饑餓和溫度馴化對中華倒刺鲃靜止代謝和游泳能力的影響

龐　旭，付世建，曹振東，張耀光

1 西南大學淡水魚類資源與生殖發育教育部重點實驗室, 水產科學重慶市市級重點實驗，重慶　400715 2 重慶師范大學進化生理與行為學實驗室, 動物生物學重慶市市級重點實驗室, 重慶　401331

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饑餓和溫度馴化對中華倒刺鲃靜止代謝和游泳能力的影響

龐旭1,2，付世建2，曹振東2，張耀光1,*

1 西南大學淡水魚類資源與生殖發育教育部重點實驗室, 水產科學重慶市市級重點實驗，重慶400715 2 重慶師范大學進化生理與行為學實驗室, 動物生物學重慶市市級重點實驗室, 重慶401331

摘要:為了探討饑餓和溫度馴化對中華倒刺鲃(Spinibarbus sinensis)幼魚維持代謝和游泳運動能力的影響，在不同溫度(15、25 ℃)條件下，分別測定了經0(對照)、1、2、4 周饑餓后中華倒刺鲃的靜止代謝率(MO2rest)和勻加速最大游泳速度(UCAT)。饑餓和低溫對MO2rest和UCAT均有負效應。在高溫條件下，實驗魚經1 周饑餓后其MO2rest和UCAT均顯著下降(P<0.05)；但在低溫條件下，僅4 周饑餓組的MO2rest和UCAT顯著下降(P<0.05)。UCAT與MO2rest在不同的饑餓周期具有相似的變化趨勢；在低溫條件下，前期饑餓階段MO2rest和UCAT變化較小，后期饑餓階段變化較大；但在高溫條件下則相反。無論是在低溫還是在高溫條件下，UCAT與MO2rest之間均呈顯著線性正相關(P<0.05)，但低溫組回歸方程斜率顯著高于高溫組回歸方程斜率(F1,4=11.416, P=0.028)。在不同溫度下，中華倒刺鲃游泳運動能力對饑餓的反應不盡相同可能與維持代謝、生化反應速率、機體能量儲存、代謝酶活性及底物利用類型等的差異相關，這種對策的差異可能是其對棲息地環境溫度和食物資源季節性變化的適應。

關鍵詞：饑餓；溫度；靜止代謝；勻加速游泳能力；中華倒刺鲃

由于自然界中食物空間分布的異質性、季節更替及環境劇變等原因，魚類經常會面臨食物資源的缺乏而遭受不同程度的饑餓脅迫[1]。魚類遭受長期饑餓后，能量儲存下降會誘導其下調機體維持能量消耗，諸多生理功能隨之受到削弱[2- 4]。靜止代謝率(Restingmetabolicrate, MO2rest)指魚類在安靜、禁食狀態下的代謝能量消耗，在一定程度上反映魚類的維持能量消耗和整體生理狀況。已有研究發現，長期饑餓會導致魚類靜止代謝、食物消化及游泳運動能力均顯著下降[5]；然而，短期饑餓對魚類上述生理功能的影響尚存爭論[6- 8]。溫度作為最重要的環境因子之一，對水生變溫動物生長、代謝及游泳等生理功能均有深刻影響[3,9- 10]。在一定溫度范圍內，隨溫度升高魚類生長加快，代謝升高，游泳運動能力增強[10]。

由于水環境特殊的理化性質，游泳運動是魚類的逃逸、捕食和繁殖等行為實現的主要方式，為魚類的生存、生長和繁衍提供基本保證[9- 11]。因此，魚類游泳運動是其重要的生理活動和生存適合度指標。就代謝類型而言，評判魚類游泳運動能力的指標主要有臨界游泳速度(Criticalswimmingspeed, Ucrit)和勻加速最大游泳速度(Constantaccelerationtestspeed, UCAT)。一般認為，Ucrit受魚類心鰓系統呼吸能力的限制，主要反映魚類的有氧運動能力，與魚類的洄游緊密相關；UCAT是指在測試水流均勻加速的條件下，魚類能夠到達的最大游泳速度，其主要反映魚類的無氧游泳運動能力，在捕食和逃逸方面具有重要的生態學意義[11- 12]。近年來，UCAT在魚類生理生態學、功能生態學等領域倍受研究者關注[11- 14]。

中華倒刺鲃(Spinibarbus sinensis)主要分布于我國長江上游及其支流，是營底棲生活，偏好流水生境，主要以水生高等植物為食的雜食性鯉科魚類[15]。其棲息地環境溫度具有較大的季節性波動，進而引起魚類食物資源的變化；同時溫度變化也會影響魚類的游泳運動能力。因此，中華倒刺鲃的捕食與反捕食壓力在不同溫度條件下不盡相同。本研究以中華倒刺鲃為研究對象，在不同溫度(15、25 ℃，即棲息地冬季和夏季的平均溫度)條件下，分別經不同饑餓時間(0、1、2、4 周)處理后，測定其MO2rest和UCAT；本研究目標是考察中華倒刺鲃在不同溫度下饑餓時間對其維持能量消耗和游泳運動能力的影響，并比較其不同溫度間的差異，旨在探討魚類在不同溫度下遭受饑餓后能量利用和游泳響應的生理生態適應對策。

1材料與方法

1.1實驗魚的馴化與處理

實驗用中華倒刺鲃幼魚購于重慶合川水產養殖場，購回后在自凈化循環控溫水槽中馴養兩周，水溫為(20±0.5)℃。馴養期間每天在8:00以商品飼料作餌料飽足投喂1 次，投喂1h后用虹吸管清除殘餌和糞便；馴養用水為經曝氣控溫后的自來水，并用充氣泵向水體中持續充入空氣以保證水體溶氧在7mg/L以上，水體中氨氮濃度控制在0.025mg/L以內。日換水量約為水體總量的10%，晝夜光周期為L∶D=12h∶12h。經過2周的馴養后，將實驗魚隨機分為兩組；然后以每天1 ℃的變溫速率將兩組的溫度分別調整到相應的馴化溫度(15、25 ℃)。當溫度到達設置馴化溫度后，再經過為期3 周的溫度馴化處理。當3 周的溫度馴化完成后，兩個溫度馴化組實驗魚分別進行不同時間周期(0、1、2、4 周)的饑餓處理。為了消除攝食對實驗魚靜止代謝和游泳能力的影響，0 周(對照)饑餓處理組實驗魚在進行實驗之前禁食約24h[10]；其他周期饑餓處理實驗魚禁食時間均分別累加1d。溫度馴化和饑餓處理期間，其他養殖條件與前兩周養殖條件保持一致。

1.2靜止代謝率的測定

測定耗氧量采用流水式呼吸儀[16]。測定前將實驗魚移入管狀呼吸室(直徑3cm, 容積120mL)，待其在呼吸室內適應12h后測定其耗氧率；整個實驗操作過程水溫與馴化時水溫保持一致。各呼吸室流速為30—40mL/min，分別用溶氧儀(HQ20,HachCompany,Loveland,CO,USA)于9:00、15:00、21:00 3 次測定溶氧值和水流速度。每尾實驗魚耗氧率(mgkg-1h-1)由以下公式進行計算：

MO2=ΔO2×v/m

式中，MO2為每尾魚單位體重耗氧率，ΔO2為實驗呼吸室和對照呼吸室(沒有魚)溶氧的差值(mg/L)，v為呼吸室的流量(L/h)，通過測定出水口在1min內流出的水量，計算其水體流速，m為每尾驗魚的體重(kg)。將3次測定耗氧率的結果經計算平均值后作為每尾魚的靜止代謝率(MO2rest)參數。

1.3勻加速最大游泳速度的測定

UCAT測定的設備為經改進后的魚類游泳代謝測定儀，該裝置的主要原理和結構詳見文獻[17]；主要改進之處為調節流速的方式改變為通過智能化調節輸出電源的頻率而改變電機的轉速。具體操作如下：將實驗魚轉入游泳代謝測定儀中馴化適應1h(流速為6cm/s)；馴化結束后，將測定儀中的水流速度以0.167cm/s2(即10cms-1min-1)的加速度持續均勻增加；實驗魚力竭時的水流速度即為加速游泳速度的測定值[11]；力竭的評判標準為實驗魚因不能抵抗水流被沖至游泳管的尾端篩板且呈彎曲狀[13]。

1.4參數統計與分析

用Excel(2003)對所有實驗數據作常規計算，再用STATISTICS6.0軟件進行方差分析和回歸分析。溫度和饑餓對各參數的影響，用雙因素協方差分析(MO2rest和UCAT分別以魚體重和體長為協變量)；方差分析通過后，各溫度處理下不同饑餓周期組間進行“多重比較(Duncan′stest)”；同饑餓周期不同溫度處理組間進行“t檢驗”。所有數據結果均以平均值±標準誤(Mean±SE)表示，顯著水平定為P<0.05。

2結果

2.1靜止代謝率(MO2rest)

饑餓和溫度均對中華倒刺鲃幼魚MO2rest有顯著影響(P<0.05)，且不同溫度下饑餓對MO2rest的影響存在顯著差異(交互作用：P<0.05)；高溫(25 ℃)下各饑餓組MO2rest顯著高于在低溫(15 ℃)下各對應饑餓周期組的值(0、1、2、4 周組分別高120%、45%、59%和85%)(P<0.05)；低溫下1周和2周饑餓組MO2rest與0 周(對照)組MO2rest間沒有顯著差異，4 周饑餓組MO2rest顯著低于0(為0 周組的57%)、1周和2周組的MO2rest(P<0.05)；高溫下各饑餓組的MO2rest顯著低于對照組(1、2、4周組為0 周組的68%、59%和48%)且4 周饑餓組MO2rest顯著低于1 周饑餓組的MO2rest(P<0.05)，但2 周饑餓組與其他饑餓組間沒有顯著差異(表1)。低溫和高溫下，MO2rest與饑餓時間(t)之間的關系通過非線性方程擬合分別為：MO2rest(15)=- 1.96t2-5.39t+117.02(R2=0.505，P<0.001，n=24)和MO2rest(25)=11.36t2-76.59t+246.55(R2=0.767，P<0.001，n=24)(圖1)。低溫組回歸方程二次項系數(t40=- 3.253，P=0.002)、一次項系數(t40=4.032，P<0.001)及常數項(t40=-9.311，P<0.001)與高溫組回歸方程所對應的相關參數間均有顯著差異。

#：肥滿度=1000×體重/體長3；a，b，c同一溫度下不同饑餓時間組間差異顯著；*表示同一饑餓時間不同溫度組間差異顯著(P<0.05)

2.2勻加速最大游泳速度(UCAT)

饑餓和溫度均對中華倒刺鲃幼魚UCAT有顯著影響(P<0.05)；高溫(25 ℃)下各饑餓組UCAT顯著高于在低溫(15 ℃)下各對應饑餓周期組的值(0、1、2、4 周饑餓組分別高39%、18%、23%和36%)(P<0.05)；低溫下1周和2 周饑餓組UCAT與0 周(對照)UCAT間沒有顯著差異，但4 周饑餓組UCAT顯著低于0(為0 周組的81%)、1周和2周組的UCAT(P<0.05)；高溫下各饑餓組的UCAT顯著低于對照組(1、2、4周組為0 周組的90%、84%、80%)且4 周饑餓組UCAT顯著低于1 周饑餓組的UCAT(P<0.05)，但2 周饑餓組與其他饑餓組間沒有顯著差異(表2)。低溫和高溫下，UCAT與饑餓時間(t)之間的關系通過非線性方程擬合分別為：UCAT(15)=- 0.91t2+0.89t+54.16(R2=0.343，P<0.001， n=32)和UCAT(25)=1.18t2-8.48t+74.14(R2=0.532，P<0.001，n=32)(圖2)。低溫組回歸方程二次項系數(t58=- 3.362，P=0.001)、一次項系數(t58=2.508，P=0.015)及常數項(t58=- 6.762，P<0.001)與高溫組回歸方程所對應的相關參數間均有顯著差異。

#肥滿度=1000×體重/體長3；a，b，c表示同一溫度下不同饑餓時間組間差異顯著；*表示同一饑餓時間不同溫度組間差異顯著(P<0.05)

2.3靜止代謝率(MO2rest)與勻加速最大游泳速度(UCAT)的關系

低溫(15 ℃)下，中華倒刺鲃幼魚MO2rest與UCAT間呈顯著正相關，其關系式為：UCAT(15)=0.23MO2rest+28.99(R2=0.961，P=0.020，n=4)；高溫(25 ℃)下，兩者間也呈顯著正相關，其關系式為：UCAT(25)=0.12MO2rest+45.59(R2=0.980，P=0.010，n=4)(圖3)。但兩溫組所回歸的方程間其斜率(F1，4=11.416，P=0.028)有顯著差異，而兩方程間其截距(F1,5=4.500，P=0.087)沒有顯著差異，低溫組斜率顯著高于高溫組斜率(圖3)。

3討論

3.1饑餓對靜止代謝和加速游泳能力的影響

魚類禁食或饑餓狀態下的靜止代謝可視為其維持代謝，在一定程度上能反映魚類維持能量消耗和整體生理狀況[18]。本研究發現在低溫條件下，短期饑餓對中華倒刺鲃幼魚靜止代謝影響較小，直到其遭受較長時間饑餓(4 周)后，其靜止代謝才顯著下降；在高溫條件下，早期饑餓對中華倒刺鲃靜止代謝影響較大，而在隨后的饑餓階段(2—4周)其靜止代謝只有小幅度的下降。本研究顯示，饑餓對中華倒刺鲃加速游泳能力的影響與對其靜止代謝的影響具有一致性，即：在低溫條件下，早期的饑餓對勻加速游泳能力影響較小，隨后的饑餓對其影響較大；在高溫條件下的結果與之相反。研究者認為，魚類的靜止代謝高低與其某些生理功能的大小具有密切的關系[5, 19- 21]。在本研究，無論是處于低溫或者高溫條件下，中華倒刺鲃幼魚的靜止代謝與勻加速游泳能力均呈正相關(圖3)。綜合分析，中華倒刺鲃加速游泳運動能力在一定程度上依賴于整體生理狀況，而后者決定了機體維持能量消耗即靜止代謝的高低。

魚類經歷短期饑餓時是否削弱其游泳運動能力目前尚存爭論。已有研究就發現金魚(Carassius auratus)和鯉(Cyprinus carpio)在17 ℃經歷1 周饑餓其Ucrit并沒有顯著下降[8]，中華倒刺鲃在15 ℃經歷1 周饑餓其Ucrit也未有顯著變化[21]；而南方鲇(Silurus meridionalis)和中華倒刺鲃在25 ℃經歷1 周饑餓后其Ucrit分別下降14% 和7%[5,21]。本研究在低溫條件下，短期饑餓(1或2 周)對中華倒刺鲃幼魚加速游泳運動能力沒有顯著影響。已有研究報道黃金鱸(Macquaria ambigua)遭受短期饑餓后，其運動代謝相關酶(如：磷酸肌酸激酶、細胞色素氧化酶、檸檬酸合成酶等)活性并沒有下降[6]。因此，魚類短期饑餓后維持較高的游泳運動能力有利于捕食和逃逸，提高其生存適合度。研究結果顯示，低溫4 周饑餓組和高溫所有饑餓組的中華倒刺鲃加速游泳運動能力均顯著下降。魚類遭受饑餓后其游泳運動能力下降可能有以下原因：首先，生理功能的下調導致運動代謝(包括有氧和無氧代謝)能力下降，進而引起魚類游泳運動能力被削弱；其次，魚類身體能量存儲(血液和肌肉組織中的糖類、三酰甘油及游離脂肪酸等)會大幅度被消耗[18,22]；再次，魚類組織細胞膜穩定性減弱、肌肉纖維萎縮、線粒體數量下降、酶活性下降[1- 3]，這些變化對魚類游泳運動能力均會產生負面影響。

3.2不同溫度下遭受饑餓的代謝與游泳對策

無論是在低溫或高溫條件下，中華倒刺鲃幼魚靜止代謝和加速游泳能力在饑餓各階段呈現不同的變化趨勢；在低溫條件下，早期饑餓階段對靜止代謝和加速游泳能力影響較小，而在隨后饑餓階段對其影響較大；在高溫條件下所顯示的結果與之相反。采用二次曲線對MO2rest和UCAT與饑餓時間(t)的關系進行擬合分析，對相關擬合方程進行求導發現：MO2rest和UCAT的下降率在低溫隨饑餓時間延長而增加；在高溫隨饑餓時間延長而減少。通常情況下，在一定溫度范圍內隨溫度升高變溫動物與代謝相關酶活性將增強且生化反應速率會加快，所以魚類的靜止代謝會升高，運動能力會增強[3,10]。在禁食狀態下，高的靜止代謝必然會導致能量儲存消耗的增加，因此高溫條件下饑餓強度會更大，魚類的游泳運動能力會更早地下降；隨饑餓時間的延長，其維持能量消耗和生理功能會下調，饑餓強度也相應減弱，游泳運動能力下降會變得相對緩慢。此外，魚類在不同溫度或饑餓階段所利用的能量底物不盡相同也可能會影響其游泳運動能力的下降速率[18,23]。

魚類在遭受饑餓狀態下對其自身儲存能量的利用上具有兩方面的適應且相互沖突：一方面調低代謝水平以節約更多的能量消耗；另一方面又盡可能將代謝保持在一定水平之上，以保證重新獲得食物供應或面臨其他環境脅迫時產生相應的應激反應[23]。由于季節變化，在低溫魚類經常面臨食物資源的匱乏并且遭受更為嚴峻的反捕食壓力[24]。短期的饑餓狀態下維持較高的游泳運動能力有利于捕食和逃逸，以提高其生存適合度。在高溫條件下，中華倒刺鲃具有高的靜止代謝，下調的空間相對較大，遭受饑餓及時降低維持代謝能夠節約更多的能量消耗。此外，無論是在低溫或高溫，中華倒刺鲃各饑餓組的MO2rest與UCAT之間均呈正相關；但高溫組方程的斜率顯著低于低溫組方程的斜率(圖3)。表明在高溫條件下調靜止代謝對游泳運動能力的犧牲相對較小，而在低溫條件對游泳運動能力的犧牲較大。因此，中華倒刺鲃在低溫遭受短期饑餓時采取維持較高游泳運動能力的對策；在高溫遭受短期饑餓大幅度下調維持代謝，采取節約能量消耗的對策。魚類在不同溫度下遭受饑餓時采取不同的代謝游泳對策可能是經長期自然選擇適應環境溫度和食物資源變化的結果。

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Theeffectsoffastingandacclimationtemperatureontherestingmetabolismandswimmingperformanceinqingbo(Spinibarbus sinensis)

PANGXu1,2,FUShijian2,CAOZhendong2,ZHANGYaoguang1,*

1 Key Laboratory of Freshwater Fish Reproduction and Development, Education of Ministry, Key Laboratory of Aquatic Science of Chongqing, Southwest University, Chongqing 400715, China 2 Laboratory of Evolutionary Physiology and Behaviour, Chongqing Key Laboratory of Animal Biology, Chongqing Normal University, Chongqing 401331, China

KeyWords:fasting;temperature;restingmetabolism;constantaccelerationswimmingperformance; Spinibarbus sinensis

Abstract：Longand/orshortperiodsoffastingarecommonforaquaticspecies,becauseofthetemporalandspatialpatchinessoffoodavailabilitythatisaconsequenceofenvironmentalandseasonalchanges.Itisgenerallyacceptedthatinthetemperatezone,thefoodsupplyforfishdisplaysstrongseasonaloscillationsduetoseasonaltemperaturefluctuations.Fishspeciesmustfacetwoexogenousstressesinthewinter:lowtemperaturesandinsufficientfoodresources.Theaimofthisstudywastotestwhetherfastingaffectsthemaintenancemetabolismandswimmingperformanceoffishandwhetherthepossibleeffectsvariedwithacclimationtemperature.Toachieveourgoal,wemeasuredtherestingmetabolicrate(MO2rest)andconstantaccelerationtestspeed(UCAT)ofjuvenileqingbo(Spinibarbus sinensis)after0 (control), 1, 2,and4weeksoffastingatbothlowandhighacclimationtemperatures(15and25 ℃).BothfastingtreatmentandtemperatureacclimationhadsignificanteffectsonMO2restandUCAT(P < 0.05).Atthehighertemperature,fastinghadanegativeeffectonMO2restandUCATafter1week(P < 0.05).However,whenacclimatedtothelowertemperature,fastinghadanegativeeffectonMO2restandUCATuntiluptoweek4 (P < 0.05).ThevaluesoftheMO2restandUCATinthelowertemperaturetreatmentweresignificantlylowerthanthoseinthehighertemperaturetreatment,ingroupsexperiencingidenticalfastingperiods(P < 0.05).TherelationshipbetweenMO2restandfastingtime(t)wasdescribedasMO2rest(15)=-1.96t2-5.39t+117.02 (R2=767, P<0.001, n=24)andMO2rest(25)=11.36t2-76.59t+246.55 (R2=0.505, P<0.001, n=24)at15and25 ℃,respectively.BothUCATandMO2restshowedsimilardecreasesinresponsetofasting,ineitherthelowerorhighertemperaturetreatments.TherelationshipbetweenUCATandfastingtime(t)wasdescribedasUCAT(15)=- 0.91t2+0.89t+54.16 (R2=0.343, P<0.001, n=32)andUCAT(25)=1.18t2-8.48t+74.14 (R2=0.532, P<0.001, n=32)at15and25 ℃,respectively.ApositivecorrelationbetweenUCATandMO2restwasfoundinboththelowandhightemperaturetreatments.TherelationshipbetweenUCATandMO2restwasdescribedasUCAT(15)=0.23MO2rest+28.99 (R2=0.961, P=0.020, n=4)andUCAT(25)=0.12MO2rest+45.59 (R2=0.980, P=0.010, n=4)at15and25 ℃,respectively.Theslopevalueoftheregressionequationinthelowtemperaturetreatmentwassignificantlygreaterthanthatinthehightemperaturetreatment(F1，4=11.416, P=0.028).Swimmingperformancedecreasedlessintheearlystageoffasting,butdecreasedmoreinthelaterfastingstageinthelowtemperaturetreatmentthaninthehightemperaturetreatment.Thismightberelatedtodifferencesinrestingmetabolism,biochemicalreactionrates,energystores,enzymeactivityinmuscletissue,andenergysubstrateutilizationbetweenfishsubjectedtoloworhighacclimationtemperatures.Thedivergentresponsesofswimmingperformancetofastinginqingboatdifferentacclimationtemperaturesmightbeanadaptivestrategytoseasonaltemperatureandfoodresourcevariations.

基金項目:中央高校基本科研業務費專項資金(XDJK2015D013); 西南大學博士后科研基金

收稿日期:2014- 09- 28; 網絡出版日期:2015- 08- 05

*通訊作者

Correspondingauthor.E-mail:zhangyg@swu.edu.cn

DOI:10.5846/stxb201409281918

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PangX,FuSJ,CaoZD,ZhangYG.Theeffectsoffastingandacclimationtemperatureontherestingmetabolismandswimmingperformanceinqingbo(Spinibarbus sinensis).ActaEcologicaSinica,2016,36(7):1854- 1860.