溶解氧對輸水管道生物膜微生物群落結構及出水水質影響

雒江菡，賈瑞寶，于瑞洪，閻力君，李圭白，梁　恒

(1. 城市水資源與水環境國家重點實驗室(哈爾濱工業大學)，哈爾濱 150090；2. 濟南市供排水監測中心，濟南 250000；3. 黑龍江生物科技職業學院，哈爾濱 150025; 4. 哈爾濱商業大學 細胞與分子生物學研究所，哈爾濱 150076)

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溶解氧對輸水管道生物膜微生物群落結構及出水水質影響

雒江菡1，賈瑞寶2，于瑞洪3，閻力君4，李圭白1，梁恒1

(1. 城市水資源與水環境國家重點實驗室(哈爾濱工業大學)，哈爾濱 150090；2. 濟南市供排水監測中心，濟南 250000；3. 黑龍江生物科技職業學院，哈爾濱 150025; 4. 哈爾濱商業大學 細胞與分子生物學研究所，哈爾濱 150076)

摘要:為提高微污染原水輸水安全性，采用生物膜環狀反應器(biofilm annular reactor，BAR)模擬原水輸水管網，研究溶解氧(DO)對出水水質及生物膜微生物的影響，運用454-高通量測序技術對生物膜的微生物多樣性和豐度進行分析.結果表明：隨著溶解氧濃度的提高，反應器出水濁度、總鐵、氨氮大幅度下降，該過程對總氮和CODMn去除的影響并不明顯；生物膜中的鐵細菌、硫酸鹽還原菌的量均隨溶解氧濃度的提高而降低，而微生物多樣性和豐度(如硝化細菌)隨溶解氧質量濃度的提高而升高.提高溶解氧能夠緩解管道腐蝕，提高管壁生物膜的凈水作用.

關鍵詞:原水；溶解氧；生物膜；454-高通量測序技術；微生物群落結構

原水通過長距離輸送，歷經數百千米，歷時四五小時乃至數天，密閉管道溶解氧下降，管道腐蝕加劇，消毒劑用量增加，出水濁度升高，水質惡化，增加了水廠處理難度[1-2]；另外，原水中的微生物及微污染物易附著于管壁形成生物膜，溶解氧也將會影響生物膜中某些微生物(如鐵細菌、硫酸鹽還原菌及硝化細菌等)的生長及作用，從而導致生物膜微生物群落結構的改變[3].因此，溶解氧是評價和改善水質的重要參數.

近年來，國內外關于管網水質以及生物膜的研究主要集中在給水管網水利條件、消毒劑及管材等因素對其的影響，關于溶解氧對生物膜及水質的影響研究甚少.Rochex等[4]運用Rotating annular reactors研究了剪切力對生物膜微生物群落結構的影響，證實剪切力使老化生物膜不斷脫落，管壁生物膜一直處于旺盛生長狀態；Gagnon等[5]的研究表明給水管網消毒劑氯和氧化氯能控制生物膜的生長；Markku等[1]研究了流速對給水管網生物膜的影響，證實增加水流速度能夠促進生物膜的生長；王磊等[6]通過生物膜生物反應器研究了低溶解氧條件下生物膜的特性，證實溶解氧對生物膜外觀、微生物群落組成及除污(COD、SS)能力均有影響；Luo等[7]在輸水管網生物膜研究中發現，生物膜中的微生物在高溶解氧條件下對原水中的氨氮有較高的去除率.近幾年發展起來的454 高通量測序技術被廣泛應用到環境微生物多樣性分析中，Hong等[8]采用高通量測序方法對給水管網生物膜的微生物群落結構進行分析，發現在同一輸水管網內不同取樣點生物膜微生物多樣性差異較大.本文擬用BAR模擬原水輸水管網，研究溶解氧對出水水質及生物膜微生物的影響，運用454-高通量測序技術對生物膜的微生物多樣性和豐度進行分析，以期為發揮管壁生物膜凈水作用和降低管道腐蝕提供參考.

1實驗

1.1實驗裝置與運行

為真實地模擬實際管網，采用美國BioSurface Technology公司生產的BAR 1320 LJ在水廠取水泵站搭建了小型模擬輸水管網(見圖1).管道材料為鑄鐵.管網進水為某江水，水質參數見表1.水通過蠕動泵提升進入模擬管網，依靠蠕動泵控制進水速度，從而控制原水在管網內的停留時間(4 h).調節BAR反應器轉速(50 r/min)調整水流與管壁的剪切力(0.25 N/m2).通過曝氣泵調節水箱內的溶解氧(0.8，1.9，2.9，4.1，4.9，5.9和7.1 mg/L).每個工況運行6個月，管網生物膜趨于成熟，對應的生物膜編號為B1—B7.為保證實驗條件一致，7臺反應器并聯操作.

圖1　模擬管網流程

水溫/℃pH溶解氧/(mg·L-1)濁度/NTU總硬度/(mg·L-1)化學需氧量CODMn/(mg·L-1)5d生化需氧量/(mg·L-1)24.0～28.06.8～7.00.8～1.016.4～18.169.8～74.114～152.4～2.8氨氮(以N計)/(mg·L-1)總磷/(mg·L-1)總氮/(mg·L-1)銅/(mg·L-1)鋅/(mg·L-1)氟化物/(mg·L-1)硒/(mg·L-1)2.0～2.10.07～0.093.40～0.0040.008～0.0100.1～0.15<0.001砷/(mg·L-1)汞/(mg·L-1)鎘/(mg·L-1)鉻(六價)/(mg·L-1)鉛/(mg·L-1)氰化物/(mg·L-1)揮發性酚類(以苯酚計)/(mg·L-1)0～0.002<0.00005<0.001<0.004<0.001<0.002<0.002石油類/(mg·L-1)陰離子合成洗滌劑/(mg·L-1)硫化物/(mg·L-1)硫酸鹽/(mg·L-1)氯化物/(mg·L-1)鐵/(mg·L-1)錳/(mg·L-1)<0.05<0.040～0.019.77.3～9.20.099～0.1100.019～0.024

1.2分析方法

1.2.1水質的測定

參照文獻[9]對pH、濁度、溶解氧(DO)、CODMn、“三氮”、總氮以及總鐵等指標進行檢測.

1.2.2生物膜微生物數量的測定

鐵細菌和硫酸鹽還原菌的檢測采用文獻[10]方法；氨氧化菌采用MPN-Griess法(最大可能數法-Griess試劑檢測法)[11].

1.2.3微生物多樣性

采用454-高通量測序的方法解析微生物種群結構.通過OMEGA E.Z.N.A DNA試劑盒抽提生物膜微生物基因組，采用細菌16S rRNA常用引物(8F: 5’-AGAGTTTGATCCTGGCTCAG-3’；533R:5’-TTACCGCGGCTGCTGGCAC-3’)通過PCR反應進行擴增實驗(反應參數為：95 ℃ 2 min; 25 循環: 95 ℃ 30 s, 55 ℃ 30 s，72 ℃ 30 s; 72 ℃ 5 min;10 ℃保溫).使用1%瓊脂糖電泳檢測PCR產物并定量，取適量PCR產物進一步油包水PCR(EmPCR)擴增，用 Roche Genome Sequencer FLX 系統測序.為后續測序分析區分樣品，需連接特定標簽序列，所得原始序列進一步優化和聚類，通過mothur軟件分析樣品的多樣性和群落結構.

2結果與分析

2.1水質變化

2.1.1溶解氧對出水濁度的影響

管網水濁度的改變主要是由微污染物的降解、生物膜脫落、管道腐蝕和鐵釋放引起的.溶解氧影響生物膜的交聯度、生物膜與管壁的結合能力、管壁的腐蝕速率及鐵的溶出，從而影響出水濁度.不同溶解氧質量濃度下，出水濁度的變化如圖2 所示.可以看出，隨著溶解氧質量濃度的提高，出水濁度呈現先上升后下降再上升的趨勢.溶解氧為1.9 mg/L時，濁度最高，為27.7 NTU，溶解氧為5.9 mg/L時，濁度最低，為18.4 NTU.這或許是因為高溶解氧條件下，生物膜交聯度高，阻礙了鐵管進一步腐蝕和鐵的釋放，出水濁度降低；而低溶解氧條件下，生物膜松動，管壁腐蝕加劇，鐵釋放量大，導致出水濁度升高.另外，隨著溶解氧質量濃度的提高，微生物數量增加，代謝能力增強，水中的微污染物被生物膜中微生物的生長所消耗，出水的濁度降低；溶解氧達5.9 mg/L以上時，出水濁度呈現上升趨勢，這或許是因為隨著溶解氧的升高，外部微生物生長繁殖較快，生物膜厚度增加，內部營養物質較少，生物膜會無規則地出現老化現象，易脫落到水中而影響出水濁度.因此，即使溶解氧質量濃度較高時，出水濁度也會突然升高.

圖2　溶解氧對BAR出水濁度的影響

2.1.2溶解氧對管道腐蝕的影響

目前以鑄鐵和鋼管為主的鐵質管材在給水管網中仍普遍存在，這類管材與水接觸不可避免地會發生腐蝕現象，大多數輸水管網都會在管壁表面形成鐵腐蝕產物，腐蝕管垢的存在會限制輸水能力，還會導致鐵的溶出，惡化水質，溶解氧作為氧化劑參與管道腐蝕，并對鐵的溶出有重要影響.圖3反映了溶解氧對鐵溶出的影響.可以看出，隨著溶解氧質量濃度的升高，出水總鐵質量濃度下降，由1.28 mg/L下降到0.37 mg/L，由此推斷，水體中的溶解氧對管道腐蝕、鐵釋放均有較大影響.水體中溶解氧質量濃度較高時，氧分子作為電子受體參與管道腐蝕反應，其將Fe(II)氧化為Fe(III)、Fe(OH)3等三價鐵的化合物并附著沉積在管壁，新生成的三價鐵的化合物會進一步與水體及管垢反應，生成更為穩定的 Fe3O4、FeOOH 等物質，從而形成穩定致密的氧化膜，防止管道的進一步腐蝕，管垢內表層的腐蝕產物不易釋放[12].管網內釋放的鐵主要是由金屬鐵的腐蝕產物中亞鐵離子( Fe2+) 和亞鐵組分的溶解造成的，當水體中溶解氧質量濃度較低時，FeOOH 會代替氧氣作為電子受體，與管道中的鐵發生反應，生成易溶的亞鐵物質[13]，增加出水總鐵質量濃度.另外，生物膜的存在也能減少傳遞到管壁的氧，從而抑制管壁的腐蝕.魯智禮等[14]通過管網中試模擬系統研究了溶解氧對管網鐵釋放的影響，發現進水溶解氧質量濃度由8 mg /L 增加到15 mg /L 時，實驗系統的鐵釋放均有明顯的降低.

圖3　溶解氧對反應器出水總鐵的影響

Fig.3Effect of dissolved oxygen on BAR effluent total iron concentration

2.1.3溶解氧對出水CODMn的影響

溶解氧能夠氧化有機物而影響出水的CODMn.不同溶解氧條件下，出水CODMn的變化見圖4所示.

圖4　溶解氧對反應器出水CODMn的影響

由圖4可以看出，隨著溶解氧質量濃度的增加，出水CODMn變化較小，基本保持在10.1～13.8 mg/L.這是因為出水CODMn的變化受生物膜中微生物的降解以及老化生物膜脫落的影響，一方面增加溶解氧質量濃度，掛片生物膜的微生物代謝能力增強，CODMn不斷被降解消耗導致質量濃度降低；另一方面管壁生物膜是一個復雜的、動態變化的微生物生存環境，它的形成包括“營養物質及微生物的吸附—生物膜的形成—生物膜的生長—生物膜的老化—生物膜的脫落”這樣周而復始的循環[15]，當生物膜生長到一定程度，膜深處的微生物由于營養物質及溶解氧缺乏而死亡，生物膜交聯度降低而引起脫落，導致出水的CODMn略有增加，總體上看，當進水CODMn較低時，溶解氧對CODMn的去除率影響較小.

2.1.4溶解氧對出水氮素的影響

傳統的生物脫氮主要是通過氨化/硝化反應和反硝化反應實現.硝化反應是在好氧條件下，以氧作為電子受體將氨氮轉化為硝酸鹽氮的過程，反硝化反應是在厭氧條件下硝酸氮轉化為氮氣而去除.因此，溶解氧是生物脫氮較受關注的指標之一.溶解氧對出水氮素質量濃度的影響見圖5.可以看出，當溶解氧在0.8 mg/L以下時，氨氮去除率較低，出水氨氮質量濃度在1.9 mg/L左右，去除率僅為7%，亞硝酸鹽氮質量濃度最高，硝酸鹽氮和總氮質量濃度略有下降.說明有反硝化作用產生，但不徹底，存在一定量亞硝酸鹽氮的積累，同時，較低的溶解氧抑制了管道內的硝化作用；隨著溶解氧質量濃度的升高，氨氮去除率逐漸升高，當溶解氧超過4.1 mg/L時，氨氮去除率達27%以上，亞硝酸鹽氮低于進水質量濃度，為0.16 mg/L，硝酸鹽氮質量濃度逐漸升高，硝化作用占較大優勢，而總氮質量濃度忽高忽低.這或許是由于微生物在溶解氧充足的條件下，為滿足自身的生長需要消耗一定量的氮源，導致出水總氮質量濃度降低，而當微生物生長進入衰亡期，老化生物膜脫落，反而增加了水中有機氮質量濃度，造成出水總氮質量濃度升高.Helmer 等[16]的研究也證實，以氨氮為唯一氮源，反應器厭氧時，氨氮幾乎不會發生轉化；溶解氧超過5 mg/L時，氨氮易轉化為亞硝態氮和硝態氮.另外，參與硝化作用的亞硝化菌與硝化菌屬于專性好氧自養菌，依靠氨氮和亞硝氮的氧化獲得能量才能生長，也需要氧分子作為呼吸鏈的最終電子受體.李紹峰等[17]在研究溶解氧對膜生物反應器同步硝化反硝化影響時獲得了同樣的規律，可以通過提高溶解氧加快硝化效率.

圖5　溶解氧對反應器出水氮的影響

2.2生物膜微生物數量變化

2.2.1生物膜鐵細菌數量的變化

鐵細菌能將溶解于微污染原水中的氫氧化亞鐵、碳酸鐵氧化成高鐵沉淀附著到管壁，形成銹層或銹瘤.有研究表明[18]，在溶解氧質量濃度較低(0.1～0.2 mg/L)時，鐵細菌生長良好，當質量濃度較高(大于2.75 mg/L)時，鐵細菌的生長受到抑制，從而抑制了管道的腐蝕.文獻[19]指出，鐵細菌是好氧型自養菌,依靠鐵和氧生長繁殖，溶解氧的存在能夠為鐵細菌的生長提供有利的條件.本實驗考察了密閉生物反應器內溶解氧對生物膜鐵細菌數量的影響，結果見圖6.可以看出，隨著溶解氧質量濃度的升高，生物膜中的鐵細菌數量呈下降趨勢，當溶解氧超過2.9 mg/L時，鐵細菌的數量低于200 MPN/mL.本研究結果證實，溶解氧對鐵細菌的生長有一定的抑制作用：一方面是高溶解氧降低了管壁鐵的溶出，鐵細菌缺少營養基質，從而抑制了鐵細菌的增殖；另一方面是由于鐵細菌分布在掛片表面，隨著溶解氧質量濃度的升高，生物膜厚度增加，阻礙了溶解氧的傳遞，從而抑制了鐵細菌的生長.

圖6　溶解氧對生物膜中鐵細菌的影響

2.2.2生物膜硫酸鹽還原菌(SRB)的變化

硫酸鹽還原菌是一種生長在管壁銹垢和沉淀物內部，能夠利用有機物為碳源,利用生物膜內產生的氫，將硫酸鹽還原成硫化氫的厭氧菌[20].在輸水管網微污染原水輸送過程中，管道內溶解氧降低，水中的微污染物及微生物也會在管壁形成粘泥及污垢，為硫酸鹽還原菌的生長繁殖創造有利條件.生物膜硫酸鹽還原菌隨溶解氧的變化見圖7.可以看出，隨著溶解氧質量濃度的升高，生物膜中SRB的數量呈下降趨勢.特別是當溶解氧高于2.9 mg/L以后，硫酸鹽還原菌的數量低于20 MPN/mL.硫酸鹽還原菌是一類生長在在銹垢和沉淀物內部厭氧環境下，以有機物作為電子供給體，以硫酸鹽作為末端電子接受體，將硫酸根還原成硫離子的細菌，當溶液中的溶解氧質量濃度低于2.5 mg/L 時，SRB 就能快速繁殖[21].由此推斷，當溶解氧質量濃度超過3 mg/L時，溶解氧成了掛片SRB生長的限制性因素，抑制硫酸還原菌的生長，同時減緩管道腐蝕.

圖7　溶解氧對生物膜中硫酸鹽還原菌的影響

2.2.3生物膜硝化細菌的變化

硝化細菌是一類能降解氨和亞硝酸鹽的自養型細菌,氨氮和亞硝酸鹽是其生長的物質基礎，它們通過硝化作用將氨氮轉化為亞硝酸鹽，再進一步轉化為硝酸鹽，每毫克氮素經過整個硝化作用途徑后，最大需要4.5 mg溶解氧來“清除”含氮物質釋放的電子；另外，硝化細菌均為專性好氧菌，其正常生長代謝都需要氧的參與，O2是最終的電子受體.生物膜硝化細菌隨溶解氧的變化見圖8.可以看出，隨著溶解氧質量濃度的升高，生物膜中硝化細菌的數量呈上升趨勢.當溶解氧超過4.1 mg/L時，生物膜中硝化細菌數量大幅度增加.有研究表明，為確保硝化作用進行徹底，反應體系溶解氧盡量控制在2.0 mg/L以上，低于 0.5 mg/L硝化作用明顯減弱[22].因此，可以通過提高管道內的溶解氧質量濃度，發揮管壁生物膜硝化細菌硝化作用，降低密閉管道水質惡化風險.

圖8　溶解氧對生物膜中硝化細菌的影響

2.3生物膜微生物群落結構變化

微生物在生物膜法處理污染物中起決定性作用，其種群的多樣性及豐度很大程度上影響處理效果.同時，微生物群落結構分析能夠揭示環境因素對微生物生態分布的作用，從機制上分析生物膜對出水水質的影響.

生物膜454測序收獲62 904個有效序列，優化后得到 48 016 個序列.將這些序列進行聚類分析，得到2 240 OTUs(operational taxonomic units).在門和科的水平上，對所有序列進行OTU劃分，結果見圖9.由圖9(a)可以看出，不同溶解氧條件下BAR掛片生物膜中微生物多樣性較為豐富，各樣品微生物的多樣性及豐度存在較大差異.在門的水平，變形菌門 (Proteobacteria)是除樣品B1，B2之外，其他生物膜的優勢菌群，厚壁菌門(Firmicutes)是B1，B2的優勢菌群；變形菌門 (Proteobacteria)、厚壁菌門(Firmicutes)、放線菌門(Actinobacteria)和擬桿菌門(Bacteroidetes)以不同的豐度分散在各個樣品中，硝化螺旋菌門(Nitrospirae)的豐度增加.變形菌門 (Proteobacteria)是細菌中最大的一門，其豐度在各個樣品中相對較高；厚壁菌門(Firmicutes)多數為革蘭氏陽性菌，可以產生內生孢子，具有極強的抵抗極端環境能力，營厭氧、兼性或好氧生活，因此，在較低溶解氧條件具有較高豐度；硝化螺旋菌門(Nitrospirae)為好氧菌，隨著溶解氧質量濃度的提高，其豐度相對增加，而其他門類均是水中普遍存在的微生物， 豐度較高.如圖9(b)，在科的水平上，所有樣品的優勢菌群均為假單胞菌科(Pseudomonadaceae)，隨著溶解氧質量濃度的提高，腸桿菌科(Enterobacteriaceae)的豐度降低，硝化螺旋菌科(Nitrospiraceae)和亞硝化單胞菌科(Nitrosomonadaceae) 的豐度增加.這主要是因為腸桿菌為兼性厭氧菌，在營養物質一定的條件下，低溶解氧有利于其生長；硝化螺旋菌科(Nitrospiraceae)和亞硝化單胞菌科(Nitrosomonadaceae)是好氧菌[21]，溶解氧成為其生長及進行硝化作用的動力.由此可以推斷，溶解氧對輸水管壁生物膜的微生物群落結構有重要影響.

圖9　溶解氧對生物膜中微生物豐度和多樣性的影響

3結論

1)溶解氧的改變，對出水濁度、總鐵的溶出以及氨氮去除均產生較大影響，對總氮和CODMn有一定的去除效果，但隨著溶解氧質量濃度升高，去除效果并沒大幅度升高；而溶解氧對NH4+-N去除效果有很大影響，溶解氧在3.0 mg/L 以下時，出水的去除率低于20%，隨著溶解氧的提高，最高可達43%.溶解氧極大影響出水總鐵的質量濃度及生物膜微生物數量，隨著溶解氧的提高，出水總鐵質量濃度降低；掛片生物膜的鐵細菌、硫酸鹽還原菌數量減少，硝化細菌數量增加.

2)454-高通量測序對掛片生物膜微生物多樣性及豐度分析表明：在門的水平上，變形菌門菌群所占比重最大，其次是厚壁菌門，隨著溶解氧的提高，硝化螺旋菌門豐度升高；在科的水平上，優勢菌群均為假單胞菌科(Pseudomonadaceae)，隨著溶解氧質量濃度的提高，腸桿菌門(Enterobacteriaceae)的豐度降低，硝化螺旋菌科(Nitrospiraceae)和亞硝化單胞菌科(Nitrosomonadaceae) 的豐度增加，這與反應器較好的硝化作用相一致.

3)改變管道溶解氧能夠提高管壁生物膜的凈水作用，同時減緩管道管壁腐蝕，大大提高了輸水安全性.

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(編輯劉彤)

doi：10.11918/j.issn.0367-6234.2016.08.004

收稿日期:2015-06-11

基金項目:國家自然科學基金(21301041)；科技部科技惠民項目(2013GS370202-003)；“十二五”水專項(2012ZX07404-003-004)；哈爾濱市科技局優秀學科帶頭人項目(2013RFXXJ054)

作者簡介:雒江菡(1980—)，女，博士研究生； 李圭白(1931—)，男，博士生導師，中國工程院院士;

通信作者:梁恒，hitliangheng@163.com

中圖分類號:X703

文獻標志碼:A

文章編號:0367-6234(2016)08-0024-07

Effect of dissolved oxygen concentration on pipeline biofilm microbial community structure and effluent water quality

LUO Jianghan1, JIA Ruibao2,YU Ruihong3, YAN Lijun4, LI Guibai1,LIANG Heng1

(1.State Key Laboratory of Urban Water Resource and Environment(Harbin Institute of Technology), Harbin 150090, China;2. Jinan Water Supply and Drainage Monitoring Center, Jinan 250000, China;3. Heilongjiang Vocational College of Biology Science and Technology, Harbin 150025, China; 4. Institute of Cell and Molecular Biology, Harbin University of Commerce, Harbin 150076, China)

Abstract:To improve the safety of distributing raw water, a BAR(Biofilm Annular Reactor)was constructed to simulate the distribution system and the effect of dissolved oxygen (DO) concentration on the effluent water quality and biofilm was studied. The 454-pyrosequencing technology was employed to analyze the diversity of biofilm in the reactor. Experimental results showed that the turbidity and the concentration of total iron, ammonia nitrogen decreased obviously with DO concentration increasing, while the concentrations of total nitrogen and CODMnchanged slightly. The numbers of iron bacteria and sulfate-reducing bacteria reduced significantly, while the richness and diversity of the biofilm related bacteria (such as nitrifying bacteria) improved. So, increasing DO concentration can alleviate the pipeline corrosion and develop biofilm purifying water role.

Keywords:raw water; dissolved oxygen; biofilm; 454-pyrosequencing; microbial community structure

梁恒(1979—)，男，教授，博士生導師