紅火蟻及其與蚜蟲互作對綠豆植株上昆蟲訪花的影響

吳 段，曾 玲，許益鐫*

(1.華南農業大學紅火蟻研究中心，廣州 510642;2.廣東省云浮市云城區農業技術推廣中心，廣東云浮 527300)

紅火蟻Solenopsis invicta Buren 能夠入侵多種生態系統，它與排蜜昆蟲之間的互惠關系在其入侵生境中常有發生。由于紅火蟻的積極覓食行為、集體的捕食、在數量上的控制地位，這種雜食性螞蟻對整個食物網存在強大的直接和間接影響(H?lldobler and Wilson，1990)。這些影響可能由于排蜜昆蟲的存在而得到加強，因為與排蜜昆蟲具互惠關系的螞蟻在植物上遇到其他節肢動物時顯得更具攻擊性(Way，1963)，并且在一般地面覓食的螞蟻也開始向植物上轉移(Way and Khoo，1992;Kaplan and Eubanks，2005)。排蜜昆蟲對螞蟻的促進可能使入侵螞蟻對植物上食物網的影響更加劇烈和多樣化(Holway et al.，2002;O'Dowd et al.，2003)。另外，有研究發現紅火蟻與排蜜昆蟲之間的互惠關系會直接影響到紅火蟻的捕食范圍及對其他節肢動物的干擾捕食強度，對田間生物多樣性具有一定的影響(Vinson，1997;Holway et al.，2002)。

前期研究發現綠豆Vigna radiata 植株上的紅火蟻和豆蚜種群數量隨著綠豆植株的生長而增加，在田間都表現出聚集分布，且聚集形式為個體群，豆蚜強烈吸引紅火蟻到綠豆植株上覓食(Huang et al.，2010)。我們在前期試驗過程還發現紅火蟻經常會將新蟻巢建在綠豆植株的附近，甚至是根部。紅火蟻對綠豆的花蕾具有喜好性，它們經常會用碎泥土將整個花蕾包圍住，常聚集在花蕾附近吸食綠豆植株，從而可能影響到綠豆上其他的訪花昆蟲。因此，紅火蟻入侵及其與蚜蟲互惠關系對綠豆田生態系統，尤其是綠豆植株上訪花昆蟲的影響是我們關注的問題。針對以上現象，我們提出以下科學假設:入侵的紅火蟻與豆蚜形成互惠關系，該互惠關系增加了紅火蟻在綠豆植株上的出現機會，從而對綠豆植株上的訪花昆蟲造成了干擾。

1 材料與方法

1.1 供試植物

綠豆種購自江蘇宿遷金山花卉園藝。

1.2 供試昆蟲

田間綠豆植株上的供試昆蟲:繡線菊蚜Aphis spiraecola Patch、A.solanella Theobald、豆蚜 A.craccivora Koch，分別采自于田間鬼針草Bidens bipinnata L.、龍葵Solanum nigrum L.、室內蠶豆Vicia faba L.植株上。

1.3 試驗設計

田間試驗在華南農業大學增城市寧西教學實驗基地進行，紅火蟻蟻巢采自華南農業大學增城市寧西教學實驗基地。綠豆試驗田試驗小區共設置15 個小區，均采取隨機分組試驗，每小區面積6 m2(2 m×3 m)，每小區間隔1 m (小區間開溝蓄水，以防止紅火蟻遷移到別的小區)，每小區內大約種植250-300 粒種，待植株開花期前一周隨機在10 小區內遷入大小相近(長寬高約:20 cm×15 cm×10 cm)的蟻巢，剩余5 小區為空白對照小區(對照小區不遷入紅火蟻蟻巢)，緊接著于植株近開花期在遷入紅火蟻的10 小區內隨機選5 小區接蚜蟲(由于降雨量較大且降雨頻繁的原因，選擇分批移接蚜蟲)，每小區每次接蚜蟲600-800 頭。

試驗種植時間為2013年3月8 日，每小區留苗160-200 株，4月22 日遷入蟻巢，5月2-8 日接蚜蟲。即處理組1:綠豆植株上僅有紅火蟻;處理組2:綠豆植株上蚜蟲與紅火蟻互作;未處理組(即對照組):綠豆植株上既無蚜蟲又無紅火蟻，其他管理措施等外界環境條件一致。

1.4 試驗方法

在試驗開展前，通過掃網法、觀察法等確定綠豆植株上的主要的訪花昆蟲。試驗中采取隨機取樣法，待移接的蚜蟲定殖后，于5月9-14 日每天的上午9∶30-11∶30 期間，在綠豆植株每小區隨機選擇正在開放的6 個綠豆花朵，統計花朵中薊馬的數量;其他雙翅目訪花昆蟲采取觀察法(10 min)，并記錄每小區訪花昆蟲種類及數量，連續調查5 次。

1.5 數據處理

試驗數據采用SPSS 14.0 分析軟件進行處理，采用重復量數的方差分析比較不同調查日期和各處理下綠豆植株上主要訪花昆蟲種類數及總數量，采用Turkey 法進行多重比較;采用單因素方差分析綠豆植株上主要訪花昆蟲種類日觀察數量，用Turkey 法進行多重比較;用重復量數的方差分析比較無蚜蟲和有蚜蟲與紅火蟻互惠時綠豆植株上的紅火蟻工蟻數量，并采用獨立樣本T 檢驗進行比較。

2 結果與分析

2.1 綠豆植物上主要訪花昆蟲

將捕捉回來的各種訪花昆蟲進行分類并郵寄到各位昆蟲分類專家進行鑒定后，綠豆植株上的主要訪花昆蟲如表1。

2.2 田間紅火蟻對綠豆上主要訪花昆蟲種類的影響

田間調查結果如下圖1 所示，綠豆植株上主要訪花昆蟲種類數在不同的試驗調查日期(F=6.945，df=4，P＜0.001)存在顯著差異、不同的處理對綠豆植株上主要訪花昆蟲種類數亦有顯著影響(F=3.302，df=2，P=0.044);其中，處理組2 (蚜蟲與紅火蟻互惠)主要訪花昆蟲種類比對照組明顯下降了20.37%，對照組與處理組1 (僅有紅火蟻無蚜蟲)、兩處理組之間主要訪花昆蟲種類差異不顯著;在不同的處理下，訪花昆蟲種類隨時間無顯著變化 (F=1.238，df=8，P=0.293)。

表1 綠豆和油菜植株上主要訪花昆蟲種類Table 1 Species richness of flower-visiting insects on Vigna radiata

圖1 綠豆植株上主要訪花昆蟲種類差異Fig.1 Species richness (mean±SE)of flower visitors on Vigna radiata in fire ant-excluded，fire ant-included，and fire ants-and-aphids-included plots

2.3 田間紅火蟻對綠豆植株上主要訪花昆蟲數量的影響

如下圖2，綠豆植株上主要訪花昆蟲種類總數量在不同的試驗調查日期(F=5.302，df=4，P=0.01)具有顯著性差異，不同的處理對綠豆植株上主要訪花昆蟲種類的總數量無顯著差異(F=2.922，df=2，P=0.061)，且在不同的處理下，訪花昆蟲數量隨時間也無顯著變化(F=1.680，df=8，P=0.122);

圖2 綠豆上主要訪花昆蟲種類總數量比較Fig.2 Total number (mean±SE)of flower visitors on Vigna radiate in fire ant-excluded，fire ant-included，and fire ants-and-aphids-included plots

2.4 田間紅火蟻對綠豆植株上主要訪花昆蟲日觀察量的影響

試驗結果表明，紅火蟻入侵及其與蚜蟲的互惠對綠豆植株上一些主要訪花昆蟲數量具有顯著的影響，如圖3 所示，小黑蠅(F=8.378，df=2，P=0.005)在處理組1、處理組2 的日觀察數量顯著低于對照組，但兩處理組數量差異不顯著;爪哇搖蚊(F=10.001，df=2，P=0.003)在有蚜蟲與紅火蟻互惠(處理組2)的小區的日觀察量明顯低于既無紅火蟻又無蚜蟲(對照組)小區，但其在僅有紅火蟻無蚜蟲(處理組1)的小區數量與對照組之間、處理組2 之間均無顯著差異;紅火蟻與蚜蟲互惠與否對家蠅(F=3.414，df=2，P=0.067)、雙齒芒蠅 (F=3.714，df=2，P=0.056)、普通大薊馬 (F=0.385，df=2，P=0.688)、果蠅 (F=2.00，df=2，P=0.178)、Rivllia basilaris (F=0.568，df=2，P=0.581)的日觀察數量均無顯著影響。

圖3 綠豆上主要訪花昆蟲種類日觀察數比較Fig.3 Daily number (mean±SE)of flower visitors on Vigna radiata in fire ant-excluded，fire ant-included，and fire ants-and-aphids-included plots

2.5 田間紅火蟻與蚜蟲互惠與否和調查日期對綠豆植株上紅火蟻工蟻數量的影響

田間試驗調查結果表明，蚜蟲的存在與紅火蟻形成互惠關系，該互惠關系明顯增加了綠豆植株上紅火蟻工蟻的數量(F=30.898，df=1，P＜0.001)，調查日期對綠豆植株上紅火蟻工蟻頭數亦有顯著影響(F=2.981，df=4，P=0.030)，紅火蟻與蚜蟲互惠與否和調查日期間無顯著交互作用(F=0.951，df=4，P=0.445);如下圖4，通過T 檢驗得知在2013年5月7 日和5月9 日調查時，有蚜蟲與紅火蟻互作下的綠豆植株上的紅火蟻工蟻數量顯著多于沒有蚜蟲僅有紅火蟻的綠豆植株小區(t=-3.836，df=4.366，P=0.016;t=-3.889，df=4.544，P=0.014)。而在5月6 日、13 日和14 日時差異不顯著(t=-2.068，df=8，P=0.072;t=-1.363，df=8，P=0.210;t=-1.974，df=8，P=0.084)。

圖4 綠豆植株上的紅火蟻工蟻頭數Fig.4 Workers number of Solenopsis invicta on on Vigna radiata in fire ant-included，and fire ants-and-aphids-included plots

3 結論與討論

本文通過田間試驗研究了紅火蟻的入侵、紅火蟻與蚜蟲互惠對綠豆植株昆蟲訪花的影響，結果表明，紅火蟻與蚜蟲的互惠關系對綠豆植株上主要訪花昆蟲具有不利影響。有研究表明螞蟻與蚜蟲的互利關系對同一植株上的其他節肢動物產生了明顯的影響，對生物多樣性具有一定的影響(Eubanks，2001;Eubanks et al.，2002;Harvey and Eubanks，2004;Kaplan and Eubanks，2005)。本研究顯示在田間綠豆小區，當蚜蟲存在并與紅火蟻形成互惠關系時，更多的紅火蟻工蟻會出現在綠豆植株上進行覓食，這與前期報道相一致:即當紅火蟻與排蜜昆蟲形成互惠時對紅火蟻在植物上出現頻率大大提高(Zhou et al.，2012，2013);當綠豆植株小區僅有紅火蟻入侵而無蚜蟲時，綠豆植株上的主要訪花昆蟲種類與對照組小區(既無紅火蟻又無蚜蟲)無顯著差異，但當蚜蟲存在并于紅火蟻形成互惠關系時，此小區綠豆植株上主要訪花昆蟲種類比對照組小區顯著下降了20.4%，其對綠豆植株上生物多樣性也具有一定的影響，但與僅有紅火蟻入侵無蚜蟲的小區無明顯差異;僅有紅火蟻入侵小區及紅火蟻入侵并與蚜蟲形成互惠小區的綠豆植株上的訪花昆蟲小黑蠅日觀察數量分別比紅火蟻未入侵的對照區降低了68.1%、60.2%;紅火蟻與蚜蟲互惠的小區綠豆植株上的爪哇搖蚊的日觀察量比對照區顯著減少了61.5%，且僅有紅火蟻入侵小區與對照組小區、紅火蟻與蚜蟲互惠小區的綠豆植株上爪哇搖蚊的日觀察量差異均不顯著。本研究結果表明，紅火蟻入侵及其與蚜蟲的互惠關系對綠豆植株上主要訪花昆蟲產生了明顯的影響，而這種影響是否直接對綠豆產量的降低(Wu et al.，2014)產生影響有待進一步評價。

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