CO2驅動的海洋酸化對海洋生物多樣性的影響研究進展

梁燕茹，袁建斌

(1.廣西北部灣海洋生物多樣性養護重點實驗室，廣西欽州 535000；2.廣西高校北部灣海洋生物資源開發與保護重點實驗室，廣西欽州 535000；3.欽州學院，廣西欽州 535000)

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CO2驅動的海洋酸化對海洋生物多樣性的影響研究進展

梁燕茹1,2,3，袁建斌3

(1.廣西北部灣海洋生物多樣性養護重點實驗室，廣西欽州 535000；2.廣西高校北部灣海洋生物資源開發與保護重點實驗室，廣西欽州 535000；3.欽州學院，廣西欽州 535000)

摘要海洋酸化狀況是全球海洋生物多樣性的威脅之一。在海洋快速酸化的影響下，海洋生物物種豐度發生變化，從而改變海洋生物群落結構；緩慢的海洋酸化，使海洋生物具有一定的適應能力，但是與海洋生物生境息息相關，海洋酸化的間接影響成為生態的關鍵。對近年來海洋酸化對海洋生物多樣性的影響進行了綜述，并對海洋生物應對海洋酸化存在的問題進行了分析。

關鍵詞海洋酸化；生物多樣性；CO2

大氣中CO2體積分數持續升高,導致海洋吸收CO2(酸性氣體)的量不斷增加,海水pH下降,這種由大氣CO2體積分數升高導致的海水酸度增加的過程被稱為海洋酸化[1]。與工業革命前相比，表層海水pH平均下降了0.1，即氫離子濃度增加了30%[2]。海洋體系對海洋酸化的反應是復雜的，包含多種機制，影響著各種海洋過程及營養關系[3]。海洋酸化幾乎影響著所有海洋生物。研究表明海洋酸化進程比前數百萬年都要快[4]。軟體動物可能是對海洋酸化最為敏感的海洋生物[4]。在海洋酸化及海洋其他壓力的聯合作用下，海洋物種面臨著嚴峻的考驗[4]。Lucia Porzio等[5]研究表明當海水pH由8.1下降到7.8時，鈣質物種在覆蓋面及豐富度上明顯減少，非鈣化物種成為優勢物種。當pH的平均值為6.7，其中碳酸鹽飽和度為1，則鈣質物種消失，72%的物種豐富度下降。筆者對近年來海洋酸化對海洋生物多樣性的影響的研究進展進行了綜述，并對海洋生物應對海洋酸化存在的問題進行了分析。

1海洋酸化對藻類多樣性的影響

藻類是原生生物界一類真核生物(有些也為原核生物，如藍藻門的藻類)，種類繁多。地球上90%的光合作用由藻類進行，在地球早期的歷史上藻類在創造富氧環境中發揮重要作用。大型藻將99%以上的種類棲息于海水環境中。微藻是海洋初級生產者，是海洋食物鏈中非常重要的環節，所有高等水生生物的生存最終依靠藻類的存在。

隨著海洋酸化進程的加快，藻類多樣性受到沖擊。藻類群落結構可能會發生改變。研究CO2濃度增加導致的海洋酸化對不同棲息地藻類群落的長期作用[5]，結果表明當pH由8.1下降到7.8時，101種藻類的物種豐富度絕大部分只降低了5%。然而，藻類物種豐富度的降低，改變了藻類的群落結構，草坪藻類不成比例地下降。在較高CO2濃度下，簡化的藻類組合中只有少量品種占優勢。大量研究表明，藻類對CO2濃度的長期升高具有較高的耐受性，但是藻類生境隨著pH的下降而明顯改變。

近年來有大量試驗研究未來PCO2和變暖對短期孵育天然海洋硅藻群落的影響，通?？缭綆字堋Ｍ瑯?，短期海洋酸化研究主要進行硅藻單一物種養殖以及長期海洋酸化研究單一硅藻養殖。微藻群落對海洋酸化的長期響應研究較少。據報道，海洋硅藻對海洋酸化響應研究已經展開[6]。淡水綠藻、顆石藻和溝鞭藻類的相關試驗研究已經為這些短期調查提供了演化框架，Ziveri P等[7]研究當前自然條件下硅藻自然群落結構，結果表明梭桿藻屬(Cylindrothecafusiformis)、圓篩藻屬(Coscinodiscussp.)、海鏈藻屬(Thalassiosirasp.)、菱形藻屬(Pseudo-nitzschiadelicatissima)、舟形藻屬(Naviculasp.)和角毛藻屬(Chaetoceroscriophilus)是6種主要硅藻。最豐富的物種是梭桿菌屬(32.7%)，其次是菱形藻屬(19.4%)、圓篩藻屬(16.2%)、舟形藻屬(14%)、角毛藻屬(9.4%)和海鏈藻屬(8.3%)。其他種與硅藻組成不足1%，與硅藻相比其他浮游植物類群也很少，對總細胞豐度做出了微不足道的貢獻。海洋酸化自然群落培養試驗結果表明，海洋酸化改變了群落結構的整體趨勢[6]。改變PCO2及溫度，硅藻群落組成各不相同。當溫度為14 ℃時，當前PCO2下海洋硅藻群落與采集的原始硅藻自然群落結構是最接近的。在溫度相同的條件，改變PCO2對海洋硅藻群落的影響，在短期內只對硅藻物種相對豐度組成有較大影響。工業革命前、當前、未來3個梯度PCO2下，梭桿藻屬(Cylindrothecafusiformis)均占主導地位(相對豐度分別為79.4%、49.4%和66.7%)。短期試驗中，溫度及海洋酸化對海洋硅藻多樣性的共同影響較大。當溫度為19 ℃時，舟形藻屬已從試驗的海洋硅藻群落中消失。工業革命前PCO2下，海鏈藻屬也已不復存在，其中溫度的影響大于PCO2改變的影響。將硅藻自然群落結構在14 ℃條件下長期培養，改變PCO2對應工業革命前、當前以及未來二氧化碳水平，結果在12個月后菱形藻屬消失了，梭桿藻屬及角毛藻屬相對豐度增加；溫度和PCO2均發生變化時，硅藻自然群落中的6種主要物種消失了5種，只剩下梭桿藻屬。因此，硅藻物種多樣性會隨著PCO2及溫度的變化而變化。

意大利火山島滲出CO2導致的天然海洋pH降低評估海洋酸化對顆石藻的影響[7]。方解石飽和梯度從6.4到1.0，就細胞濃度及多樣性而言，有27種顆石藻逐漸耗竭。在CO2主要滲透區水樣中畸形Emilianiahuxleyi的濃度最高。越來越多的試驗表明，一些藻類可能會從海洋酸化中受益，但可能會導致海洋生物多樣性的喪失，特別是受碳酸鹽飽和度影響的鈣化物種將會受到沖擊[7]。

2海洋酸化對底棲生物多樣性的影響

在海洋生物中，底棲生物種類最多，數量極大，包括無脊椎動物的絕大部分門類，還有大型藻類和少數高等植物以及幾乎無處不在的微生物。在海洋食物鏈中，除底棲硅藻和大型藻類及少數種子植物能制造有機物外，絕大多數底棲生物處于中間地位(層次)。底棲生物是海洋生物中的重要生態類群，由于構造和生態復雜性,且同人類有密切的經濟關系，因此受到較大的重視。

近年來，隨著海洋酸化研究的深入，推測二氧化碳帶來的溫度升高及海水pH的降低，由于物種豐度、分布、捕食者脆弱性和競爭的改變，都可能改變海洋生態系統的動力學、結構及生物多樣性[8]。對低pH高 CO2對底內動物的多樣性的研究發現鈣化物種(如棘皮動物和軟體動物)在原地群落的消失。在這些研究中，在低pH下并不是所有的物種豐度均減少，一些物種豐度增加，表明海洋酸化和全球變暖間可能是一個復雜反應，是間接生態影響。因此，不能簡單地將生態水平反應模擬為鈣化和生態性能降低的函數。降低pH和溫度升高對完整的海洋無脊椎動物群落的影響表明，60 d后pH降低明顯改變了海洋無脊椎動物群落結構，生物多樣性減少。高pH水平下高溫時物種豐度和生物多樣性比低溫時高，相反，低pH水平下高溫時物種豐度和生物多樣性比低溫時低。群落結構和生物多樣性的改變是造成物種損失的原因，但這些改變不是隨機分布在各個門內。軟體動物的豐度及多樣性對高溫和低pH的響應最大，而環節動物的豐度和多樣性主要受低pH、高溫的影響。節肢動物的反應是在這2個極端之間，豐度和多樣性在低pH和高溫下減少。在低pH和高溫下，線蟲數量的增加，可能是由于生態約束的減少，如捕食和競爭，即大型底棲動物豐度的下降造成的。由于海洋酸化導致的海洋生物多樣性的改變將受到不同的分類群之間查分脆弱性的激勵。研究也表明，在試圖預測海洋酸化和全球變暖對海洋生物群落的影響時，考慮發生在多物種組合內的間接影響的重要性[8]。

預測海洋酸化會影響海洋所有領域且影響海洋生物多樣性[9]。物種多樣性對海洋酸化的響應對海洋生態系統水平提出明確的預測。在極低pH區域，無脊椎動物類群較少，分類均勻度減少，生物量較低。然而，在不同pH條件下個體數量并沒有不同，這表明小的耐酸化類群通過種群大量繁殖進行密度補償。此外，由于極低pH導致無脊椎動物群落營養鹽結構發生改變，較少的營養鹽族群占優勢，表明在海洋酸化條件下可能形成簡化的食物鏈。盡管個體物種的反應有很高的變化，然而海洋酸化降低底棲生物群落的多樣性、生物量和營養的復雜性。這些結果表明，預計在極端酸化的情況下生物多樣性和生態系統的功能將會損失[9]。

3海洋酸化對海洋微生物多樣性的影響

海洋環境覆蓋總數的70%以上地球表面，包含了一組不同的棲息地從熱帶，淺水珊瑚礁到深海洋溝。在這些棲息地，數以百萬計的生物生存，包括許多自養生物、動物和自養和異養微生物。目前，人們已經廣泛研究了海洋酸化對海洋鈣化生物鈣化過程中的影響。然而，海洋酸化的結果也影響負責海洋凈生產力的海洋微生物。微生物是海洋生物地球化學循環的重要組成部分，參與海洋生態系統中營養循環、有機質分解和碳流。雖然海洋酸化調節微生物許多重要的活動(如氮固定、初級生產、微量氣體發散發和胞外酶活性)。然而，迄今為止對海水微生物群落的整體認識是有限的[10]。大部分可培養的海洋微生物是來自貧瘠的組群，這其中又只有一小部分的海洋微生物成功培養。這可能是少用海洋微生物作為模型生物研究海洋酸化或其他氣候變化的原因之一。微生物多樣性對PCO2的變化的響應研究表明，微生物多樣性顯著受到PCO2的變化影響。大多數微生物多樣性對PCO2變化的響應研究顯示出有利的結果。勞克斯用一個微觀方法研究結果表明，在北海一個小pH的改變對微生物群落組成有直接的影響。確定Gammaproteobacteria、Flavobacteriaceae、Rhodobacteraceae和Campylobacteraceae系統發育群對不同pH下的響應有顯著差異[10]。研究表明，降低pH會導致珊瑚中許多致病微生物如弧菌科和Alteromonadaceae的增長。此外，細菌族群對pH變化的響應隨著季節和生長條件的變化而變化(病原菌在溫暖的海洋中會增加)。大量研究表明，pH與微生物多樣性及組成的關系是由黃桿菌決定的。馬斯等研究南極洲馬斯海細菌群落對海洋酸化的響應，認為酸化條件下細菌多樣性隨保溫培養期的變化而變化。由此推測，長時間暴露于pH改變的環境中，將從本質上改變海洋微生物組成。此外，微生物的整體多樣性不只是依賴于個體水平的pH變化[10]。

研究海洋固氮菌單細胞藍絲菌屬(Cyanothecesp.)和2個藍綠菌物種(Nodulariaspumigena和共生的Calothrixrhizosoleniae)對二氧化碳驅動的海洋酸化的響應[11]，隨著CO2濃度的升高，3個物種的生長速率各自不同。例如，隨著二氧化碳分壓的增強，藍絲菌屬生產率提高，二者呈線性關系，N2固定受益于海洋酸化。由于海洋酸化降低了Nodulariaspumigena的生長和生產，未來進入波羅的海的氮可能會減少。即使是在CO2濃度升高刺激固氮作用條件下，Calothrixrhizosoleniae的生長或產量沒有明顯變化[11]。總體而言，固氮菌對CO2的敏感性存在很大的變化[11]。不同物種對二氧化碳驅動的海洋酸化具有不同的反應。對二氧化碳敏感物種對未來開放式海洋環境和系統的生物地球化學循環將具有不同的影響。應在模型估計中考慮氣候反饋效應[11]。因此，在較長的海洋酸化環境中，可能導致固氮菌多樣性減少，出現優勢種和劣勢種，或者有物種滅絕的可能。

利用PCO2擾動試驗研究海洋的酸度和溫度升高對細菌的群落結構和代謝的影響[12]。核糖體小亞基(SSU)基因的末端限制性片段長度多態性(T-RFLP)分析表明，與通常的pH環境相比，低pH下孵化的浮游細菌在物種豐富度、均勻度及整體多樣性上表現出減少趨勢，不同pH下非度量多維垢(MDS)的T-RFLP數據聚類結果表明pH影響細菌群落結構。通過T-RFLP及SSU克隆文庫分析觀察不同pH下培養的細菌群落優勢種的變化，發現在通常環境和低pH下細菌群落以γ-變形菌和α-變形菌為主，雖然在低pH培養的細菌群落中α-變形菌的豐度增加。γ-變形菌和α-變形菌的比率從9降到4，這2個代表類群在通常環境和低pH下是明顯不同的，有少數類群在這2種環境下比較持久。浮游細菌的群落結化正好是他們整體代謝顯著變化時。在較低的pH下，細菌的生產速率下降，呼吸增加。細菌群落結構和代謝應對海洋酸化的突出能力，在海洋碳循環中發揮的生態功能和海洋對全球氣候變化的響應中意義重大。

4海洋生物多樣性應對海洋酸化

生物群落應對海洋酸化中，CO2的間接影響可能比直接作用更重要[2,13]。海洋酸化廣泛改變海洋系統,但存在極大的不確定性，因為間接影響的結果往往是生態的關鍵[2,13]。對天然酸化站和控制站無脊椎動物群落結構的季節性差異的研究發現群落結構的差異可能是由酸化的間接效應的驅動，如改變冠層結構和食物可利用性，而不是對低pH的生理耐受性。在酸化站采集到的無脊椎動物幾乎是控制站的2倍，許多鈣化物種似乎茁壯成長[13]。這些結果強調了正面的間接影響可能緩沖酸化的生態影響。高生產力的近岸棲息地可能為未來酸化影響的相關群落提供一個避難所[13]。在淺海棲息地，二氧化碳影響藻類群落組成，但食草動物卻能保持同樣的棲息地，盡管二氧化碳濃度增加；草食動物的功能冗余，可以抵消海洋酸化的間接影響[2]。

研究表明，無論二氧化碳濃度如何變化，食草動物強烈控制海藻生物量和群落結構，即使食草動物群落組成發生了巨大變化[2]。在全球層面，由于過度捕撈草食性魚類豐度已被大大減少，加上其他草食動物消失(如海膽在牙買加的大規模死亡)，底棲生生境經歷戲劇性的改變。鑒于增加CO2濃度，有利于肉質海藻，但對造礁石珊瑚有負面影響，維持草食動物多樣性有助于增加珊瑚礁適應海洋酸化的能力。

多樣生態系統中，唯一可能的是突出管理局部壓力源的必要性，以保持較高的多樣性，提高生態系統適應環境變化的能力[2,13]。

5小結

綜上所述，海洋酸化影響著海洋生物群落結構及物種豐度，從而減少海洋生物多樣性。海水酸化不僅可以使某些物種豐度減少，還可以使個別物種豐度增加，整體上調整海洋生物群落結構，降低海洋生物多樣性。然而物種分類多樣性也可以提高海洋群落適應海洋酸化的能力。但是，由于過度捕撈以及海洋污染的日益嚴重，導致海洋生物多樣性減少，使海洋生物應對海洋酸化的能力減弱。提高海洋生物多樣性，進而提高海洋生態系統適應環境變化的能力，是當前亟需解決的問題。

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基金項目國家自然科學基金項目(41466003)；廣西自然科學基金項目(2015GXNSFBA139259)；廣西省創新團隊(北部灣珍稀海洋生物養護研究團隊)資助項目；廣西北部灣海洋生物多樣性養護重點實驗室和廣西高校北部灣海洋生物資源開發與保護重點實驗室資助項目(2015ZB05)；欽州學院校級科研項目(2014XJKY-13B)。

作者簡介梁燕茹(1980- )，女，河南駐馬店人，副教授，博士，從事海洋環境化學研究。

收稿日期2016-04-06

中圖分類號S 912；X 145

文獻標識碼A

文章編號0517-6611(2016)14-005-03

Research Progress on the Effect of CO2Driven Ocean Acidification on Marine Biodiversity

LIANG Yan-ru1,2,3, YUAN Jian-bin3

(1.Guangxi Key Laboratory of Beibu Gulf Marine Biodiversity Conservation, Qinzhou, Guangxi 535000;2.Guangxi College and University Key Laboratory of Exploitation and Protection of Beibu Gulf Marine Biological Resources, Qinzhou, Guangxi 535000;3.Qinzhou University, Qinzhou, Guangxi 535000)

AbstractOcean acidification is a threat to marine biodiversity in the world. Under the influence of rapid ocean acidification, the abundance of species in ocean was changed, which resulted in the variation of the marine biological community structure. The slow acidification of the ocean could made the marine organisms to have the ability in the adaptability to its environment. However, the marine habitats were closely related and the indirect efficiency of ocean acidification on it became an ecological key point. The effect of ocean acidification on marine biodiversity was summarized and the problem and development trend of marine biological response to ocean acidification were analyzed and discussed.

Key wordsOcean acidification; Biodiversity; CO2