中黑盲蝽對四季豆豆莢和棉鈴蟲卵的取食選擇性

李文靜, 苑 鶴, 陸宴輝, 李 強, 吳孔明*

(1. 云南農業大學植物保護學院, 昆明 650201; 2. 中國農業科學院植物保護研究所，植物病蟲害生物學國家重點實驗室, 北京 100193)

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中黑盲蝽對四季豆豆莢和棉鈴蟲卵的取食選擇性

李文靜1,2, 苑 鶴2, 陸宴輝2, 李 強1, 吳孔明2*

(1. 云南農業大學植物保護學院, 昆明 650201; 2. 中國農業科學院植物保護研究所，植物病蟲害生物學國家重點實驗室, 北京 100193)

盲蝽類害蟲具有雜食性特點,但已有的取食行為研究主要集中于植食性,缺乏對其食性的全面認識。本文觀察了中黑盲蝽在有選擇和無選擇條件下對四季豆豆莢和棉鈴蟲卵的取食與選擇行為,并利用刺探電位技術分析了其對四季豆豆莢和棉鈴蟲卵的刺吸行為。研究顯示:3種處理上中黑盲蝽總取食時間比例分別為:混合食物(四季豆豆莢和棉鈴蟲卵)38%、四季豆豆莢33%、棉鈴蟲卵27%,混合食物上取食四季豆豆莢的時間比例(22%)高于棉鈴蟲卵(16%)。6 h測試時間內,中黑盲蝽刺吸四季豆豆莢時間為6 595 s,高于棉鈴蟲卵(3 641 s);單次刺吸時間以在四季豆豆莢上較高(334 s)。以上結果表明中黑盲蝽喜歡取食混合食物,且傾向取食刺吸植物。研究結果對進一步解析中黑盲蝽的雜食性,探明其在生態系統中的地位及開發人工飼料有重要科學意義。

中黑盲蝽; 雜食性; 取食行為; 取食選擇; 刺探電位

中黑盲蝽(AdelphocorissuturalisJakovlev)(半翅目,盲蝽科)是我國一種重要的盲蝽類害蟲,廣泛分布于長江流域和黃河流域地區[1]。中黑盲蝽的寄主植物種類眾多,已報道有100 余種,包括棉花等多種作物[2]。20 世紀90 年代末以來,由于農業產業結構調整以及Bt棉花廣泛種植減少化學農藥的使用等原因,中黑盲蝽種群數量上升、為害加重,成為我國棉花等作物的主要害蟲[3-6]。傳統上,中黑盲蝽被作為植食性害蟲進行防控,但近年的研究發現其具有捕食性行為,可捕食棉鈴蟲[Helicoverpaarmigera(Hübner)]、棉蚜(AphisgossypiiGlover)、煙粉虱[Bemisiatabaci(Gennadius)]、小地老虎[Agrotisypsilon(Rottemberg)]和甜菜夜蛾[Spodopteraexigua(Hübner)]等多種害蟲[7-8]。因此,中黑盲蝽的食性特征以及取食行為有待深入全面研究。

觀察昆蟲在食物上的行為是探索其偏好食物的直接有效方法[9]。Hagler[10]通過觀察美國牧草盲蝽[Lyguslineolaris(Palisot de Beauvois)]和豆莢草盲蝽(LygushesperusKnight)在混合植物和昆蟲食物上取食行為,分析了兩種雜食性盲蝽的食性偏好。豆莢草盲蝽的取食研究顯示,其對含有不同濃度氯化鉀人工飼料的取食行為不同,但更偏向取食不含氯化鉀的飼料[11]。同時,昆蟲刺探電位儀(electrical penetration graph,EPG)由于能夠長時間連續監測刺吸式口器昆蟲的刺探行為,常用來判斷目標昆蟲對寄主的喜好程度[12-13]。蔡曉明、趙秋劍分別采用EPG技術測定了中黑盲蝽、綠盲蝽[Apolyguslucorum(Meyer-Dür)]的偏好寄主及嗜好取食位點[14-15]。

本項研究分析中黑盲蝽在有選擇和無選擇兩種條件下對四季豆豆莢和棉鈴蟲卵的取食與選擇行為,并應用EPG技術比較了其對四季豆豆莢、棉鈴蟲卵的刺探行為,以期對中黑盲蝽的取食行為及食性偏好等生物學習性有一個全面的認識,為評估中黑盲蝽在棉田生態系統中的生態功能奠定基礎。

1 材料與方法

1.1 蟲源及飼養

中黑盲蝽采自中國農業科學院廊坊科研中試基地棉田,在室內用0.5%次氯酸鈉溶液消毒的新鮮四季豆繼代飼養,環境溫度(27±1)℃、濕度60%±5%、光照L∥D=14 h∥10 h[16];棉鈴蟲于1996年采自河南省新鄉縣棉田,一直在室內飼養，成蟲在產卵籠中飼喂10%糖水,幼蟲用人工飼料飼養[17],飼養環境溫度(26±1)℃、濕度60%～85%、光照L∥D=16 h∥8 h。

1.2 中黑盲蝽在不同食物處理上的取食行為觀察

在直徑為3.5 cm的培養皿底部預先鋪上吸水紙并滴入清水以保持濕潤。設置3種處理(1)四季豆豆莢:選擇新鮮的四季豆豆莢,切成長、寬各2 cm的小段,放入培養皿中;(2)棉鈴蟲卵:將產有棉鈴蟲卵的紗布剪成2 cm×2 cm大小,在解剖鏡下用昆蟲針將形狀不飽滿的卵剔除,保證每片紗布上的卵量為100粒,然后將紗布放入培養皿中;(3)四季豆豆莢和棉鈴蟲卵:將上述四季豆豆莢和棉鈴蟲卵放入同一培養皿。3種處理分別接入中黑盲蝽1頭,每處理50個重復。利用攝像機(型號:HDR-SR11E,日本索尼公司)拍攝記錄中黑盲蝽在1 h 內的取食行為:培養皿置于拍攝試驗臺上,與臺面呈30°角,攝像機于培養皿正上方15 cm處拍攝。供試中黑盲蝽為4齡若蟲,試驗前單頭置于指形管中饑餓12 h,管口罩上紗布,紗布上放置蘸有清水的脫脂棉,給供試個體提供水分。試驗環境與中黑盲蝽飼養條件相同。

根據盲蝽科昆蟲的取食行為特征[10-11],將中黑盲蝽取食行為分成行走、搜尋、刺探、取食、梳理和休息幾個過程。

行走:在培養皿或食物上無特定方向的快速行走。

搜尋:在取食發生前,總是向特定方爬行。在搜尋過程中不斷用口針、觸角接觸食物直到適宜位置,繼而發生取食行為。

刺探:在取食發生前,先用口針進行刺探,以尋找合適部位進行取食。當找到合適部位后,會迅速地將口針刺入。

取食:將口針刺入食物進行持續取食。

梳理:當口針從食物內拔出后,取食行為即告結束,并對口針進行清理。

休息:休息行為通常出現在鄰近兩次取食行為之間,偶爾會在較長一段搜索行為后發生。此時保持靜止狀態。

通過回放錄像并人為記錄各蟲不同行為的持續時間及次數(舍去中黑盲蝽被四季豆豆莢遮住的重復,保證每處理有45個以上的有效重復),計算各行為占總時間比例及各種行為的每次平均時間等。

1.3 中黑盲蝽在四季豆豆莢、棉鈴蟲卵上的刺吸記錄

采用直流昆蟲刺探電位儀(型號為Giga-8 DC-EPG,購自荷蘭)結合體視顯微鏡裝置觀察4齡中黑盲蝽若蟲在四季豆豆莢和棉鈴蟲卵上的取食行為。食物處理(1)四季豆豆莢:選擇新鮮四季豆豆莢截成適宜大小固定在直徑6 cm的塑料盤上;(2)棉鈴蟲卵:將10 頭處于產卵盛期的棉鈴蟲雌蟲放入產卵盒內,用錫箔紙覆蓋,使其將卵產在錫箔紙上。剪取卵密集的錫箔紙部分(100 粒以上),固定在塑料盤上。

選取當日蛻皮的中黑盲蝽4齡若蟲,饑餓12 h。然后用純度100%的CO2處理5～10 s將其麻醉并使背部朝上,把昆蟲電極的金絲一端蘸取適量導電膠,迅速粘于前胸背板末端。將粘于EPG電極金絲上的中黑盲蝽轉移至四季豆豆莢或棉鈴蟲卵食物表面,并保持一定的活動范圍。放大器的植物電極(直徑約3 mm,長約10 cm的銅棒)插在四季豆豆莢或帶有棉鈴蟲卵的錫箔紙中,保證形成回路。將食物處理置于體視顯微鏡的物鏡視野內,體視顯微鏡目鏡端連接攝像機并通過USB線將數據傳輸至電腦。刺吸電位波型數據自動采集并存儲,采用ANA34軟件(EPG儀器附帶,荷蘭)進行波形分析以及數據整理。每種食物處理上測試個體為50頭,每頭連續記錄6 h。

1.4 統計分析

統計分析在SAS 9.1軟件上進行。對中黑盲蝽取食行為及取食選擇、在不同食物上的刺探行為及EPG參數的差異顯著性進行單因素方差分析,差異顯著的再用Tukey’s HSD進行多重比較。

2 結果與分析

2.1 中黑盲蝽在有選擇和無選擇條件下的行為比較

中黑盲蝽在四季豆豆莢、棉鈴蟲卵、混合食物(四季豆豆莢和棉鈴蟲卵)上的取食行為及過程基本一致。在有選擇條件下(即混合食物上)中黑盲蝽總取食時間比例為38%,顯著高于無選擇條件下的棉鈴蟲卵上的取食時間比例(F=8.77;df=1, 86;P=0.005 1),但與無選擇條件下四季豆豆莢上的取食時間比例無顯著差異(F=2.25;df=1, 86;P=0.145 2)。中黑盲蝽在有選擇條件下的休息時間比例為33%,顯著低于無選擇條件下的棉鈴蟲卵上的休息時間比例51%(F=27.59;df=1, 86;P=0.000 1),但與無選擇條件下四季豆豆莢上的休息時間比例無

顯著差異(F=2.79;df=1, 86;P=0.106 5)。其他4種行為總時間比例較小,行走行為占8%～12%,搜尋行為占7%～10%,刺探行為占2%～4%,梳理行為占3%～6%(圖1)。中黑盲蝽在無選擇條件下取食四季豆豆莢的時間比例為33%,顯著高于取食棉鈴蟲卵的時間比例(F=4.66;df=1, 86;P=0.035 9);在有選擇條件下取食四季豆豆莢和棉鈴蟲卵的時間比例為分別為22%和16%,兩者差異不顯著(F=3.13,df=1, 52,P=0.093 9)。

圖1 三種處理中黑盲蝽不同行為所占總時間比例Fig.1 Behavioral time budgets of Adelphocoris suturalis in three types of feeding arenas

與無選擇條件相比,中黑盲蝽在有選擇條件下的取食頻率高但休息頻率低(表1)。刺探頻率以在混合食物上最高,在四季豆豆莢上次之,不同處理間差異顯著(F=5.50;df=2, 129；P=0.000 6);混合食物上行走和搜尋頻率高于在棉鈴蟲卵上的頻率(F=6.82,df=2,129,P=0.012 6;F=45.84,df=2,129,P=0.000 1),梳理頻率三者無顯著差異(F=3.76;df=2, 129;P=0.093 2)。

表1 中黑盲蝽在3種處理上不同行為發生頻率1)

Table 1 Total numbers ofAdelphocorissuturalisin three types of feeding arenas 次·h-1

食物類型Foodtype行走Walking搜尋Orienting刺探Probing取食Feeding梳理Grooming休息Resting四季豆豆莢Gb(5.37±0.73)ab(7.11±0.65)a (46.67±4.86)ab (3.96±0.33)b(3.69±0.40)a(7.81±0.47)b棉鈴蟲卵He(3.72±0.57)b(3.11±0.19)b (27.04±2.48)bc (3.45±0.18)b(2.61±0.23)a(10.13±0.36)a四季豆豆莢+棉鈴蟲卵Gb+He(7.27±1.64)a(7.71±1.03)aGb+He(51.51±11.09)a Gb(29.45±6.02)bc He(22.07±5.21)cGb+He(5.64±0.53)a Gb(2.99±0.24)b He(2.65±0.41)b(4.05±0.83)a(5.64±0.71)c

1) 表中數據為平均值±標準誤。同列數據后不同小寫字母代表差異顯著(P<0.05),下同。

Data are means±SE. The data followed by different lowercase letters indicate significant difference at 0.05 level. The same below.

比較不同處理各行為的平均單次持續時間發現,中黑盲蝽在四季豆豆莢上的單次取食時間為318 s,顯著高于混合食物上單次取食棉鈴蟲卵時間(F=3.12;df=3, 138;P=0.031 6)。行走、刺探和梳理行為單次持續時間在3種食物間無顯著差異(F=1.20,df=2, 129,P=0.307 4;F=4.22,df=3, 138,P=0.077 6;F=1.12,df=2, 129,P=0.334 1)(表2)。

表2 中黑盲蝽在3種處理上不同行為持續時間

Table 2 Each behavioral time ofAdelphocorissuturalisin three types of feeding arenas s

食物類型Foodtype行走Walking搜尋Orienting刺探Probing取食Feeding梳理Grooming休息Resting四季豆豆莢Gb(117.21±26.68)a(54.39±7.63)b (2.45±0.13)a (318.43±16.82)a(55.32±4.17)a(181.23±10.29)b棉鈴蟲卵He(94.35±7.23)a(91.98±7.82)a (2.93±0.10)a (281.67±10.04)ab(54.96±3.68)a(185.43±5.93)ab四季豆豆莢+棉鈴蟲卵Gb+He(77.11±11.38)a(41.77±3.83)bGb(2.69±0.19)aHe(2.46±0.18)aGb(283.54±14.31)abHe(241.17±29.34)b(45.78±4.29)a(289.82±87.05)a

2.2 中黑盲蝽在四季豆豆莢、棉鈴蟲卵上的刺吸分析

2.2.1 在四季豆豆莢及棉鈴蟲卵上的取食特征

刺吸電位試驗發現了4類截然不同的刺吸波:Ⅰ波、Ⅱ波、Ⅲ波、Ⅳ波。根據中黑盲蝽的取食過程及體視顯微鏡觀察,結合Cline、蔡曉明及趙秋劍[13-15]關于盲蝽的EPG研究,將4種先后出現的波定義為:Ⅰ波表示口針快速刺入食物,持續時間很短,一般不到1 s。Ⅱ波表示口針在食物組織內刺探并破碎組織和細胞,分泌唾液使食物組織液化為漿狀。Ⅲ波表示口針在組織內吸食已被液化漿狀的食物。Ⅳ波表示取食完畢后口針從組織內拔出,持續時間為0.3～1 s(圖2)。

圖2 中黑盲蝽取食波形Fig.2 The main feeding waveforms of Adelphocoris suturalis

2.2.2 不同食物上的EPG參數比較

Ⅰ波、Ⅳ波持續時間很短,一般不到1 s,且不同食物上幾乎無差別,因此,在本試驗中對Ⅰ波和Ⅳ波不做分析。

在6 h內,中黑盲蝽在四季豆豆莢上的刺吸總時間顯著高于在棉鈴蟲卵上的刺吸時間(F=142.88;df=1, 82;P=0.000 3)。中黑盲蝽取食四季豆豆莢時,分泌唾液波(Ⅱ波)的時間及吸食波(Ⅲ波)時間均顯著高于在棉鈴蟲卵上(F=9.20,df=1, 82,P=0.038 7;F=11.11,df=1, 82,P=0.029 0)(圖3)。

圖3 中黑盲蝽在兩種食物上刺吸總時間及Ⅱ波和Ⅲ波總時間Fig.3 Total probes, Ⅱand Ⅲ duration of Adelphocoris suturalis on two food types

Ⅲ波表示中黑盲蝽在刺吸過程中吸食已被液化的食物行為,不是所有的刺吸中都有Ⅲ波發生,本文定義Ⅰ波、Ⅱ波、Ⅲ波、Ⅳ波都存在的刺吸為有效刺吸。中黑盲蝽在兩種食物上刺吸取食時,總刺吸次數及有效刺吸次數差異不顯著(F=0.98,df=1, 82,P=0.378 4;F=0.08,df=1, 78,P=0.932 2)(圖4),有效刺吸在總刺吸次數中的比例達80%左右,在兩種處理上也無顯著差異(F=0.07,df=1,78,P=0.806 9)(圖5)。

圖4 中黑盲蝽在兩種食物上總刺吸次數及有效刺吸次數Fig.4 Total probe and effective probe numbers of Adelphocoris suturalis on two food types

圖5 中黑盲蝽在兩種食物上刺吸總時間比例及有效刺吸比例Fig.5 Probe duration and effective probe percentage of Adelphocoris suturalis on two food types

中黑盲蝽在四季豆豆莢上的平均單次刺吸時間明顯長于在棉鈴蟲卵上(F=14.31;df=1, 82;P=0.019 4)。在四季豆豆莢上取食時,單次分泌唾液波時間與在棉鈴蟲卵上無顯著差異(F=0.11;df=1, 82;P=0.766 5);豆莢上單次吸食波時間顯著高于在棉鈴蟲卵上的單次吸食波時間(F=9.91;df=1, 82;P=0.034 6)(圖6)。

圖6 中黑盲蝽在兩種食物上單次刺吸時間及單次刺吸中Ⅱ波和Ⅲ波時間Fig.6 Single probes, Ⅱand Ⅲ duration of Adelphocoris suturalis on two food types

3 討論

中黑盲蝽取食與選擇試驗結果說明,3種食物處理相比,中黑盲蝽在有選擇條件下的取食總時間比例最高;在無選擇條件下,中黑盲蝽取食四季豆豆莢的單次時間高于取食棉鈴蟲卵。綜合中黑盲蝽各EPG參數分析結果,總刺吸時間、單次刺吸時間、單次吸食波時間均以在四季豆豆莢上高于棉鈴蟲卵,說明雜食性中黑盲蝽更喜歡在植物食物上刺吸取食,以植食性為主,肉食性為輔。

近年來,關于雜食性盲蝽的取食行為及選擇性已有報道。Hagler等[10]研究發現,在棉花葉片和煙粉虱同時存在的情況下,各齡期豆莢草盲蝽和美國牧草盲蝽均可捕食煙粉虱卵、若蟲和成蟲,但對棉葉的取食時間及次數均高于煙粉虱。這與中黑盲蝽十分相似,既能取食植物,又能對蚜蟲、煙粉虱等昆蟲有一定捕食能力,總體食性偏好為植食性高于捕食性。

營養對雜食性昆蟲的發育和生殖有重要影響。與中黑盲蝽類似,綠盲蝽也是一種雜食性昆蟲[18]。Yuan等[19]研究發現,僅取食棉鈴蟲卵的綠盲蝽卵巢發育遲緩,卵巢內所含卵子數目較少,卵巢最不發達;僅取食四季豆的綠盲蝽卵巢發育屬中等水平;既取食四季豆又取食棉鈴蟲卵的綠盲蝽卵巢發育最早,卵巢內含有較多數目的卵子,卵巢最發達。雜食性盲蝽(DicyphushesperusKnight),只取食地中海粉螟(EphestiakühniellaZeller)的卵時,僅6%的若蟲可以發育為成蟲;當同時飼喂卵和番茄時,97%的若蟲可以發育成成蟲并且羽化后的成蟲具有較高的繁殖力[20]。

雜食性昆蟲的捕食性使其成為捕食者,而其植食性可在獵物密度較低時保持自身的存活和種群密度。Rosenheim等[21]調查發現,在一些豆莢草盲蝽種群密度較高的田塊棉花受害程度較低,而密度較低的田塊受害反而嚴重,推測與豆莢草盲蝽的雜食性有關。當缺乏可捕食的獵物時,雜食性盲蝽主要以取食植物維持其種群數量,此時植物受害程度與盲蝽發生量正相關; 如果獵物資源充足,雜食性盲蝽在取食植物的同時還捕食獵物,對植物的為害相應減輕,從而導致植物受害程度與盲蝽種群密度之間關系的復雜化。

本文通過取食觀察及EPG技術探索了中黑盲蝽對植物和昆蟲的取食特點和食性偏好,為全面解析中黑盲蝽的取食行為及食性特征等生物學習性、深入了解營養對中黑盲蝽生殖生理的影響以及其在田間的生態地位奠定了基礎,對制定科學的防控指標和開發人工飼料具有重要的指導作用。

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(責任編輯：田 喆)

Diet selection ofAdelphocorissuturalisonPhaseolusvulgarispods andHelicoverpaarmigeraeggs

Li Wenjing1,2, Yuan He2, Lu Yanhui2, Li Qiang1, Wu Kongming2

(1. College of Plant Protection, Yunnan Agricultural University, Kunming 650201, China; 2. State Key Laboratory for Biology of Plant Diseases and Insect Pests, Institute of Plant Protection, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Beijing 100193, China)

Mirid bugs are mostly omnivorous, and the feeding behavior of mirid bugs on host plants has been vastly assessed. In this study, the diet selection and feeding behavior of omnivorousAdelphocorissuturalison the pods of the green beanPhaseolusvulgaris(Gb),Helicoverpaarmigeraeggs (He), or combination of green bean pods andH.armigeraeggs (Gb+He) were analyzed with direct observation and electrical penetration graph (DC-EPG) technique. The results showed that the percentage of total feeding time on three food types were 38% (Gb+He), 33% (Gb), and 27% (He), respectively. When exposed to the combined food,A.suturalispreferred Gb to He, with longer feeding time (22%) on Gb than on He (16%). Total probe duration ofA.suturalison Gb was 6 595 s, significantly higher than on He (3 641 s). The probe duration per probing behavior was higher on Gb (334 s) than on He. The results indicated thatA.suturalispreferred to feed on combination diet, and tended to probe on plants. The above studies are helpful for further understanding omnivory of this insect species, exploring its status in ecological system and developing artificial diet.

Adelphocorissuturalis; omnivorous; feeding behavior; diet selection; electrical penetration graph

2014-05-11

2014-06-22

國家自然科學基金(31371948)

Q 968.1，S 435.622

A

10.3969/j.issn.0529-1542.2015.04.005

* 通信作者 E-mail:kmwu@ippcaas.cn