土霉素、鎘復合污染土壤的植物-微生物聯合修復實驗研究

陳蘇，陳寧，晁雷，孫家君，孫麗娜，郝芯欣，劉芹，馬鴻岳

1. 沈陽大學環境學院，區域污染環境生態修復教育部重點實驗室，遼寧 沈陽 110044；2. 沈陽建筑大學市政與環境學院，遼寧 沈陽 110168；3. 北京桑德環境工程有限公司，北京 101102

土霉素、鎘復合污染土壤的植物-微生物聯合修復實驗研究

陳蘇1，陳寧1，晁雷2，孫家君3，孫麗娜1，郝芯欣1，劉芹1，馬鴻岳1

1. 沈陽大學環境學院，區域污染環境生態修復教育部重點實驗室，遼寧 沈陽 110044；2. 沈陽建筑大學市政與環境學院，遼寧 沈陽 110168；3. 北京桑德環境工程有限公司，北京 101102

選用紫茉莉（Mirabilis jalapa L.）與孔雀草（Tagetes patula L.）兩種植物與對土霉素有良好降解效果的細菌紫金牛葉桿菌（Phyllobacterium-myrsinacearum）和真菌膠紅酵母（Rhodotorula mucilaginosa）的混合菌液，對土霉素、鎘復合污染土壤進行聯合修復。模擬受不同濃度鎘、土霉素污染的土壤，在溫室進行90 d盆栽實驗，通過其修復效果，探討植物-微生物聯合修復土霉素、鎘復合污染土壤的可行性。實驗結果表明，紫茉莉和孔雀草對鎘均表現出良好耐性，孔雀草、紫茉莉生物量都隨土壤中土霉素含量增加而下降，土霉素抑制植物對鎘的富集；土霉素降解菌有利于提高植物生物量，促進孔雀草、紫茉莉對鎘吸收并提高紫茉莉對鎘的富集系數。當土霉素質量分數為5 mg·kg-1時，土霉素降解率最差為30.8%（9號處理），降解效果最好為70.6%（22號處理）。當土霉素質量分數為30 mg·kg-1時，土霉素降解率最差為17.2%（11號處理）；土霉素降解率最高為59.3%（24號處理）。綜合比較，孔雀草無論在鎘富集能力還是土霉素降解效果上均優于紫茉莉。

鎘；土霉素；紫茉莉；孔雀草；修復

作為新興污染物，抗生素目前在國內外特別是在國內研究剛剛起步（劉新程等，1999，姚建華等，2010）。污水灌溉和動物糞肥施用均可能將抗生素引入土壤。我國是抗生素使用和生產大國，每年用于動物養殖業的抗生素超過8000 t（盧信等，2014）。僅2003年青霉素產量就達到28000 t，占世界總產量的60%，土霉素產量為10000 t，占世界總產量的65%，其中約46.1%應用于畜牧養殖業（陳智學等，2013）。其中四環素類抗生素在我國及世界畜禽養殖業中的生產量與實際使用量均為最大（魏建英等，2004；Sarmah et al.，2006；陳育枝等，2006；李兆君等，2008），占據整個抗生素市場份額的15.8%（楊蓮等，2013）。土壤是抗生素重要的歸宿場所，抗生素對環境的危害主要是慢性、遠期和累積性，與許多有害的外源性物質如持久性有機污染物（POPS）具有相似性。雖然很多抗生素的半衰期較短，但由于其頻繁使用并且易于進入環境，形成“假持久性”現象（高麗紅等，2013）。由于含重金屬元素的飼料添加劑和抗生素類獸藥的使用（Tufft et al.，1991；Moore et al.，1995；Phillips et al.，2004；Zhao et al.，2010），土壤中重金屬不斷積累。土壤重金屬污染不僅無法通過土壤本身固有的生化作用得到減輕，而且這些重金屬能夠較長時間地積累在土壤環境中，很難消除（錢春香等，2013；He et al.，2014；向捷等，2014）。重金屬污染降低土壤中微生物生物量，抑制土壤微生物呼吸作用，降低土壤中各種酶活性及改變土壤微生物群落結構等（Bolan et al.，2014；Hidri et al.，2014；Debela et al.，2012；Suzuki et al.，2014；Koptsik et al.，2014；Hseu et al.，2014；Babu et al.，2014）進而造成土壤肥力下降，使農作物減產甚至絕收（宋偉等，2013）。因此，長期大量使用重金屬和抗生素殘留的畜禽糞便作為有機肥可導致土壤重金屬、抗生素及其代謝活性產物的含量逐漸升高（Legros et al.，2013），引起環境中重金屬與抗生素復合污染（Wu et al.，2013）。抗生素和重金屬之間的相互作用很可能改變二者形態，從而影響它們在環境中的遷移行為、生物吸收及毒性（王朋，2010）。

針對目前抗生素-重金屬復合污染土壤修復中存在的問題，以土霉素和鎘為代表性目標污染物，采用具有景觀觀賞價值的重金屬鎘富集花卉植物-孔雀草（tagetes patula L.）、紫茉莉（mirabilis jalapa L.）為修復植物，接種篩選出的土霉素高效降解菌，開展抗生素與重金屬復合污染土壤的植物-微生物聯合修復與治理研究，不僅能降低土壤中重金屬、抗生素含量，同時還可以達到美化環境的目的（關夢茜等，2013）；尋求一條既能大幅度提高修復效率、又能改善土壤生態環境、環境友好且成本低廉的途徑，提高植物-微生物修復的效果與效率。這將有利于準確評價抗生素、重金屬兩者的環境生態效應，對土壤抗生素、重金屬的污染防治和農產品安全生產具有重要的理論和現實意義。

1 材料與方法

1.1 供試材料

供試土壤：草甸棕壤，采自中國科學院沈陽生態站，屬清潔土壤，采樣深度0～20 cm（表層），基本理化性質：pH 6.50，有機質1.55%，機械組成為砂粒21.4%、粉粒46.5%、粘粒32.1%；土壤中速效氮、磷、鉀分別為80.4、12.7、76.9 mg·kg-1；Cd 0.010 mg·kg-1，土霉素未檢出。

供試植物：鎘富集花卉植物——孔雀草（Tagetes patula L.）、紫茉莉（Mirabilis jalapa L.）。

供試菌株：采用前期研究所篩選出的對土霉素有良好降解效果的細菌紫金牛葉桿菌（Phyllobacterium-myrsinacearum）和真菌膠紅酵母（Rhodotorula mucilaginosa）混合菌液。

1.2 實驗設計

采用盆栽實驗，自制不同污染負荷的土霉素、鎘單一與復合污染土壤（見表1），土霉素+鎘=0+0， 5+0，30+0，0+5，5+5，30+5 mg·kg-1土；上述處理均設置加菌液和不加菌液處理，每個處理3次重復，土樣混合均勻裝入塑料花盆中，每盆裝土1.00 kg。

表1 不同處理中鎘和土霉素的濃度Table 1 The concentrations of Cd and oxytetracycline in different treatments mg·kg-1

每盆播種8粒已消毒的孔雀草或紫茉莉種子，待種子發芽10 d后，每盆保苗2株并接種微生物菌液10 mL，菌液中細菌濃度為2×108cfu·L-1，真菌濃度為 4×107cfu·L-1。花盆隨機放置在溫室中并不定期調整位置，植物每日用去離子水澆灌并保持60%田間持水量，接種微生物3個月后收獲植物。植物收獲后，沖洗干凈，干燥后稱量地上部、根部及總干重，測定植物樣品中鎘濃度。植物收獲后將土壤樣品混勻后收集土樣，用于測定土樣中土霉素和鎘含量，探究植物對重金屬富集特征及微生物對土霉素的降解效率。

1.3 測試方法

土壤基本理化性質按土壤農化常規分析法測定（魯如坤，2000）。植物樣品中Cd總量分析：將植株分為根和地上兩部分，樣品粉碎后采用硝酸-高氯酸消化，原子吸收分光光度儀（火焰法）測定待測液中Cd濃度。

土壤中抗生素的測定采用固相萃取-高效液相色譜儀分析（胡獻剛，2008），稱取土壤樣品5.00 g，用10 mL 0.1mol·L-1EDTA-Mcllvaine緩沖提取液提取，樣品在漩渦混勻器上2500 r·min-1混勻10 s，25 ℃超聲15 min，然后在4 ℃、4500 r·min-1條件下離心15 min，重復提取兩次，通過聚四氟乙烯過濾膜收集上清液。上清液通過固相萃取小柱，用甲醇洗脫固相萃取小柱，氮氣吹干后，用1 mL甲醇定容，待測。

液相色譜測定條件如下（張長青，2009）：色譜柱：ODS-2 HYPERSIL（250 mm×4.6 mm，5 μm）不銹鋼柱；流動相：乙腈∶KH2PO4（0.05 mol·L-1）（28∶82，V/V）；檢測器：紫外吸收檢測器；檢測波長：355 nm；柱溫：30 ℃；流速：1 mL·min-1；紫外檢測靈敏度：0.020 AUFS；進樣量：20 μL。預實驗表明此方法回收率可達87%～92%。

1.4 數據處理

所有試驗數據采用Excel、SPSS 13.0進行計算和統計分析。

富集系數計算公式：富集系數=植物體內重金屬含量/土壤中重金屬含量。

轉移系數計算公式：轉移系數=植物地上部重金屬含量/植物地下部重金屬含量。

土霉素降解率計算公式：降解率（%）=土壤中土霉素含量/30×100%。

2 結果與分析

2.1 不同處理對紫茉莉、孔雀草生物量的影響

從外觀上看，紫茉莉及孔雀草在本實驗所設置的污染物濃度水平條件下生長正常，葉片沒有出現變黃、少綠等鎘中毒現象。不同處理下紫茉莉、孔雀草生物量情況見表 2。對于這兩種植物，當土壤中鎘濃度一定時，無論是否加菌，植物根部、地上部生物量都隨土霉素含量增加而下降，原因可能是植物吸收土壤中土霉素對自身生長造成一定影響。有研究表明土霉素可抑制斑豆等植物生長，減少其對 Ca2+、K+、Mg2+等營養離子吸收（高麗紅等，2013），從而降低植物生物量，但其干質量下降幅度不大，基本都保持在1.5 g以內。徐秋桐等（2014）試驗表明，土霉素污染水平低于5 mg·kg-1時對青菜根系生長影響不明顯，當土霉素污染水平達到30 mg·kg-1以上時才會對地上部生物量有明顯抑制作用。

表2 不同處理下紫茉莉、孔雀草的生物量Table 2 The biomass of Mirabilis jalapa and maidenhair in different treatments g·pot-1

當土霉素含量一定時，無論是否加菌，兩種植物生物量均隨鎘濃度增加而下降。重金屬對植物根系有毒害作用，宋想斌等（2015）總結重金屬脅迫下對植物生長影響時指出，鎘、汞等重金屬可直接抑制植物根系活力，進而影響根系對于營養物質運輸、減少地上部生物量，同時，重金屬也可抑制葉綠素合成、減少光合作用，使生物量下降。

在污染物種類和含量相同的情況下，加入降解菌的處理中，兩種植物地上部、總生物量均有所提高，這是由于降解菌對土壤中土霉素具有降解作用，使土壤中土霉素含量降低，同時降解菌有助于植物根系分泌有機酸、螯合劑等，可與重金屬形成絡合物、螯合物，有效降低重金屬對植物的毒性。當重金屬被轉運至根系細胞內后，微生物可通過區域化作用，將其放置于代謝不活躍的區域（如液泡、線粒體）封閉起來，再或將重金屬離子與微生物體內熱穩定蛋白結合，將其轉化為低毒的形態，從而提高植物生物量（李韻詩等，2015）。

2.2 不同處理下紫茉莉、孔雀草對鎘的富集

不同處理下紫茉莉、孔雀草對鎘的富集見表 3所示。比較紫茉莉各部位對于鎘的富集量可知，當鎘含量為5 mg·kg-1時，8號未添加土霉素、只加入降解菌的處理方式中，富集效果最好，其根部、地上部、總富集量分別達到了（10.423±0.908）、（11.691±0.064）和（56.023±0.873）g，富集系數達到2.34，均優于未加入降解菌的7號處理，其原因可能為鎘單一污染毒性較弱時，降解菌的加入強化了植物對重金屬的吸收，但其轉移系數為1.12，略低于7號處理的1.26，說明此種處理方式中紫茉莉對鎘的富集能力較強，但轉運能力稍差。此外 10號（土霉素、鎘含量均為5 mg·kg-1，加入降解菌）處理中，紫茉莉對于鎘的富集量也很高，轉移系數達到1.58，是所有處理方式中最大的，表明其對鎘的轉移能力最強。富集效果最差的為污染物含量最高（土霉素含量為30 mg·kg-1、鎘含量為5 mg·kg-1）同時并未加入降解菌的 11號處理，其根部、地上部、總富集量分別為（6.205±0.111）、（8.285±0.308）和（24.942±1.208）g，富集系數為1.66，但轉移系數并不是最低。在對紫茉莉的所有處理方式中，其富集系數和轉移系數均大于 1，說明在本實驗條件下，紫茉莉對鎘均有較好的富集能力和轉運能力。

表3 不同處理下紫茉莉、孔雀草不同部位對鎘的富集Table 3 Different parts of plants’ Cd accumulation in different treatments

當鎘含量一定時，無論是否加入降解菌，紫茉莉各部位鎘濃度、總富集量及富集系數都隨著土霉素含量的增加而下降，其原因可能是由于土霉素與重金屬相互作用，產生了聯合毒性，同時土霉素也可以通過抑制紫茉莉生長，通過減少紫茉莉生物量，減少其對重金屬的吸收轉運。也有研究表明，土霉素可通過與重金屬離子形成鍵橋而固定于土壤有機質上，降低植物根部對鎘的吸收（陳勵科等，2015）。

當土壤中污染物種類和含量相同時，加入降解菌，可促進紫茉莉各部位對鎘富集并提高其富集系數。有研究指出，真菌侵染植物根系后形成共生體菌根，能促進植物對營養的吸收并促進重金屬的富集，提高植物抗性。微生物也可以通過吸附、積累土壤中的重金屬，改善植物根際環境，協助植物對重金屬污染土壤的修復，此外微生物代謝分泌的有機酸、氨基酸等代謝產物可溶解重金屬，改變其存在形態，促進植物對重金屬富集。

對于孔雀草，當鎘含量為5 mg·kg-1時，未添加土霉素，只添加降解菌的 20號處理方式中，其各部位對于鎘的富集量均為最大，富集系數達到4.30，在所有處理方式中富集系數最大，總富集量達到(108.259±1.597) g，已經超過鎘超積累植物臨界含量，但轉運系數最小，為1.13。此種處理方式中，孔雀草對鎘的富集能力最強，但轉運能力較弱。其次富集量較大的為 19、22號處理。富集效果最差的為 23號處理，鎘在根部、地上部、總富集量分別為(12.345±0.298)、(15.556±0.752)和(47.014± 5.175) g，富集系數最小為 3.11，轉運系數最大為1.26，分析原因可能是污染物含量達到最高，影響了根際對于鎘的吸收。在所有處理方式中，孔雀草對鎘表現出良好的富集和轉移能力，其富集系數和轉移系數均大于1。

當鎘濃度一定時，無論是否加入降解菌，隨著土霉素含量的增加，孔雀草呈現與紫茉莉相同的富集規律，即鎘在孔雀草根部、地上部、總富集量、富集系數都會隨著土霉素含量增加而下降。土霉素能夠通過抑制土壤微生物含量，降低微生物代謝產物對重金屬的溶解，降低重金屬的有效態含量，進而降低植物對鎘的吸收。王麗萍等（2009）研究指出，土霉素污染減弱土壤中脲酶活性，降低植物對營養物質的吸收，減少生物量，同時減少植物體內重金屬含量。

當土壤中污染物種類及含量相同時，加入降解菌后，孔雀草不僅各部位對鎘的吸收得到顯著提高，富集系數也有一定上升，但轉移系數有所下降，說明降解菌的加入有助于植物對鎘的富集，但可能降低了孔雀草對鎘的轉運。

綜合比較紫茉莉和孔雀草這兩種植物，當處理條件及污染物種類、含量都相同時，孔雀草的根部、地上部和對鎘總富集量都優于紫茉莉。孔雀草的富集系數普遍高于紫茉莉的富集系數，但轉移系數稍低于紫茉莉。

2.3 不同處理下土霉素的降解效果

不同處理下土壤中土霉素的降解率見圖 1，根據空白對照可知，土霉素在培養期內，自然降解率約在 17%～30%之間。當土壤中鎘含量一定時，加入降解菌可顯著提高土霉素降解效果，可提高1倍左右。隨著土壤中土霉素含量增加，土霉素降解率下降，最高可下降30%（如4號、6號處理），其原因可能為土霉素對土壤微生物含量具有抑制作用，且土霉素濃度越高，抑制作用越強，因此降低了降解菌的降解能力。此外，當土霉素含量一定時，重金屬對降解菌的降解能力有削弱作用。當土霉素含量為5 mg·kg-1時，降解效果最差的為9號處理，土霉素降解率僅為30.8%，其原因可能為重金屬鎘脅迫下，降解菌降解能力下降導致；降解效果最好的為22號處理，降解率達70.6%，高于相同污染水平下紫茉莉的降解率。當土霉素含量為30 mg·kg-1時，11號處理降解效果最差，土霉素降解率為17.2%，24號處理土霉素降解率最高為59.3%。此外，無論是否加入降解菌，孔雀草對于土霉素的降解效果普遍優于紫茉莉。

圖1 不同處理下土壤中土霉素降解率Fig. 1 The degration rate of oxytetracycline in different treatments

3 結論

本實驗所選用的紫茉莉和孔雀草對重金屬鎘均表現出良好耐性，孔雀草、紫茉莉生物量都隨土壤中土霉素含量增加而下降，土霉素抑制植物對鎘的富集；土霉素降解菌有利于提高植物生物量，促進孔雀草、紫茉莉對鎘吸收并提高紫茉莉對鎘的富集系數。綜合比較，孔雀草對鎘的富集能力和對土霉素的降解效果均優于紫茉莉。

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The Experimental Study of Polluted Soils with Oxytetracycline and Cadmium by Plant Microbial Remediation

CHEN Su1, CHEN Ning1, CHAO Lei2, SUN Jiajun3, SUN Lina2, HAO Xinxin1, LIU Qin1, MA Hongyue1
1. Key Laboratory of Regional Environment and Eco-Remediation, Shenyang University, Ministry of Education, Shenyang 110044, China 2. College of Municipal and Environmental Engineering, Shenyang Jianzhu University, Shenyang 110168, China 3. Beijing Sander Environmental Engineering Co., Ltd., Beijing 101102, China

Mirabilis jalapa L. and Tagetes patula L. combined microorganism Phyllobacterium-myrsinacearum, Rhodotorula mucilaginosa were used in the pollution soil of Cd and oxytetracycline. With Mirabilis jalapa and maidenhair as material, pot culture test was conducted for 90 days and at different concentrations Cd and oxytetracycline pollution soil. According to the results of the remediation, discuss the feasibility of the plant-microbial remediation. The results show that Mirabilis jalapa L. and Tagetes patulaL. showed good tolerance to Cd. Their biomass were decreased with the increase of oxytetracycline in soil. Oxytetracycline inhibited accumulation of Cd in plants. The oxytetracycline degradation microbe were beneficial to improve plant biomass, promoted the uptake of Cd and improved the enrichment coefficients of Mirabilis jalapa. When the content of oxytetracycline was 5 mg·kg-1, oxytetracycline degradation rate of the worst was 30.8% (treatment 9), the degradation effect is best for 70.6% (treatment 22). When the oxytetracycline content of 30 mg·kg-1, oxytetracycline degradation rate of the worst was 17.2% (treatment 11), oxytetracycline degradation rate is highest for 59.3% (treatment 24). Comprehensive comparison, Tagetes patula L. was better than Mirabilis jalapa L. both in Cd enrichment capacity and oxytetracycline degradation effect.

cadmium; oxytetracycline; Mirabilis jalapa L.; Tagetes patula L.; remediation

10.16258/j.cnki.1674-5906.2015.09.020

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A

1674-5906（2015）09-1554-06

陳蘇，陳寧，晁雷，孫家君，孫麗娜，郝芯欣，劉芹，馬鴻岳. 土霉素、鎘復合污染土壤的植物-微生物聯合修復實驗研究[J]. 生態環境學報, 2015, 24(9): 1554-1559.

CHEN Su, CHEN Ning, CHAO Lei, SUN Jiajun, SUN Lina, HAO Xinxin, LIU Qin, MA Hongyue. The Experimental Study of Polluted Soils with Oxytetracycline and Cadmium by Plant Microbial Remediation [J]. Ecology and Environmental Sciences, 2015, 24(9): 1554-1559.

遼寧省自然科學基金項目（2014020099）；國家自然科學基金項目（21037002；21107075）；沈陽市計劃（F14-133-9-00）；國家基礎研究973項目（2014CB441100）

陳蘇（1979年生），女，副教授，博士，主要從事退化生態系統修復研究。E-mail: mailchensu@aliyun.com

2015-06-09