印度梨形孢(Piriformosporaindica)的生物學特性及對植物生長的互作效應研究進展

朱志炎，毛琳琳，何勇，楊亞珍 董社琴，葉開溫，田志宏

長江大學生命科學學院，湖北 荊州 434025

印度梨形孢(Piriformosporaindica)的生物學特性及對植物生長的互作效應研究進展

朱志炎，毛琳琳，何勇，楊亞珍 董社琴，葉開溫，田志宏

長江大學生命科學學院，湖北 荊州 434025

[摘要]印度梨形孢(Piriformospora indica)發現于印度北部沙漠地區植物根系，具有多種多樣的生物學功能，可以促進植物生長，提高植物對生物逆境與非生物逆境的忍耐性。簡要綜述了印度梨形孢在定殖過程、生物學功能和菌肥制作應用方面的研究進展。

[關鍵詞]印度梨形孢(Piriformospora indica)；定殖；逆境脅迫；植物-微生物互作

印度梨形孢(Piriformosporaindica)發現于印度西北部沙漠地區的灌木叢根部，主要由菌絲與孢子組成，其孢子形狀類似于梨形。根據其發現地與形態特征，命名為印度梨形孢。該菌屬于擔子菌門層菌綱梨形孢屬[1]。印度梨形孢具有多種多樣的作用，由于分子技術的限制與互作調控的復雜性，印度梨形孢與寄主之間的作用機制還未研究透徹。目前，人們研究較多的是根瘤菌與植物互作，但其可以互作的植物范圍較小。而叢枝狀菌根真菌可以同大多數植物互作，并同植物產生互惠共利的關系，擴大了根瘤菌的作用范圍，但也有其局限性，叢枝狀菌根真菌可以定殖80%的維管植物，但其只能進行活體營養，不能離開寄主而生存[2]，而擬南芥作為一種模式植物，菌根真菌無法在其根部定殖。印度梨形孢的出現，解決了以上難題，為研究真菌與寄主之間的作用，提供了一條可行的途徑。印度梨形孢在地球上分布廣泛，在亞洲、南美洲和澳洲都有報道。

1印度梨形孢在植物中的定殖過程

植物同微生物的關系分為偏利共生、共生和寄生3種模式。共生是偏利共生和寄生的中間狀態，這3種互作關系可以因為外界環境和自身的改變而改變。植物與真菌的共生需要植物防御反應與真菌營養需求之間精細的平衡，達到一種對雙方都沒有不利的狀態。印度梨形孢在植物體內的生活是兩相的，分為2個階段：活體營養階段與細胞程序死亡階段。植物內質網的降解代表著印度梨形孢活體營養階段的結束和細胞死亡相關定殖的開始。

印度梨形孢在根部的定殖隨著根部的成熟，其定殖量增加，根尖基本上沒有定殖，伸長區主要是細胞間的定殖，分化區細胞內外都有定殖[3]。印度梨形孢一般定殖于植物根部，而不會入侵至氣生部分。但也有例外，菌絲不僅在氣生部分表面擴張，而且進入氣生部分表皮細胞內外[4]。

1.1印度梨形孢與植物之間互相識別

剛開始的識別階段，印度梨形孢給予植物有利作用的體系并未建立，所以植物把印度梨形孢當做有害微生物，引起一些防衛反應。赤霉素調控植物防御反應，開啟共生模式。在擬南芥與印度梨形孢共培養5d而未發生物理接觸時，根部的生長開始明顯變化。說明來自印度梨形孢釋放的物質，引起植物根部變化，使印度梨形孢可以順利進入植物而不被拒絕。一些科學家針對印度梨形孢與植物的識別階段做了深入研究，發現擬南芥在識別印度梨形孢時，擬南芥體內一些蛋白質發生變化，并列出了一些蛋白質候選因子[5]。在印度梨形孢早期識別過程中，除了細胞膜上MATH蛋白的改變外，位于Trition X-100不溶細胞質膜微小區域的受體酶At5g15960表達上調。它們具有富含亮氨酸重復序列的特點。它們的改變是瞬間的，隨著與植物互作的穩定而消失[6]。

1.2印度梨形孢進行活體營養階段

印度梨形孢與植物互作的穩定需要植物防御反應與印度梨形孢定殖之間的平衡。植物體內一些植物激素、酶和基因發揮著平衡作用。乙烯可以抑制印度梨形孢在擬南芥根部的定殖，印度梨形孢可以在乙烯基因突變體中大量定殖而不產生促進作用，甚至抑制擬南芥生長[7]。印度梨形孢會提高赤霉素的合成，而降低赤霉素合成與感知，會造成大麥細胞內印度梨形孢定殖量的降低，可能是由于赤霉素的降低，導致植物體內防御反應失衡，通過增強防御作用來抵制印度梨形孢定殖[8]。MDAR2和DHAR5在干旱條件下，抑制印度梨形孢在大麥根部定殖，同樣也阻止PDF1.2表達量的上升[1]，抑制印度梨形孢引起植物的防御反應。印度梨形孢本身及其細胞壁提取物和過濾液都可以提高大麥體內MDAR2和DHAR5的表達，說明印度梨形孢產生的可溶性物質，使酶的表達提升。這些酶表達的提升先于其基因表達的提高。PYK10基因在變異情況下，使擬南芥根部印度梨形孢的定殖量增加，而過量表達，定殖量不受影響[9]。正常狀態下，印度梨形孢使擬南芥中LRR1表達上調，而PDF1.2并不上調。而PYK10失活則相反。似乎說明PYK10限制印度梨形孢定殖，來抑制防御反應，謀求共生。PYK10是調控位于內質網芥子酶的基因。PYK10位于內質網小體，茉莉酸酮脂可以誘導內質網小體產生[10]，在茉莉酸酮脂突變體中，不會產生內質網小體。

印度梨形孢在同植物互作過程中，分泌976種具有信號肽的蛋白，基于原生質功能作用，543種分泌蛋白作為效應子候選因子。其中389種功能未知。154種具有Pfam結構，其中64種具有蛋白酶活性，23種攜帶碳水化合物結合蛋白結構LysM[11]。印度梨形孢可以產生少量生長素，對擬南芥體內生長素具有調節作用，但不會誘導其合成及引起相關基因的改變，印度梨形孢會使過量產生的生長素轉變成偶聯物，從而使生長素誘導因子IAA6表達下調，印度梨形孢誘導的LRR1基因表達上調。在乙烯基因突變的擬南芥中，LRR1基因表達不會有短暫上調[7]。而在大麥體內，印度梨形孢促進生長素的合成[8]。印度梨形孢也可以產生分裂素，也誘導擬南芥體內分裂素的產生，但分裂素不會影響印度梨形孢的定殖[12]。2個分裂素受體CER1和AHK2組合在互作中至關重要。擬南芥根部大小與結構以及印度梨形孢定殖率同其促進生長作用并沒有相關關系。

1.3植物細胞程序死亡階段

印度梨形孢在活體營養階段結束后，緊接著就是細胞程序死亡階段。在長期互作過程中，吲哚3乙醛肟衍生物IAOx可以限制印度梨形孢的定殖。短期互作時，IAOx缺乏可少量提升印度梨形孢定殖量，其空位由其他一些防御基因表達上升補缺。但6周后，主要由IAOx來負責調節印度梨形孢的定殖量[13]。印度梨形孢與大麥互作過程中，大麥體內抑制細胞死亡的基因HvBI-1在接種7d后，表達量降低，當過量表達時，會減少印度梨形孢在根部定殖量，表明印度梨形孢干擾細胞死亡程序來形成共生關系[3]。在侵入的細胞中，內質網膨大，液泡破裂。同時，內質網逆境感受子bZIP60和bZIP28、未折疊蛋白反應受到抑制。半胱天冬氨酸酶缺失的擬南芥突變體中，印度梨形孢定殖量下降，細胞死亡概率也降低。表明印度梨形孢可能通過誘導內質網逆境并且抑制未折疊蛋白反應來定殖[14]。

印度梨形孢是主動殺死植物細胞還是感受到植物細胞的死亡而入侵還不得而知。但培養基成分的改變，使印度梨形孢與楊樹的關系從共生轉變成為敵對狀態[4]。可能是培養基成分的改變，促使印度梨形孢合成某些有害物質，進而抑制楊樹正常的活動。這些物質應該不會是釋放出去的，因為定殖有印度梨形孢的細胞相鄰的細胞生存并未受影響或傷害[8]。

2印度梨形孢與植物互作的生物學功能

2.1印度梨形孢促進植物生長

分析定殖有印度梨形孢蘭花根部的miRNA的表達，發現印度梨形孢促進蘭花生長和根形成，通過對接種印度梨形孢植株與未接種的miRNA表達分析，發現印度梨形孢誘導復雜的miRNA和其目標基因反應，蘭花miRNA目標基因涉及激素信號、細胞壁代謝和調節轉錄因子，印度梨形孢通過改變蘭花miRNA模式來建立復雜的過程促進植物生長[15]。研究印度梨形孢和磷對仙客來生長發育的影響，發現兩者對仙客來都有促進作用，在適宜磷供應條件下，印度梨形孢促進磷的吸收從而使生長促進作用更加明顯[16]。Sharma等[17]發現接種印度梨形孢的藥用植物蘆薈生物量和葉綠素顯著提高，具有更長的根和更高的莖，根和莖的數量都有所提高。定殖印度梨形孢的蘆薈微繁體100%存活，蘆薈中凝膠含量增加16.5%，酚含量也上升，蘆薈清除自由基的能力也增強。印度梨形孢也可以促進藥用植物毛喉鞘蕊的生長[18]。

印度梨形孢培養濾液也可以促進植物的生長。Bagde等[19]發現印度梨形孢培養濾液可以促進美麗馬兜玲的生長，提高葉片中馬兜玲酸含量，促進根數提高20%，根長增加98%，根干重提升123%，株高提高43%，枝長增加155%，葉的數目增加79%，葉寬提高36%，生物量提升136%，馬兜玲酸提高28.8%。印度梨形孢培養濾液同樣可以促進青蒿的生長與其體內青蒿素含量的提高[20]、亞麻屬植物生長和木酚素的增加[21]、向日葵的生長與含油量的提升[22]。

印度梨形孢細胞壁提取物可以促進土豆的塊莖生成及產量的提高。進一步研究發現土豆體內Ca依靠蛋白CaM1和St-CDPK1和脂氧合酶mRNA的表達上升。外部添加Ca2+也會產生類似效果，表明細胞壁提取物中含有Ca2+[23]。而印度梨形孢的促進作用是細胞壁提取物所不能完全替代的。

印度梨形孢誘導小白菜基因表達分析，發現印度梨形孢誘導的基因涉及運輸、碳水化合物代謝、激素信號、細胞壁代謝和根部形成。在印度梨形孢促進煙草生長中，HSPRO基因發揮了巨大的作用[24]。促進小白菜生長是通過促進小白菜體內生長素的合成來提升的，而擬南芥是平衡其體內的生長素含量[25]。印度梨形孢體內的磷酸轉運蛋白基因(PiPT)在印度梨形孢促進植物磷吸收發揮重要作用。由于這些基因在植物外部菌絲中表達，所以印度梨形孢從土壤中吸收磷傳遞給寄主[26]。

2.2印度梨形孢提高植物抗逆境脅迫能力2.2.1印度梨形孢提高植物抗非生物逆境能力

印度梨形孢是從印度沙漠地區植物根系分離出來的[1]，說明印度梨形孢可以對干旱逆境下的植物起到有益作用。干旱伴隨著光合作用的下降，而印度梨形孢可以使這種下降有所減緩[27]。印度梨形孢可以通過降低丙二醛含量、提高抗氧化酶活性(POD、SOD和CAT)、促進干旱相關基因表達、調節光合作用和類囊體CAS蛋白來增強白菜干旱逆境忍耐力[28]。CAS蛋白可以調節細胞質中Ca含量，進而控制氣孔的閉合[29]。蛋白質組學分析接種印度梨形孢在干旱條件下蛋白質變化，發現726個蛋白斑點，分析出45種蛋白，這些蛋白涉及光合作用、活性氧清除、代謝、信號傳導和植物防御反應。印度梨形孢能提高光合作用、抗氧化防御和能量運輸方面蛋白質的表達水平[30]。

印度梨形孢可以減輕大麥葉片由于NaCl引起的脂質過氧化、代謝熱產生、脂肪酸去飽和作用，顯著提高根部抗壞血酸含量和抗氧化物酶活性[31]。大麥葉片中的K+和Na+比率也有所提高。在鹽脅迫的小麥中，提高小麥水分吸收、光合色素和脯氨酸含量[32]。應用蛋白質組學分析接種有印度梨形孢的大麥在鹽脅迫下蛋白質的變化，發現968個蛋白斑點，其中72個變化顯著，進一步分析出51種蛋白，這些蛋白涉及光合作用、細胞抗氧化防御、蛋白質翻譯與降解、能量產生、信號傳導與細胞壁合成[33]。印度梨形孢最高可以在含0.4mol/LNaCl的培養基中生存，在鹽脅迫下，其體內的一種類親環素A蛋白表達量上升。這種蛋白與親環素A在序列上有60%的類似[34]。將該種基因(PiCypA)轉入煙草中，可以提高煙草對鹽脅迫的耐受力，表現出與正常環境類似生長的現象[35]。這類蛋白可以同RNA結合，似乎是維持RNA穩定性。

印度梨形孢可以提高白菜對水漬的耐受力，提高白菜的產量，體內的蛋白質含量、維生素、葉綠素、可溶性糖、CAT和POD活性都有所提高[36]。印度梨形孢可以提高擬南芥在高濃度鎘下的耐受力[5]。在低溫地區，同樣可以促進大麥的生長[37]。

2.2.2印度梨形孢提高植物抗生物逆境能力

通過印度梨形孢對小麥鐮刀菌素冠腐病的影響研究發現，在離體培養的情況下，印度梨形孢對鐮刀菌素并未有直接的抑制作用。單獨接種鐮刀菌素降低種子出苗率并導致可見的褐變和根部生長遲緩。同時接種印度梨形孢與鐮刀菌素，可見癥狀消失，種子出苗率和根的生物量同對照相比幾乎不變。鐮刀菌侵入小麥，降低小麥體內抗壞血酸和谷胱甘肽水平，同時降低一些抗氧化酶活性，提高脂質過氧化。接種印度梨形孢的小麥，在鐮刀菌入侵時，并未出現以上變化。印度梨形孢在一定程度上依靠提高體內抗氧化酶活性來保護寄主免受病原菌侵染[38]。印度梨形孢在離體的情況下，對黃萎病菌有直接的抑制作用。印度梨形孢可以顯著降低擬南芥中黃萎病菌的擴展。接種印度梨形孢的擬南芥在黃萎病菌侵入后，并未表現出相應的癥狀，也未引起擬南芥逆境與防御基因的表達。來自印度梨形孢其他信號參與了擬南芥對黃萎病菌的防御過程[39]。

研究印度梨形孢對番茄抗番茄黃化曲葉病毒植株T07-4和感病品種T07-1的影響，發現印度梨形孢提高抗病相關基因的表達，促進感病植株T07-1抗病基因表達相對于抗病植株T07-4更多表達。印度梨形孢誘導感病品種T07-1對番茄黃化曲葉病毒的抗性。在黃化曲葉病毒侵染下，使發生率降低26%，病情指數降低1.25[40]。

印度梨形孢可以提高擬南芥對線蟲的抵御能力，印度梨形孢分泌物和細胞壁提取物也具有類似的作用，顯著影響線蟲的穩定、侵染、生長與繁殖[41]。研究印度梨形孢定殖油菜對蘿卜蚜選擇寄主油菜的影響，分別在大棚擬自然環境和實驗室人工環境下進行蚜蟲雙向選擇試驗，蘿卜蚜在有印度梨形孢定殖油菜上的數量顯著低于無印度梨形孢定殖的油菜。發現有印度梨形孢定殖的油菜與無印度梨形孢定殖的油菜，揮發物的種類沒有變化，而揮發物的總量、a-pinene、terpinolene、camphor、p-thujene、cedrene以及p-caryophyllene在單位時間內有印度梨形孢定殖的油菜釋放的量顯著高于無印度梨形孢定殖的油菜[39]。

3印度梨形孢在作為生物菌肥方面應用

印度梨形孢可以產生淀粉酶與蛋白酶，為了商業應用的發展，培養基成分的篩選必不可少。利用Plackett-Burman實驗設計方法，分別以淀粉酶、蛋白酶和印度梨形孢生物量作為響應量來篩選培養基重要影響因子，發現改變培養基成分，可以使淀粉酶從0.25mg·mL-1·h-1到0.45mg·mL-1·h-1，蛋白酶從0.1mg·mL-1·h-1到0.15mg·mL-1·h-1，印度梨形孢從0.8g·L-1到22.6g·L-1不等[42]。表明培養基對印度梨形孢產量及其次級代謝產物具有重要影響。Kumar等[43]在14L的發酵罐中，對印度梨形孢培養基成分及培養條件進行優化，在生長階段獲得更大生物量，在產孢階段獲得更多孢子。優化的Kaefer培養基相對于原始培養基，印度梨形孢生長能力提高100%，獲得最大孢子量的時間減少了70%。

研究印度梨形孢分別與促生菌假單孢菌R62和R81共同作用于黑吉豆，發現相對于印度梨形孢單獨作用，印度梨形孢與R81共同作用對黑吉豆的促生作用更加明顯。印度梨形孢與短小芽孢桿菌共同作用于植物時，比單獨某個菌種作用于植物具有更強的促進作用[44]。馬鈴薯培養基(PDB)是印度梨形孢發酵常用培養基，而短小芽孢桿菌在PDB中無法生長，這就限制了印度梨形孢復合菌肥的研制。利用椰子產業廢棄物椰子水進行印度梨形孢菌肥的發酵，采用經濟實惠的椰子水可以共同培養印度梨形孢與短小芽孢桿菌，這為大規模生產印度梨形孢菌肥提供了可能。

與液體菌肥相比，印度梨形孢固體菌肥在孢子效力、細胞生存能力、運輸和處理過程具有不可比擬的優勢。Tripathi等[45]探究印度梨形孢作為生物菌劑的載體，他們分別利用滑石粉、粘土、木屑和生物有機物作為載體進行研究，發現以滑石粉為載體，在微生物濃度、貯存溫度和生物活性方面具有更強優勢。印度梨形孢與滑石粉以5%的質量比進行混合，最為穩定和有效，在30℃下可以保持108CFU·g-1，有效期可以延長至180d。然后將以滑石粉為載體的菌劑作用于植物，研究在溫室條件下作用于四季豆的最佳劑量。Varma[1]等在印度梨形孢發酵后，將發酵液通過雙層紗布過濾得到印度梨形孢菌絲，運用亞硫酸鎂作為載體與其進行混合，以2%的質量比混合，印度梨形孢活性最有效并且穩定。平均菌落數在109以上，濕度為20%。

以上研究為印度梨形孢商業化應用奠定了良好的基礎。在印度梨形孢發酵以及后期載體的選擇方面推進了其商業化應用進程。印度梨形孢可以作為生物菌肥更好地為農業發展做出貢獻。

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[收稿日期]2016-03-17

[基金項目]湖北省生物菌肥工程技術研究中心資助項目(GCZX2012042)。

[作者簡介]朱志炎(1989-)，男，碩士生，研究方向為植物生物技術。通信作者：田志宏,zhtian@yangtzeu.edu.cn。

[中圖分類號]Q949.329

[文獻標識碼]A

[文章編號]1673-1409(2016)15-0053-06

[引著格式]朱志炎，毛琳琳，何勇，等.印度梨形孢(Piriformosporaindica)的生物學特性及對植物生長的互作效應研究進展[J].長江大學學報(自科版) ，2016，13(15)：53～58.