腦腫瘤患者術前語義、語法任務相關的腦語言功能磁共振成像研究

劉泳堅，黃 飚，周守國，馮燕韻，梁長虹，張家雄

（1.佛山市中醫院，廣東 佛山 528000；2.廣東省醫學科學院 廣東省人民醫院，廣東 廣州 510080；3.佛山市第一人民醫院，廣東 佛山 528000）

腦腫瘤患者術前語義、語法任務相關的腦語言功能磁共振成像研究

劉泳堅1，黃 飚2，周守國1，馮燕韻3，梁長虹2，張家雄1

（1.佛山市中醫院，廣東 佛山 528000；2.廣東省醫學科學院 廣東省人民醫院，廣東 廣州 510080；3.佛山市第一人民醫院，廣東 佛山 528000）

目的：觀察語言功能區相關的腦腫瘤患者腦語言功能區定位，評價腦腫瘤患者腦語言功能區定位與腫瘤之間的空間關系，評價語言功能區偏側化優勢現象。方法：19例左側額葉語言相關腦區腦腫瘤患者，行漢語語義、語法句子正確性判斷任務，并同時采集fMRI數據。應用SPM8軟件行預處理后，對符合要求的受試者數據進行分析，得出腦平均激活圖，并計算偏側化指數（LI）。結果：對19例腦腫瘤患者的數據處理后，語義、語法判斷任務主要激活雙側額中回、雙側額上回、右側額內側回、雙側顳上回、左側顳下回、左側顳中回、雙側緣上回等腦功能區，發現左額葉和病灶周圍的腦功能區激活明顯。另外右半球相應鏡像腦功能區域亦可見激活，但激活區不明顯。計算LI值，LI>0，提示為左側優勢。結論：病灶的占位效應以及生長方式導致腦組織結構重組，使得病灶周圍無損害腦區及健側鏡像腦區代償了部分語言功能。BOLD-fMRI可為語言區的空間定位研究提供可靠的方法，可有效指導臨床手術切除腫瘤病灶。

腦腫瘤；磁共振成像

隨著腦腫瘤發病率的增高，術前明確腦腫瘤與周圍腦組織空間位置關系，對術后功能恢復起著至關重要的作用。在手術切除語言相關腦功能區腫瘤后，發生暫時性或永久性失語的概率很高，可達38%[1]。因此術前確定腦腫瘤與周圍腦組織的空間關系，可幫助腦外科醫生在保護腦重要功能區的同時，最大程度切除病變。本研究采用簡單易行的腦語言功能成像任務模式，對腦腫瘤患者腦語言功能區進行定位，觀察腦腫瘤患者漢語相關的腦語言相關功能區的平均腦激活圖的分布，觀察腦腫瘤患者語言功能區偏側化現象，以期能為手術提供指導。

1 材料與方法

1.1 研究對象

收集廣東省人民醫院腦外科收住院的語言相關腦區腦腫瘤患者19例（選擇病灶位于左側額葉及其周圍，但腦組織空間位置關系相對正常的患者），其中星形細胞腫瘤12例，包括彌漫型星形細胞瘤（WHOⅡ級）5例、間變型星形細胞瘤（WHOⅢ級）3例、膠質母細胞瘤（WHOⅣ級）4例；腦轉移瘤6例。19例中男14例，女5例，年齡為24～60歲，平均40.3歲。經醫院倫理委員會批準，均簽署知情同意書，以上受試者均為實驗配合者，經“漢語失語檢查表”（或稱漢語失語成套測驗，Aphasia Battery of Chinese，ABC）評定，無失語癥；母語均為漢語，右利手；無精神病及神經系統疾??；裸眼視力正常或經矯正后視力正常。排除標準：①不能合作或需制動者；②MRI檢查發現其他器質性病變者；③MRI檢查禁忌癥者。

1.2 研究方法

1.2.1 實驗設計

實驗任務選擇兩種刺激任務：分別為語義正確性判斷及語法正確性判斷。語言任務設計編寫使用“E-Prime 2.0 Beta Program”編程軟件（http://www.pstnet.com/eprime.cfm），投影器屏幕置于磁體孔徑外，通過采集線圈上的反光鏡，受試者可以清楚地看到屏幕上內容。連接電腦與磁共振掃描儀主機，通過腦功能觸發器（腦功能視聽覺刺激系統SA-9800，深圳市美德醫療電子技術有限公司）觸發啟動運行，自動播放，并與圖像采集同步。

1.2.2 語義及語法正確性判斷任務采用組塊設計

整個實驗包括2個語義正確性判斷任務及2個語法正確性判斷任務，共4組。任務采用組塊設計（Block design）模式，每個組塊包括任務態和靜息態，為7個任務期和7個對照期交替進行，持續時間均為20s。靜息態時間同為20s，為閃爍的“+”（4Hz）。任務態分別采用隨機呈現語義及語法正確或錯誤的句子，受試者被要求盡量控制頭部運動，同時在屏幕上默讀，時間20 s。上述均需要保持注視著屏幕，然后接受下一個組塊，實時監測受試者的實驗情況，促使受試者配合，保證實驗順利進行。為了排除掃描初受試者的不適應及磁場波動影響，在任務期開始前進行空掃（Dummy scan），時間為20 s。任務期內容為語義或語法正確與錯誤的兩個句子 （兩個句子差別在于最后一個詞組不一致），均為日常生活中常用語句，逐步出現，新出現的部分用下劃線標示，共8 s；最后正確與錯誤的兩個句子，同時顯示，持續12 s，受試者需經判斷后，默讀語義或語法正確的句子，如表1。對照期為黑、灰兩種顏色組合的閃爍圖標“+”在屏幕中心交替呈現，頻率為4 Hz。要求患者注視。所有實驗任務內容為黑色120號宋體字，背景屏幕為白色。為使受試者準確配合完成實驗，實驗前對其進行模擬訓練，取仰臥位，裸視力異常者配帶特制的不影響磁場均勻性的眼鏡矯正視力。在實驗過程中保持身體平穩，平靜呼吸，實驗過程使用熱塑性材料頭模，盡量減少頭部運動。掃描開始后利用實時成像處理系統（Real time image processor，RTIP）對受試者是否有頭動進行檢測。實驗過程中注意對受試者進行保暖，減少寒冷刺激引起的注意力分散及肌肉顫動。實驗結束后，患者勾選實驗中判斷正確并朗讀的句子作為實驗反饋。

表1 語義、語法判斷任務模式

1.3 掃描方式

采用GE Singa Excite 3.0T GEMS磁共振成像系統及8通道頭部正交線圈。對所有受試者進行高分辨T1WI和BOLD-fMRI掃描。T1WI采用三維快速擾相位梯度回波（3D-fast spoiled gradient recalled，3D-FSPGR）成像技術，覆蓋全腦，參數如下：TR 67ms，TE 12 ms，IR 450 ms，翻轉角20°，層間距0 mm，層厚1.2 mm，矩陣256×256，FOV 24 cm×24 cm，采集次數為3，NEX 1.0。fMRI掃描采用梯度回波（Gradient echo，GRE）單次激發回波平面成像技術（Echo planar imaging，EPI），參數如下：TR 2 000 ms，TE 22.1 ms，層間距0.8 mm，層厚4 mm，矩陣64×64，FOV 24 cm×24 cm，翻轉角90°，NEX 1.0，共30層。

1.4 數據處理

計算語義或語法的準確判斷率，準確率低于90%的志愿者數據舍棄。所有fMRI原始數據傳輸至離線工作站，在矩陣實驗室平臺（MATLAB 2008）下采用“統計參數圖SPM8軟件”（http://www.fil.ion.ucl.ac.uk/spm/software/spm8/）。首先剔除預掃描中采集的10個時相數據。預處理，包括4部分：①層間時間校正（Slice timing）；②頭動校正（Realignment）：舍棄校正過程中頭部三維平移大于2 mm、三維旋轉大于2°的受試者數據；③空間標準化（Normalization）：對數據進行空間歸一化處理，采用正割內插方法，以層厚為2 mm進行重建；④平滑（Smoothing）：使用8 mm半高寬的三維高斯過濾。

1.5 統計學分析

經過預處理后，對符合要求的受試者數據統計分析，分別使用SPM8中Specify 2nd level內的單個樣本t檢驗（One sample t test）進行組內分析。設定患者統計閾值概率為P＜0.01，激活范圍閾值設定為10個像素，這樣能得出較明顯的激活區。將平均激活圖與Talairach標準三維模板腦疊加。計算語言相關腦激活區偏側化指數[2]（Laterality index，LI），公式為LI=（VL-VR）/（VL+VR），VL及VR分別為左右兩側大腦半球語言皮層激活的體素數，LI值的范圍介于+1（完全左側半球優勢）和-1（完全右側半球優勢）之間，0表示雙側腦區激活呈對稱分布，無偏側化現象。

2 結果

共19例右利手的腦腫瘤患者參加實驗。19例腦腫瘤患者進行了38次語義判斷任務和38次語法判斷任務 （每個受試者完成2個語義判斷任務和2個語法判斷任務），其中1名腫瘤患者在語義及語法正確性判斷任務中的正確率小于90%，舍去該患者的數據，其余受試者在語法及語義正確性判斷任務中的正確率均大于90%。在腦腫瘤預處理頭動校正的過程中，檢測到3次語義判斷任務以及3次語法判斷任務不符合要求，舍棄該部分的實驗數據。剩余的33次語義判斷任務和33次語法判斷任務均符合要求。

2.1 語義判斷任務腦激活區

腦腫瘤患者語義判斷任務實驗主要引起以下腦區激活：左側額中回（BA6/11）、雙側額上回（BA6）、右側額內側回（BA6）、雙側顳上回（BA39/21）、右側顳上回（BA39/22）、左側顳下回（BA20）、右側緣上回（BA40）、右側楔葉（BA18）、右側頂下小葉（BA40）（圖1～3）。

2.2 語法判斷任務腦激活區

腦腫瘤患者語法判斷任務實驗主要引起以下腦區激活：雙側額內側回 （BA9）、雙側額上回（BA9/ 10）、雙側額中回（BA6/9）、雙側顳上回（BA38/39）、左側顳中回（BA39）、左側緣上回（BA40）、雙側扣帶回（BA31/32）、雙側楔前葉（BA31/7）、右側頂下葉（BA40）等腦功能區（圖4）。圖5及圖6為其中一名左側額部腫瘤患者的語法激活圖。

2.3 計算并評價患者LI

計算并評價患者LI，見表2。

表2 腦腫瘤患者語義及語法判斷任務實驗激活體素數及LI結果

由表2可見，腫瘤患者腦功能區偏側化優勢現象：本研究主要選取右利手左側額葉腦腫瘤患者進行試驗，其右側大腦半球鏡像腦區亦見激活。計算受試者的LI，腫瘤患者語義及語法判斷任務時腦功能區LI＞0，提示左側優勢。

圖1 3D腦表面圖，顯示左側額中回 （BA6/11）、雙側額上回（BA6）、右側額內側回（BA6）、雙側顳上回（BA39/21）、右側顳上回（BA39/22）、左側顳下回（BA20）、右側楔葉（BA18）、右側頂下小葉（BA40）、右側緣上回（BA40）等腦區激活。設定統計閾值概率為P＜0.01，設定激活范圍閾值為10個像素，即連續激活像素數達10個以上區域考慮為有意義激活區。Figure 1. 3D brain surface map show that left middle frontal gyrus(BA6/11),bilateral superior frontal gyrus(BA6),right medial frontal gyrus(BA6),bilateral superior temporal gyrus(BA39/21),right superior temporal gyrus(BA39/22),left inferior temporal gyrus(BA20), right cuneate lobe(BA18),right inferior parietal lobule(BA40),the right supramarginal gyrus(BA40)etc were significantly activated.Setting the statistical threshold probability:P＜0.01.The number of pixels continuous activation which is more than 10 regional considerations will consider to meaningful active region.

圖2，3 左額葉星細胞瘤（WHOⅡ級）患者語義判斷實驗（三維坐標及橫軸位顯示），顯示雙側額下回（BA45/47）、右側額中回（BA46/6）、左側顳上回（BA38）、左側顳下回（BA37）、右側顳中回（BA21）、扣帶回（BA23-32）等腦區激活。設定統計閾值概率為P＜0.01，設定激活范圍閾值為10個像素。箭頭所示為左側額下回（BA47）。 圖4 腦腫瘤患者語法判斷任務主要腦激活區的3D腦表面圖，顯示雙側額內側回（BA9）、雙側額上回（BA9/10）、雙側額中回（BA6/9）、雙側顳上回（BA38/39）、左側顳中回（BA39）、左側緣上回（BA40）、雙側扣帶回（BA31/32）、雙側楔前葉（BA31/7）、右側頂下葉（BA40）等腦功能區激活，設定統計閾值概率為P＜0.01，設定激活范圍閾值為10個像素。Figure 2,3. Left frontal lobe astrocytoma(WHO Ⅱ).Semantic paradigm (three-dimensional coordinates and axial)show that bilateral inferior frontal gyrus (BA45/47),right middle frontal gyrus(BA46/6),left superior temporal gyrus(BA38), left inferior temporal gyrus(BA37),right middle temporal gyrus(BA21),cingulate gyrus(BA23-32)were significantly activated.The statistical probability of ROI threshold:P＜0.01.The number of pixels continuous activation which is more than 10 regional considerations will consider to meaningful active region.The left inferior frontal gyrus(BA47,Arrow).Figure 4. 3D brain surface map show that bilateral medial frontal gyrus(BA9),bilateral frontal gyrus(BA9/10),bilateral middle frontal gyrus(BA6/9),bilateral superior temporal gyrus (BA38/39),left middle temporal gyrus(BA39),left supramarginal gyrus(BA40),bilateral cingulate gyrus(BA31/32),bilateral precuneus(BA31/7), right inferior parietal lobe(BA40)were significantly activated.The statistical probability of ROI threshold:P＜0.01.The number of pixels continuous activation which is more than 10 regional considerations will consider to meaningful active region.

圖5，6 左額葉星形細胞瘤（WHO Ⅱ級）患者語法判斷實驗激活區（三維坐標及橫軸位顯示），顯示雙側額下回（BA9/44）、右側額上回（BA10）、雙側側顳中回（BA21/39）、扣帶回（BA23-32）等腦區激活。設定統計閾值概率為P＜0.01，設定激活范圍閾值為10個像素，箭頭所示為左側額下回（BA44）。Figure 5,6. Left frontal lobe astrocytoma(WHO Ⅱ).Syntax paradigm(three-dimensional coordinates and axial)show that bilateral inferior frontal gyrus(BA9/44),right superior frontal gyrus(BA10),bilateral middle temporal gyrus(BA21/39),cingulate gyrus(BA23-32)were significantly activated.The statistical probability of ROI threshold,P＜0.01.The number of pixels continuous activation which is more than 10 regional considerations will consider to meaningful active region.The left inferior frontal gyrus(BA47,Arrow).

3 討論

腦腫瘤位于或鄰近語言功能區時，手術有可能會損傷語言功能區，術后造成患者語言障礙，影響患者的生存質量。常規MRI檢查雖然可以清晰地顯示腦實質的結構，但是語言功能區缺乏特異性的解剖標志，而且不同人的語言功能區的位置也有明顯的差異，不能根據常規MRI圖像確定語言區的具體位置，也不能在手術的直視下尋找到語言區的位置[3]。

隨著MRI技術的發展，BOLD-fMRI已逐漸成為一種有效的定位腦功能區的神經影像技術，可間接反映腦組織的功能信息變化，用于定位功能皮層。Stippich等[4]使用BOLD-fMRI針對81例累及語言區的腦腫瘤患者，行語言生成任務，定位其語言功能區，98%的患者運動性語言中樞及感覺性語言中樞均能得到準確定位，表眀BOLD-fMRI可用于術前定位腦腫瘤患者語言功能區。但人類語言的產生非常復雜，有些語言fMRI的任務設計非常繁瑣，被試者完成fMRI檢查常需要1 h以上，這種檢查不能用于臨床研究，尤其是不能用于耐受性較差的腦腫瘤患者。因此，臨床需要一種簡單易行、結果準確的語言fMRI的研究方法。本研究用語義、語法兩種任務模式，任務簡單，只要有小學以上文化基礎者，均能輕松完成，fMRI檢查時間在20 min左右，加上常規MRI檢查，總檢查時間在1 h以內，患者容易接受。本試驗所采用的語義及語法判斷任務可模擬語言生成過程，相對較穩定地激活語言功能區。另外在腦腫瘤患者實驗進行之前，均行T1WI及T2WI明確病灶的部位、浸潤情況，為避免腦內語言功能區明顯移位導致實驗激活區誤差，所以選取腦腫瘤占位效應較輕、腦組織空間關系相對正常的病例。Gartus等[5]的研究，嘗試整合日常生活中各方面用語，采用語義、語法正確和錯誤判斷形式，應用于組塊設計任務方案，然后讓受試者進行朗讀，發現對 Broca區及Wernicke區的定位具有更高敏感性，在健康人群中達到100%，患者中達到97%。Gartus等稱這種任務形式為臨床語言功能磁共振成像任務，它完全模擬了臨床語言生成過程，是功能成像研究中的一個重要突破。

在語義及語法判斷任務的研究中，正常志愿者以雙側額下回激活為主[6]，而腦腫瘤患者主要激活雙側額內側回（BA9）、雙側額上回（BA9/10）、雙側額中回（BA6/9），考慮受腫瘤病灶影響，左側額葉語言功能區受損，由病灶周圍正常腦功能區代償或右側鏡像腦區代償部分腦功能。本研究發現，由于左側額葉腦腫瘤的占位效應，使鄰近腦組織受壓移位，部分腦組織水腫，部分腫瘤呈浸潤性生長，邊界模糊，侵犯鄰近腦組織，正常腦組織的解剖結構難以辨認，繼而相應腦功能區發生變化。位于左側額下回周圍腦組織激活明顯增多，功能區呈彌散性分布，可能與腫瘤占位效應引起正常解剖結構變形后功能區重組與代償有關，可用腦功能區代償及可塑性機制來解釋。因此腦外科醫生制定手術計劃應注意保留部分皮層，否則患者語言功能將嚴重受損。另外右側大腦鏡像腦區亦見激活，可能與右側額葉皮層腦功能區重組有關。在Meyer等[7]研究中亦出現右側額下回激活，并提出了運動性語言中樞鏡像皮質在語言生成任務中的非特異性補充假說。值得注意的是，手術邊界的確定，不能完全依賴fMRI顯示的語言區的大小，因為fMRI顯示激活的語言區的大小是有統計學意義的，即與所選域值密切相關，盡管如此，fMRI還是能確定語言功能區的皮質定位以及語言功能區的中央區域。

研究顯示，在語言產生機制中，75%的左利手健康人及95%的右利手健康人為左側優勢，語言功能處理具有明顯偏側性。本研究中腫瘤患者術前均行MRI檢查，確定腫瘤位于左額葉，且患者均為右利手。計算LI，LI>0，即為左側優勢。我們認為由于左葉腫瘤不同程度累及Broca區，病變呈浸潤性緩慢生長，誘導腦功能重組，導致語言偏側性發生變化[8]，這種語言偏側性變化，體現了腦的代償和可塑性機制。Ward等[9]在卒中康復的研究中表明，病理情況下，由于腦的代償和可塑性機制，語言的偏側性可能發生變化。但語言區的偏側性具體會發生何種變化，以何種機制，目前尚無統一定論。關于語言區病變的可塑性代償機制目前主要存在兩種觀點[10-11]，一種觀點考慮健側鏡像腦區代償了部分功能，另一種觀點考慮病灶側無損害腦區替代了部分功能。但是究竟是哪種機制為主導？Fernandez等[12]認為這兩種機制可能都有，晚期由病灶側周圍無損害腦區代償，早期病變可能主要由健側鏡像腦區代償。吳陳興等[13]對15例低級別膠質瘤患者語言皮層進行研究，多數病例表現為右側優勢，且指出語言偏側性變化與病灶體積呈負相關，隨著病灶體積增大，病灶側功能區激活體素減少的同時，健側鏡像腦區產生一定程度的代償，隨著腫瘤生長，該重塑趨勢越明顯。本研究中多數病例以左側優勢為主，支持該語言偏側性變化由病灶周圍無損害腦區代償為主的觀點。原因除了與語言區病變的可塑性代償機制有關外，還與本實驗語法及語義判斷刺激任務模式有關。分析比較可發現對正常志愿者的研究中，激活腦區的偏側性較其他任務刺激模式更為顯著，考慮是與漢字字形及漢語句子語法、語義的復雜性有關，需要對漢語字詞、句子有更多的認識有關。腫瘤患者激活腦區的偏側性亦較其他任務刺激模式顯著，因此本實驗與其他實驗不同，仍表現為左側優勢為主。

總之，fMRI不僅能反映語言區腫瘤與語言功能區的空間位置關系，還可評價語言腦功能區的可塑性變化規律，也可通過不同的任務設計來推斷各功能區在語言生成中的作用。為臨床手術切除腫瘤病灶、保護語言功能區提供可靠的依據。

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Functional MRI study of the functional language area with brain tumor preoperatively related with the semantic and syntactic paradigm

LIU Yong-jian1,HUANG Biao2,ZHOU Shou-guo1,FENG Yan-yun3,LIANG Chang-hong2,ZHANG Jia-xiong1
(1.Foshan Hospital of Traditional Chinese Medicine,Foshan Guangdong 528000,China; 2.Guangdong General Hospital,Guangdong Academy of Medical Sciences Guangzhou 510080,China; 3.The First People’s Hospital of Foshan,Foshan Guangdong 528000,China)

Objective:To observe the location and the language lateralization of language functional areas in patients with brain tumors.To evaluate the relationship between the location of the lesion and the language lateralization of functional language areas,and determine the Chinese language hemisphere.Finally analyzed the cause of this phenomenon.Methods:Nineteen patients were enrolled the study,to perform the semantic and syntactic paradigm.Functional data was collected when performed the language tasks and analyzed by SPM8.Using specify 2nd level(single sample t-test)for group analysis.Then locating the functional language areas and determining the Chinese language hemisphere.Results:In the case of 19 patients with brain tumors,bilateral medial frontal gyrus,bilateral superior frontal gyrus,right medial frontal gyrus,bilateral superior temporal gyrus,left inferior temporal gyrus,left middle temporal gyrus,the bilateral supramarginal gyrus etc were significantly activated.The LI was more than 0.The dominant hemisphere in patients with brain tumor was in left side.Conclusion:The mass effect due to growth of the brain tumors led to the restructuring of the brain tissue.And the normal brain regions around the lesion and the right hemisphere corresponding mirror brain areas may compensate for the part of the language function.BOLD-fMRI provides a reliable method for evaluating the relationship between the location of the lesion and the functional language areas.It is helpful for perfectly excision of the lesion in the surgery.

Brain neoplasms;Magnetic resonance imaging

R739.41；R445.2

A

1008－1062（2016）08－0533－05

2015-10-21；

2016-01-02

劉泳堅（1986-），男，廣東佛山人，醫師。E-mail：liuyongjian01@163.com

黃飚，廣東省醫學科學院 廣東省人民醫院放射科，510080。E-mail：cjr.huangbiao@vip.163.com

本課題為國家自然科學基金資助（8171654）。