外來蜂種對本地傳粉蜂物種多樣性的影響

任曉曉張　炫趙文正蘇 睿周丹銀董　坤（云南高校蜜蜂資源可持續利用工程中心云南農業大學東方蜜蜂研究所云南農業大學食品科學技術學院，昆明65020；2云南農業大學動物科學技術學院，昆明65020；云南省農業科學院蠶桑蜜蜂研究所，蒙自660）

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外來蜂種對本地傳粉蜂物種多樣性的影響

任曉曉1,2張炫1趙文正1蘇 睿3周丹銀1董坤1
（1云南高校蜜蜂資源可持續利用工程中心云南農業大學東方蜜蜂研究所云南農業大學食品科學技術學院，昆明650201；2云南農業大學動物科學技術學院，昆明650201；3云南省農業科學院蠶桑蜜蜂研究所，蒙自661101）

摘 要：為了提高經濟效益而從境外引入外來蜜蜂、熊蜂或胡蜂用于養殖或為設施農業授粉的現象已經很普遍。但引入外來蜂種應慎重，外來蜂種逃逸為野生種群后，因缺乏自然天敵會在短時間內大量繁殖，與本地傳粉蜂形成食物競爭或捕食關系，還有可能傳播病蟲害、干擾本地傳粉蜂的生殖，甚至破壞植物-傳粉者之間的互利關系，對本地傳粉蜂類多樣性和自然生態系統穩定性可能產生較大危害。在大量外來蜂種進入我國的現狀下，為保護本地傳粉蜂的物種多樣性，維持自然生態系統的穩定性，建議引種單位應充分評估引種風險并嚴格管理外來蜂種；政府應加大投資力度，大力開發本地熊蜂資源為設施農業授粉服務；建立中華蜜蜂保護區，保護我國本土蜂種。

關鍵詞：外來蜂種；本地傳粉蜂；生物入侵；物種多樣性

現代交通運輸高速發展，國際貿易往來越來越頻繁，人類為了提高經濟效益、觀賞、綠化或生物防治等，往往有意從國外或外地大量引種。如果對人為引入的物種缺乏相應的風險評估或管理不善，部分人為引入的物種將會變成外來入侵種（alien invasive species）。外來入侵物種通常是指因種種原因被引入到非原生地且能在引入地迅速繁殖，建立了龐大種群，并向周圍地區擴散，對新分布區的生態系統結構和功能造成明顯損害和影響的外來物種（alien species）。外來入侵種不僅可以改變群落或生態系統基本的生態學特征，如群落中的優勢種、生態系統的物理特征、營養循環以及植物的生產力；嚴重時還會導致局部或區域性的生物多樣性減少，對農業生態系統的生產和自然生態系統的結構和功能構成威脅[1]。

引入外來物種造成人們恐慌的最著名的例子是“殺人蜂”的形成。1956年，巴西圣保羅大學研究室從南非引進數十只東非蜂蜂王誘入蜂群試驗，其中26群不慎飛逃。蜂群飛進了巴西的叢林，與引入當地的歐洲蜜蜂（意大利蜜蜂或歐洲黑蜂）交配，繁殖出一種兇猛的“殺人蜂”（又稱非洲化蜜蜂Africanized honeybee），這種“殺人蜂”迅速繁殖擴散，常成群追逐攻擊靠近其蜂巢的人畜，至今已經有上千人被蜇死，家畜損失更是不計其數[2]。當然這種非洲化蜜蜂與歐洲蜜蜂經過多代雜交以后，其蜇人的兇暴性已有所減弱，同時在適應南美洲的熱帶氣候和產蜜量等方面也表現出一定的優勢。盡管如此，但這個過程中人們也付出了慘痛的代價。一般外來入侵生物的入侵過程為傳入、定殖、潛伏、擴散、爆發，一旦這些外來物種在我國定居，成為入侵生物，就要侵占我國本地物種的生存空間。本地物種（native species）與外來物種競爭時，通常是后者占優勢，因為在長期的自然選擇過程和協同進化作用下，本地物種的區域分化強烈、食性分化明顯及繁殖習性獨特等特點，使得其在與來自高競爭壓力背景下的外來物種競爭時，競爭能力和脆弱性就表現得尤為明顯[3]。

現今各國本地傳粉蜂種群數量大規模縮減的現象已經引起了世界范圍的關注[4]。導致本地傳粉蜂種類和數量減少的因素有很多，例如原始棲息環境的變化或喪失、食物因素的制約、農藥的廣泛使用、種間生存競爭與自然交配的干擾、病蟲害跨種傳播等[5]。但有研究證明，在眾多的影響因素中，引入外來蜂種（意大利蜜蜂、熊蜂、胡蜂等）也是導致本地傳粉蜂數量和分布區域縮減的重要原因之一[4,6]。我國自20世紀初引入意大利蜜蜂后，由于自然和人為原因，國內中華蜜蜂的種群數量迅速減少，到20世紀末，黃河以北地區的中華蜜蜂幾近滅絕[3]。在大量外來蜂種進入我國的現狀下，如何保護本地傳粉蜂類的物種多樣性，維持自然生態系統的穩定性，是目前亟待解決的難題。本文從食物資源競爭、生殖干擾、破壞植物-傳粉者互利關系、傳染性病害傳播等方面綜述了外來西方蜜蜂、外來熊蜂和外來胡蜂對本地傳粉蜂的影響，并為今后保護我國本地傳粉蜂類的多樣性提供幾點建議。

1　外來西方蜜蜂對本地傳粉蜂類的影響

1.1食物資源競爭

西方蜜蜂（Apis mellifera）的原居住地是歐洲、非洲和中東，目前在世界其他區域分布的西方蜜蜂都屬于外來物種。意大利蜜蜂是西方蜜蜂的一個地理亞種，因具有較高的產蜜、產漿能力，先后被引入到南美、北美和亞洲，也是我國目前大量飼養的外來蜂種[3]。Ingolf （2010）對意大利蜜蜂與德國本地蜂的生態位研究發現，意大利蜜蜂與德國本地蜂的絕大部分生態位重疊，它們之間存在食物競爭。意大利蜜蜂能夠阻止同域內其它蜂種對豐富蜜源的采集，迫使本地蜜蜂改變其原有的采集模式，如改變其采集偏好及采集時段[7]。

有研究證明，西方蜜蜂能夠憑借其種群數量優勢迫使美國本地蜜蜂（Halictus ligatus，H.confuses，Augochlorella striata）訪問回報較少、質量較差的蜜粉源植物，最終導致本地蜜蜂種群繁殖力下降；其次，西方蜜蜂有較高的取食效率，一次可取食90%左右的花蜜，大大降低了本地蜜蜂（Exoneura asimillima）在單位時間內的取食量。印度的一個野外相關實驗表明，在同一個灌木叢中，本地蜜蜂出現的頻率與西方蜜蜂出現的頻率存在明顯的負相關性，即西方蜜蜂影響了印度本地蜜蜂的采集效率和訪花頻率[3]。

當種間的這種食物競爭與干擾的強度大、時間長時，可能會使無優勢競爭者的繁殖力下降，甚至影響其生存。Goulson和Sparrow（2008）的實驗表明意大利蜜蜂與熊蜂之間的食物競爭會使4種實驗熊蜂的胸部寬度均比無意大利蜜蜂時小。由此說明當意大利蜜蜂存在時，其與熊蜂之間的競爭會使后者工蜂的體積減小，進而影響熊蜂的種群生存能力[8]。

1.2生殖干擾

楊冠煌等人（2005）的研究表明外來意大利蜜蜂會干擾我國本地中華蜜蜂的正常交配，使中華蜜蜂蜂王交尾成功率降低，進而失去了繁衍的基本條件。意大利蜜蜂處女王與中華蜜蜂處女王釋放的性外激素十分相似，對異種雄蜂都有吸引作用。由于意大利蜜蜂個體比中華蜜蜂大且在混養區意大利蜜蜂種群數量通常占絕對優勢，所以中華蜜蜂雄蜂往往是交尾競爭時的失敗者，造成了許多無效的交尾行為，致使中華蜜蜂群體內容易出現近親交尾，產生二倍體雄蜂。二倍體雄蜂的出現對中華蜜蜂本身的繁殖和群勢發展無益，反而會使群體變弱，甚至不能生存下去[6]。

1.3傳染性病蟲害傳播

急性麻痹病毒（Acute bee paralysis virus,ABPV）是目前在世界范圍內感染比較普遍的一種蜜蜂病毒[9]，實驗室中給蜜蜂飼喂、噴灑或注射該病毒后，2～4天內蜜蜂會出現翅膀和身體癱瘓，隨后1～2天內出現死亡現象[10]。通過對比當前西方蜜蜂（Apis mellifera）在全球的地理分布后發現，感染ABPV的地區分布類似于西方蜜蜂的地理分布，由此推測ABPV的傳播與西方蜜蜂的廣泛分布有關[11]。目前在我國東方蜜蜂（Apis cerana）上已檢測出了ABPV病毒[12]。

黑王臺病毒（Black queen cell virus,BQCV）首次分離于預蛹期和蛹期的工蜂和蜂王，由于蜂王蛹感染該病毒后蜂房出現黑色區域，故命名為黑王臺病毒。目前BQCV在全球范圍內的感染也比較普遍，而且還會感染大蜜蜂（Apis dorsata）和小蜜蜂（Apis florea），張炫等對病毒的系統發育分析表明，這兩種野生蜂類攜帶的病毒可能是由西方蜜蜂傳播的[13]。李繼蓮等研究發現BQCV可感染人工飼養和野生的Bombus huntii熊蜂蜂群，如果人工飼養的熊蜂逃離到自然界，熊蜂飼養過程中積聚的病毒等可能會傳染給自然界中的熊蜂，引起野生熊蜂爆發病毒病，加劇野生蜂群的種群和數量下降。

這種龍紋在反山遺址也有發現，如22號墓出土的6件玉圓牌上均雕刻有龍首紋。這是反山遺址發現的唯一一組龍首寫實紋飾。

2　外來熊蜂對本地傳粉蜂類的影響

2.1食物資源競爭

隨著設施農業的快速興起，解決設施農業專用的授粉昆蟲問題顯得越來越重要。1998～2007年，國內至少已經有9省市先后從事熊蜂授粉技術的研究。其中，已知三家單位分別從國外引進過歐洲熊蜂（Bombus terrestris）[15]。從國外引進熊蜂用于農業生產，是一項低成本、高效率、無污染的現代化高新農業技術措施，具有一系列優勢，可以提高產量、改善品質、提高生態環境效益。但它也是一把雙刃劍，在促進農業生產的同時，可能帶來更嚴重的生物入侵問題，一旦造成生物入侵，給國內傳粉蜂（尤其是熊蜂）種群帶來的損失不可估量[16]。

外來熊蜂與本地傳粉蜂的競爭主要表現在蜜粉源植物上。有研究表明，歐洲熊蜂引入日本后，會對日本境內的21科66種本地蜜粉源植物進行采集，對本地的傳粉蜂類和傳粉鳥類造成了巨大的競爭壓力[4]。外來熊蜂因缺少原有的自然天敵，繁殖能力強，種群數量發展較快，在食物競爭中往往占有優勢，可能導致本地傳粉蜂種群的消失。Dafni和Shmida(1996)的研究表明，以色列引進歐洲熊蜂20年的時間內，其分布范圍快速擴張，導致西方蜜蜂和本地獨居蜂的數量大量減少[4]。

2.2生殖干擾

引進外來熊蜂不但造成與本地傳粉蜂的食物競爭，還會對本地熊蜂的遺傳多樣性造成影響。外來熊蜂可與本地熊蜂近似種雜交，產生不育后代，造成本地熊蜂種群數量下降，導致本地熊蜂物種多樣性和遺傳多樣性的下降[16]。

有研究證明，實驗室內和野外條件下歐洲熊蜂（Bombus terrestris）的雄性可分別與同亞屬（Bombus）內的Bombus hypocrita蜂王和Bombus ingitus蜂王雜交，雜交后代繁殖力變弱，導致不孕和子代退化。歐洲熊蜂的雄性進入自然界中，可能發生大量的雜交行為，導致本地熊蜂B.hypocrita和B.ingitus的數量下降，本土傳粉蜂多樣性和遺傳多樣性下降[17]。

2.3破壞植物-傳粉者互利關系

植物-授粉者之間的互利關系為自然界的生物多樣性提供了保障。植物繁殖需要傳粉媒介，有些植物甚至在長期的進化過程中，同特定的蟲媒（尤其是本地蜜蜂）發展成為極為特殊的相互依賴的共生關系。當所需的傳粉媒介短缺時，這些專性授粉植物就會消耗額外的能量以調整其繁殖適合度，這樣的物種及其共生者（本地傳粉者）就有可能從自然界中消失[3]。

2.4傳染性病害傳播

可感染熊蜂的病蟲害很多，引種時一旦從國外帶來一些疾病或寄生蟲，本地熊蜂是沒有抵抗力的，其它蜂種也有可能被傳染，將對我國蜜蜂產業造成毀滅性的打擊。

熊蜂孢子蟲（Apicystis bombi）是1996年在意大利熊蜂體內首次發現的一種寄生蟲，但目前美洲和歐洲許多國家已報道該寄生蟲可隨熊蜂的調運傳播擴散。被熊蜂孢子蟲感染的帶病熊蜂采集取食時會污染蜜粉源和巢內環境，當健康熊蜂采集取食受到污染的蜜粉源和食物時，就有可能受到熊蜂孢子蟲的侵染[16]。Plischuk等(2011)的研究發現，被引入并且定殖成功的歐洲熊蜂體內，熊蜂孢子蟲的寄生率很高，被認為是阿根廷本地熊蜂種群數量衰退的原因之一，所以熊蜂孢子蟲一旦定殖成功，除對本地熊蜂種群數量產生影響外，對熊蜂物種多樣性、遺傳多樣性也會造成很大影響[15]。

布赫納蝗螨（Locustacarus buchneri Stammer）是一種世界性分布的氣管內寄生螨，在日本寄生于B.hypocrita的氣管內，感染率極低（＜5%），且在自然情況下不會感染日本熊蜂B.ignitus的蜂群。日本從國外引入的歐洲熊蜂體內布赫納蝗螨的感染率可達20%，且引入歐洲熊蜂后，日本本地熊蜂B.ignites的體內發現了歐洲基因型的布赫納蝗螨[19]。

3　外來胡蜂對本地傳粉蜂類的影響

胡蜂隸屬于膜翅目（Hymenoptera），胡蜂總科（Vespoidea），是一種資源昆蟲，具有一定的經濟開發價值。胡蜂的經濟利用價值主要在于醫藥和食品方面。胡蜂蜂毒的主要成分為組胺、5-羥色胺、乙酰膽堿、胡蜂激酞、磷脂酶A、磷脂酶B、透明質酸酶等，具有抗輻射和治療關節炎的作用。胡蜂體內含有18種氨基酸，其中包括7種人體必需氨基酸且含量很高，如凹紋胡蜂（Vespa auraria Smith）的氨基酸含量為45%，與冬蟲夏草的氨基酸含量（22.7%）相比，為全蟲草的兩倍[20]。因此胡蜂可作為滋補及營養食品，還可為中藥之用。正因為胡蜂具有較大的經濟利用價值，近年來一些地方企業和個人，盲目從國外或省外引入胡蜂并進行資源開發利用，一旦造成生物入侵，極有可能給本地傳粉蜂種群（尤其蜜蜂）帶來不可挽回的損失。

胡蜂屬于雜食性昆蟲，除取食花蜜和花粉外也喜肉食，以蜂類和其它小昆蟲為主。當外界蜜粉源豐富的時候，胡蜂很少侵犯蜜蜂，但到7～9月份山區蜜源枯竭，而胡蜂正處于繁殖的高峰期，由于食源缺乏，胡蜂便全面轉向蜂場危害蜜蜂[21]。余林生等研究表明，在安徽危害蜜蜂的胡蜂有多種，其中危害最大的是墨胸胡蜂(Vespa nigrithorax Buysson)、黑盾胡蜂(Vespa bicolor Fabricius)和金環胡蜂(Vespa mandarina Smith)，均屬于胡蜂科胡蜂屬。胡蜂不僅攔劫空中飛行的蜜蜂，還在巢門四周靜候，危害嚴重時造成整群蜜蜂無一出勤[22]。Matsuura和Sakagami將金環胡蜂捕殺蜜蜂分為4個階段，即捕食階段：發現蜂巢，殺死蜜蜂并帶回巢穴喂養幼蜂；召喚階段：經幾次往返，在蜜蜂巢附近釋放信息素進行標記以召喚同伴；屠殺階段：同一蜂巢的胡蜂聚集在標記的蜜蜂巢前屠殺蜜蜂；占據階段：占據蜂巢10天左右，把蜜蜂幼蟲和蛹搬回巢穴喂養幼蜂[23]。

Koeniger等研究發現，黃腰胡蜂（Vespa affinis Linnaeus）似乎能“破譯”東方蜜蜂（Apis cerana）蜂王和雄蜂之間的交流，它能在雄蜂聚集區吸引雄蜂，進而捕食之，影響蜂王的正常交配[23]。

4　建議

4.1建立中華蜜蜂保護區

我國自20世紀引入西方蜜蜂后，本地中華蜜蜂種群受到了較大的沖擊，部分地區中華蜜蜂（A.cerana cerana）的種群數量銳減80%以上，山林中已很難找到野生中蜂群，人工飼養的中華蜜蜂現已被排擠到山區和半山區，生存現狀堪憂，建立中華蜜蜂保護區是就地保護的最佳辦法。每種本地蜜蜂種群都是特定蜜源和氣候下的產物，它們的生存、繁衍和生物學特性的表現與各自蜜源、氣候條件密不可分。因此，建立中華蜜蜂保護區就地保護中蜂，在維持生態平衡、中華蜜蜂特性和遺傳多樣性方面都是最充分、最有效的方法，它是保護自然生態系統中物種多樣性的根本途徑。

4.2開發本地熊蜂為設施農作物授粉

我國熊蜂種質資源特別豐富，目前世界上已知的熊蜂有250種，我國就擁有115種，是全世界熊蜂種質資源最豐富的國家，待開發的具有授粉功能的熊蜂種類也較多，這些熊蜂種質資源可以為我國大力發展熊蜂授粉業提供基本條件。現今我國熊蜂授粉研究已經起步，并取得了不錯的成績，但與國外相比還遠遠不夠。為保護我國的熊蜂資源與自然生態環境，我們應該加大資金投入，大力開發、利用中國本地熊蜂為設施農業授粉。篩選傳粉性能優良、抗逆能力強的熊蜂種類，建立熊蜂人工繁育質量標準體系，完善熊蜂授粉配套技術，創建自己的授粉熊蜂品牌。

4.3把好外來蜂種檢疫、管理關

若因經濟需求引入外來蜂種時，國家檢疫部門和引種單位應擔負起相關責任，把好進口和管理這兩關。外來蜂種入境時，應該對其抽樣進行品種確認；引進后應在指定的隔離場所進行一段時間的隔離，隔離期間進行相關項目檢測，合格后方可投入使用。引種單位在選擇引進蜂種時，要充分考量此舉帶來的效益和風險，做好運輸過程中的防止逃逸管理和突發事件應急預案；嚴格管理引進的蜂種，禁止將商業應用轉為種用。若引進蜂種不慎逃逸，引種單位應配合檢驗檢疫部門根據應急處置方案進行相應處理。

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基金項目：國家自然科學基金項目（31460577，31572339）；國家蜂產業技術體系項目（CARS-45-kxj14）

作者簡介：任曉曉（1991-），女，碩士研究生，主要研究方向為蜜粉源植物及傳粉生物學。

通訊作者：董坤，副教授。E-mail：dongkun19722004@aliyun.com

Impacts of alien bees on the species diversity of native pollinating bees

Ren Xiaoxiao1,2,Zhang Xuan1,Zhao Wenzheng1,Su Rui3,Zhou Danyin1,Dong Kun1
(1 Yunnan Provincial Engineering and Research Center for Sustainable Utilization of Honeybee Resources,Eastern Bee Research Institute,College of Food Science and Technology,Yunnan Agricultural University,Kunming,Yunnan 650201, China;2 College of Animal Science and Technology,Yunnan Agricultural University,Kunming,Yunnan 650201,China; 3 Institute of Sericulture and Apiculture,Yunnan Academy of Agriculture Sciences,Mengzi 661101,Yunnan,China)

Abstract:It is a common phenomenon that introducing exotic species aims to improve economic benefits, particularly introducing honeybees,bumblebees and wasps as pollinators for facility agriculture or food resources to be cultured commercially.However,introducing alien bees must be treated with caution.Alien bees will breed in large numbers when they become wild population for lacking of natural enemies.Alien bees may do great harm to the diversity of native pollinating bees and natural ecosystems stability because they compete food resources with native pollinating bees,prey on them,or transmit disease organisms to them,and even disturb the reproduction of native pollinating bees and the mutual relationship between the specific partners of some plants and pollinators.To conserve species diversity of native pollinating bees and maintain natural ecosystems stability under the status of introducing alien bees massively,we make some suggestions as follows:1)assessing the risk of introduction adequately and controlling the alien bees strictly;2)spending huge investment to develop native bumblebees for facility agriculture pollination;3)establishing nature reserves of Apis cerana cerana in our country.

Key words:alien bees;native pollinating bees;biological invasion;species diversity