水楊酸增強植物抗鹽性機制研究進展

王寶增 周棟梅 尚俊梅 朱樹華 王路路

(河北省廊坊師范學院生命科學學院 065000)

土壤鹽漬化是農業生產中面臨的嚴重問題，全世界有將近7%的陸地面積受鹽漬化影響[1]。不合理的耕作及灌溉會導致土壤的次生性鹽漬化，據估計，全球干旱及半干旱地區的可耕地正以每天2000～4000 hm2的速度退化成不適宜耕作的鹽漬土壤，鹽漬化趨勢十分嚴峻[2]。修復鹽漬化土壤耗時耗力，且難于大規模實施。滿足人類日益增長的糧食需求，提高植物或作物的抗鹽能力便成了緊迫的課題，而解決這一課題的前提之一就是洞悉植物抗鹽信號機制。

水楊酸(salicylic acid)即鄰羥基苯甲酸，是一種廣泛存在于植物體內的小分子酚類物質。同時，又是一種內源性激素，它參與調節植物的許多生理過程[3]。作為信號分子，水楊酸可通過復雜的信號轉導網絡調節植物對各種逆境的反應[4]。研究表明，施用一定濃度的水楊酸可降低多種植物的鹽害[5]。最近，對模式植物擬南芥突變體的研究揭示了水楊酸在增強植物抗鹽性方面的作用[6]。

1 水楊酸與鹽脅迫下植物的Na+的吸收及區域化

土壤中的鹽分多以離子形式存在，雖然植物對土壤中離子的吸收具有選擇性，但在吸水的同時，必定會吸收大量鹽離子，例如Na+等。鹽脅迫下Na+的吸收涉及多個轉運蛋白，其中高親和鉀轉運蛋白(HKT)參與了植物對Na+的吸收以及Na+在植物體內的再分配[7]。在鹽脅迫下，水楊酸預處理可降低野生型擬南芥[8]以及高內源水楊酸含量擬南芥突變體nudt7[9]植株地上部分的Na+含量；然而，另一種高內源水楊酸含量突變體npr1植株地上部分的Na+含量卻比野生型高，同時還表現出對鹽脅迫的高度敏感[10]，說明非表達發病機制相關蛋白1(NPR1)依賴的水楊酸信號通路在限制Na+向植株地上部運輸和提高抗鹽性方面起關鍵作用。NPR1是一種水楊酸基因轉錄共激活蛋白，NPR1缺失會導致Na+內流加劇和植物對鹽的超敏感。在高內源水楊酸擬南芥突變體的研究中還發現，nudt7的Na+內流量最低，NPR1信號阻斷突變體npr1 Na+內流量最高，二者Na+內流量差異在鹽處理1h以上才表現出來，說明外源水楊酸需要長于1h的時間才能作用于Na+轉運蛋白，提示水楊酸在轉錄后水平發揮作用[10]。

鹽處理下，植物胞質低Na+水平主要由質膜Na+/H+逆向轉運蛋白(SOS1)來維持，該蛋白可將胞質內過多的Na+運出細胞[11]。SOS1 主要起三方面作用：介導胞質Na+流向根際；通過減緩胞質Na+的累積為Na+向液泡儲存贏得時間；通過Na+的回流機制控制Na+在植株的根與地上部分的長距離運輸。SOS1 mRNA的穩定性很低，半衰期僅10 min[12]，而在擬南芥的SOS1過表達品系中，其穩定性可被一定濃度的H2O2加強，而水楊酸可通過“自我放大反饋環”調控H2O2含量。因此，水楊酸極可能通過該機制調節植物SOS1的表達。

另有研究表明，一種定位于質膜的脅迫誘導蛋白(PMP3)參與Na+的外流，該過程依賴SOS1[13]。在擬南芥及一些單子葉鹽生植物中鑒定出了PMP3的同源蛋白[13,14]。Inada等通過鹽生植物羊草(Aneurolepidiumchinense)的原位雜交實驗，證實了AcPMP3定位于根冠和根表皮[14]。非常巧合的是，AcPMP3的表達可被水楊酸上調，提示水楊酸可以調控鹽脅迫下AcPMP3的活性。

Na+在液泡的區域化對于維持胞質低Na+濃度以及提高植物抗鹽性也很重要，區域化由液泡膜上的Na+/H+逆向轉運蛋白(NHX)介導[15]。NHX在鹽生植物中組成型表達，即不需要鹽離子誘導也可表達，而在耐鹽甜土植物中，其表達受鹽脅迫誘導。NHX過表達可提高擬南芥[15]和番茄[16]的抗鹽性。有研究證實，水楊酸和脫落酸均可上調NHX的表達[17]。在逆境下，水楊酸可與脫落酸相互作用，提示水楊酸還可能通過NHX介導Na+在液泡中的區域化。

2 水楊酸與鹽脅迫下植物的K+穩態

鹽脅迫既可阻止植物對某些必需礦質元素的吸收，造成營養離子虧缺，又可破壞細胞中的離子穩態(ion homeostasis)，從而引發營養脅迫。Shabala的研究表明，鹽處理時，Na+的進入會導致K+泄漏，從而耗盡細胞K+庫，并最終導致細胞死亡[18]。K+穩態的維持可以作為抗鹽機制的基本要素，許多研究也證實植物根部K+的存留能力與抗鹽性之間的正相關[19]。在一些植物中，水楊酸可減輕鹽漬的影響并能夠增加根中K+濃度。在減輕鹽害方面，尚不清楚在促進K+的吸收與抑制K+的泄漏之間哪一個更重要。最近的研究顯示，水楊酸能夠阻止K+通過外向整合通道泄漏，這在植物抗鹽機制中起一定的作用[8]。

在葉肉細胞中，鹽處理引起的K+外流主要是通過去極化激活的外向整合K+通道完成的。例如，擬南芥中的保衛細胞去極化激活的外向整合K+通道(GORK)[20]。用低于0.5 mmol /L 的水楊酸處理擬南芥根部，可降低K+通過GORK的泄漏[8]，表明阻止K+通過GORK的外流是水楊酸降低鹽害的主要模式[18]。而擬南芥突變體npr1則不能阻止K+通過去極化激活的外向通道泄漏[10]，說明降低K+通過GORK的泄漏也是由NPR1介導的[18]。

GORK屬電壓依賴性通道，其作用受到質膜質子泵(H+-ATPase)的強烈影響。鹽脅迫下質子泵的激活與植物的抗鹽能力呈正相關，且抗鹽植物比鹽敏感植物的激活效果更為明顯。H+-ATPase的激活首先可以抑制去極化激活的外向整合K+通道活性，進一步阻止K+泄漏。而水楊酸增強H+-ATPase活性的效應在npr1突變體中觀測不到，也提示了水楊酸對H+-ATPase活性的上調依賴于NPR1[8]。其次，H+-ATPase為SOS1從胞質向胞外運輸Na+提供驅動力，因此可降低胞質Na+/K+比值，進而提高抗鹽性。

3 展望

外源水楊酸在減輕植物鹽害方面的研究報道很多，為植物抗鹽性的研究提供了許多新的思路。能否在非鹽生植物中過表達水楊酸的合成以提高其抗鹽性，或者借助NPR1介導的信號途徑增強植物抗鹽能力，都值得深入探討。

其次，NPR1介導的水楊酸信號途徑，涉及植物降低根部Na+的吸收、增強根部細胞H+-ATPase活性以及阻止K+泄漏等過程。植物抗鹽性的提高包括多個層面，而且各層面也并非完全協調統一。所以，在今后的研究中，探尋水楊酸合成途徑中是否存在受鹽脅迫專一誘導的啟動子，將會成為解決問題的關鍵。

需要注意的是，水楊酸信號是動態的，組成型過表達水楊酸合成可能會干擾其他信號途徑，影響抗鹽性的獲得。能否區分“脅迫特異性”水楊酸信號標志，還有待于進一步研究。