates，HSC），是真核細胞中最豐富的熱激蛋白之一，也是最保守的家族，根據在細胞中的分布，可分為4大亞族，分別是細胞質、內質網、葉綠體和線粒體HSP70。HSP70蛋白N端包含一個保守的ATPase結構域，C端包括底物結合域（substrates binding domain，SBD）與可幫助SBD與底物結合的C端“lid”［20］。HSP70作為細胞看家蛋白，以分子伴侶形式防止新生蛋白在成熟過程中不正確聚合和折疊，進而保護植物細胞免受傷害，在植物生長發育與抵抗逆境過程中扮演重要角色。

HSP70家族蛋白的主要作用是：參與新生蛋白的折疊，也可與部分蛋白疏水區結合從而阻止蛋白聚合；參與蛋白的跨膜運輸及靶蛋白的降解。HSP70也可通過抑制端粒酶活化的信號轉導通路來阻止脅迫下的細胞程序性死亡［21］。在HSP70行使功能過程中，DnaJ輔伴侶分子的J結構可活化HSP70的ATPase結構域，并把底物傳遞給HSP70［22］。擬南芥葉綠體基質HSP70參與芽期種子分化與耐熱性的形成［23］，水稻HSP70在高溫下對葉綠體的分化起到重要作用［24］。HSP70也參與一些特殊功能，例如參與葉綠體的發育，熱激蛋白cpHSP70的突變體則表現為子葉雜色、葉片畸形、生長緩慢、根系受損和熱敏感［25］。HSP70還參與多種脅迫應激，菊花HSP70基因在擬南芥的過量表達可增強對熱激、干旱、鹽脅迫的抗性［26］，充分說明熱激蛋白是植物生長不可缺少的蛋白，在維持蛋白內穩態及植物形態功能發揮重要作用。

2.4 HSP60

HSP60包括原核生物GroEL和真核生物HSP60，具有高度保守性，其中大腸桿菌HSP60呈桶狀結構，是由兩個環狀結構疊加形成的。HSP60可與多種蛋白結合，從而防止蛋白在轉錄后與折疊前的異常聚集［27］，HSP60不僅參與二磷酸核酮糖羧化酶（rubisco）的組裝，也參與蛋白的折疊、聚合與裝配并轉運到葉綠體與線粒體內［8］。HSP60蛋白進入線粒體并保持線粒體功能，具有抗凋亡作用，也可通過維持線粒體的氧化磷酸化防止細胞死亡［28］，植物分子伴侶是有限的，一般認為基質分子伴侶HSP70和HSP60也參與新導入葉綠體內蛋白的功能構象的形成。目前對HSP60的研究較少，Tominaga［29］從孔石菇中分離出UpHSP60基因，其基因的表達受日照、溫度和重金屬影響，推測HSP60可能參與光照、溫度及重金屬脅迫應激。

2.5 小分子HSP

小分子熱激蛋白sHSP是一類普遍存在于植物中較為復雜的蛋白，有的植物可包含30多種sHSP，分子量在15-42 kD，也存在分子量為15-22 kD的說法，sHSP可形成分子量為200-800 kD寡聚物。sHSP蛋白序列包括保守的C端結構域和差異性較大的N端，C端大約含有90個氨基酸，又稱α-晶體蛋白域（alpha crystallin domain，ACD）；根據N端氨基酸序列及胞內定位可分為6個亞族，其中classI、classII和classIII可定位于細胞質和細胞核，其余3個亞族定位于質體、內質網和線粒體，隨著更多的sHSPs被分離，其分類及定位還在不斷補充［30］。

sHSPs通常被稱蛋白錯誤折疊的第一道防線，又稱“細胞衛士”［31］，sHSPs主要通過非極性方式與異常蛋白結合，可以阻止異常蛋白聚集及溶解異常蛋白，但sHSPs本身不參與錯誤蛋白的再折疊，只是通過分子伴侶與之結合然后經過HSP70/HSP100完成再加工［30］。sHSPs不僅產生于植物不同生長期［32］，在高溫、寒冷、干旱、鹽脅迫等逆境脅迫也會誘導sHSP表達［33］。擬南芥HSP18.1、HSP17.4和HSP17.6A都與植物抗逆性相關，擬南芥AtHSP15.7基因在正常條件下不表達，但在高溫和氧化脅迫下表達量增加［34］，轉sHSP17.7基因水稻在幼苗期表現抗旱作用［35］。紫花苜蓿線粒體MsHSP23基因在煙草中過量表達可提高轉基因植株對砷（Na2HAsO4）脅迫的抗性［36］。

大量文獻闡述了HSP的重要性，HSP作為分子伴侶在植物發育生長過程中產生積極作用，從形態、遺傳進化、理化性質等方面來看，植物熱激蛋白有以下特點［27］：（1）熱激蛋白存在于正常條件下的植物中；（2）同一家族蛋白在不同物種間的相似度較高；（3）不同脅迫對應不同熱激蛋白，并且不同脅迫強度下產生相對應量的熱激蛋白；（4）熱激蛋白作為分子伴侶具有重新折疊變性蛋白、參與從頭合成蛋白的終止、阻止蛋白異常聚集的功能。

3 熱激蛋白功能

熱激蛋白在植物生長過程中扮演重要角色，HSP既是植物的必需蛋白又是防御蛋白，有助于細胞正常結構的重建和機能的恢復。主要功能如下：（1）分子伴侶功能：參與新生肽鏈的折疊、蛋白質的組裝和轉運，并參與從頭合成蛋白質的終止［37，38］；（2）植物發育相關：作為看家蛋白，在植物不同生育期有相當高的含量，能夠維持植物正常生長發育；（3）脅迫應激功能：植物體遇到逆境時，通過各種途徑減輕脅迫造成的傷害，熱激蛋白與異常蛋白的非共價鍵結合形式使得不影響下游反應；（4）調節信號轉導蛋白活性：幾個固醇受體必須結合HSP90才能具有結合固醇的活性，HSP90可以阻止信號轉導途徑中相關的沉默變異基因的表達進而保持正常狀態［39，40］；（5）交叉保護作用：HSP可被多種逆境誘導，不同脅迫下產生的蛋白在某種功能上存在重疊，一種抗逆能力的產生能增強對其他脅迫的忍受性。

在逆境脅迫時主要通過以下幾個途徑進行防御。（1）維持蛋白的穩定：保護蛋白功能結構、阻止異常蛋白集聚、清除潛在危害的變性蛋白。（2）維護生物膜結構穩定：通過增加膜脂有序性與降低膜脂流動性維護膜的完整性。（3）作為抗氧化劑清除過剩的活性氧（reactive oxygen species，ROS）：ROS水平的升高會導致氧化脅迫，進而造成核酸、蛋白質、碳水化合物和脂質的氧化損傷，熱激蛋白可能通過增強葡萄糖-6-磷酸脫氫酶（G6PD）的活性而提高谷胱甘肽（glutathione，GSH）的還原水平清除過剩的活性氧［41］。

熱激蛋白作為一類抗逆蛋白，不同家族間存在相互作用，通過構成一個蛋白網絡維護其它蛋白的穩態。例如，豌豆HSP18.1可結合熱變性蛋白并保持折疊狀態，可以進一步與HSP70/HSP100復合體結合并重新折疊蛋白。真菌Paraphaeosphaeria quadriseptata根部HSP90的抑制劑monocillin I（MON）會導致HSP100與HSP70的表達量升高從而提高轉基因擬南芥幼苗的耐熱性［42］。

4 熱激蛋白基因的調控機制

熱激蛋白序列上游存在熱應答元件（heat shock element，HSE），可與細胞內熱激因子（heat shock factors，HSFs）相互作用調控熱激蛋白基因的轉錄。HSE由真核生物基因上游TATA盒子的回文結合域5'-AGAANNTTCT-3'重復序列形成，通常至少兩個HSEs才能發揮作用。HSF序列的N端含有由7個疏水氨基酸重復形成的亮氨酸拉鏈結構域DBD（DNA binding domain，DBD），DBD可形成螺旋束結構與四股反平行的β片狀結構，該結構域保證了HSF與HSE精確定位，以及高度選擇性相互作用［21］，HSF可與多種HSP基因上游的HSE結合調控熱激蛋白的表達。

正常條件下，HSF以單體形式與阻遏蛋白結合，而不能與HSE結合，熱激條件導致HSF與阻遏蛋白分離，在HSE附近形成三聚體并與HSE特異結合，促進HSP基因轉錄起始。非脅迫條件下HSP70與HSF相互作用保持HSF的非活性狀態，熱激時，異常蛋白與HSP70 競爭結合HSF，解除了抑制的HSF可形成具有DNA 結合活性的三聚體，可與HSE結合并啟動HSP基因的轉錄［43］。信號分子ABA、乙烯、H2O2和水楊酸（SA）可能參與高溫應激反應［44］，在豌豆葉片發現熱激條件下SA表達量增加，SA會提高質膜 H+-ATP酶轉錄水平和蛋白酶表達水平，進一步引起Ca2+和HSP的累積。其中Ca2+和鈣調素（CaM）也可能參與熱激蛋白的表達調控，外源刺激促使細胞內鈣調素的量增大，大量的Ca2+進一步激活HSF活性并促進HSPs的合成［45］。也有學者認為熱激因子通常以無活性的泛素化形式存在，熱激導致泛素化酶失活，使轉錄因子恢復活性并積累進一步啟動熱激基因的轉錄功能［45］。

熱激轉錄因子可作為熱應激基因、熱激蛋白以及分子伴侶表達的調控基因，目前發現的熱激因子大多集中在番茄與擬南芥中，如番茄中的HsfA1a、HsfA2和HsfB1；在擬南芥中發現了大約25種Hsf同系物，這些Hsfs構成了一個復雜的調控網絡，其中HsfA1由H2O2、鹽、甘露醇誘導產生，HsfA1a與HsfA1b可以調控熱激蛋白基因的表達。AtHsfA2對熱激基因的轉錄及耐熱性的延伸具有重要作用［46］。Li等［47］發現HsfA2序列C端315位賴氨酸的泛素化導致HSP合成受阻與耐熱性的下降。

5 展望及應用

熱激蛋白作為植物的基礎蛋白與應激蛋白在惡劣的條件下起調節作用，這對植物的發育及進化具有重要作用?？傊?，植物脅迫應激是一個復雜過程，目前已有大量文獻報道熱激蛋白，一些文章報道了多種脅迫可誘導產生熱激蛋白，主要通過阻止蛋白錯誤折疊和異常聚集保持內環境的穩態，因此認為熱激蛋白具有分子伴侶功能，熱激蛋白質的多樣化也反映了植物對不同逆境的耐受作用。隨著分子生物技術的不斷進步，基因組學與蛋白組學的研究方法被廣泛應用，分別從熱激蛋白DNA、RNA和蛋白質水平進行了深入的研究。另外，一些文獻報道通過分子生物學與生物化學等手段對熱激蛋白進行基因克隆、蛋白序列分析及蛋白表達等研究發現，熱激蛋白在一些反應中具有相關作用或是反應的一部分［27］。

對熱激蛋白的研究可使人們更全面地認識熱激蛋白并探索其作用機理，為今后植物抗逆遺傳育種和植物進化變異在實際應用中提供更詳實的資料?，F階段在對熱激蛋白了解的基礎上，可以應用于以下研究及實踐生產中：（1）通過超表達方式提高植物中HSP及HSF的表達量以增強抗逆能力，同時還可以利用熱激蛋白的交叉保護作用提高植物對多種脅迫的抗逆性；（2）熱激蛋白可能與種子胚發育、休眠、萌發形成與壽命維持存在密切關系，所以熱激蛋白可以應用到種子生產中；（3）熱激蛋白對細胞程序性死亡具有抑制作用，進而應用到植物的保鮮及生長期的延長工程中，繼而取代激素及農藥；（4）熱激蛋白在植物進化過程中起生物調節作用，可以為植物進化研究提供重要信息；（5）在環境監測中，以植物熱激蛋白對環境的敏感性作為生物標記檢測氣候變化及環境污染。

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（責任編輯 狄艷紅）

Research Progress on Plant Heat Shock Protein

LI Zhen-yi LONG Rui-cai ZHANG Tie-jun YANG Qing-chuan KANG Jun-mei
（Institute of Animal Sciences，Chinese Academy of Agricultural Sciences，Beijing 100193）

Heat shock protein（HSP）is a kind of ubiquitous protective protein in plant. HSP mainly acts as a molecular chaperone to maintain protein in steady state and repair denatured proteins through binding with target proteins， which keep the stability of plant internal environment. Therefore， HSP plays a key role in plant development and stress-resistance process. These proteins can be classified as 5 families of HSP100， HSP90， HSP70， HSP60 and small molecular HSP， and each family consists of many different HSPs. In this review， based on the reported HSPs of varied species in the abundant literatures， we summarize the structure， function and regulatory mechanism of plant HSPs， which aims at providing reference information for understanding plant HSP and its mechanism.

heat shock protein；chaperone；heat shock factor；resistance

10.13560/j.cnki.biotech.bull.1985.2016.02.003

2015-05-06

國家重點基礎研究發展計劃（“973”）（2014CB138703-2）

栗振義，男，碩士研究生，研究方向：牧草資源與育種；E-mail：lizhenyily@163.com

康俊梅，女，副研究員，研究方向：飼草遺傳育種與種子科學；E-mail：kangjmei@126.com