關節外整塊切除肩胛帶惡性腫瘤的手術及術后功能研究

謝璐 郭衛 湯小東 楊榮利

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關節外整塊切除肩胛帶惡性腫瘤的手術及術后功能研究

謝璐 郭衛 湯小東 楊榮利

目的 研究關節外整塊切除肩胛帶惡性腫瘤的手術方法及術后功能。方法 回顧性研究了北京大學人民醫院骨與軟組織腫瘤中心自2001年7月1日至2013年9月30日期間因肩胛帶惡性腫瘤行關節外整塊切除全肩胛骨或部分肩胛骨的病例33例，并對不同手術方式、軟組織重建的功能學預后進行總結。26例腫瘤起源于肩胛骨或其周圍軟組織的惡性腫瘤行經典的Tikhoff-Linberg術式，7例起源于肱骨近端且累及肩關節的惡性腫瘤行改良的Tikhoff-Linberg術式。其中9例使用韌帶增強重建系統特制的人工韌帶材料(ligament advanced reinforcement system，LARS)韌帶進行了軟組織重建，隨訪不同軟組織重建方式患者的功能恢復情況。結果 平均骨與軟組織腫瘤功能評分(musculoskeletal tumor society score，MSTS)為17.6(95%CI15.9～19.4)，經典的Tikhoff-Linberg術式的MSTS評分為17.6(95%CI15.5～19.6)，而改良的Tikhoff-Linberg術式評分為18.1(95%CI13.8～22.3)。LARS韌帶重建后的患者平均得分為18.6(95%CI13.9～22.4)，而未行LARS韌帶軟組織重建的患者得分為17.2(95%CI15.5～19.6)。結論 Tikhoff-Linberg術對累及肩關節的肩胛帶惡性腫瘤是一種有效而廣泛地切除腫瘤的術式，并且保留了手和肘關節的功能。采用LARS韌帶進行軟組織修復并不能顯著改善肩關節的功能。

肩胛帶；惡性腫瘤；手術；功能

肩胛帶是一個相對常見的骨與軟組織原發惡性腫瘤好發的部位[1-2]。這個區域的特殊解剖學特點使骨腫瘤外科醫師很難在切除腫瘤的同時最大限度地保留肩關節的功能及外觀。上肢切斷術和肩關節離斷術曾是切除肩胛帶惡性腫瘤公認的術式，但隨著腫瘤早期診斷技術的進步以及對腫瘤生物學特性認識的加深，通過保肢術關節外整塊切除惡性腫瘤越來越為大家所采用。Tikhoff-Linberg術式[3]最早于1928年被提出。進而，該術式的各種改良術式相繼出現，并最后由Malawer提出了詳細的肩胛帶腫瘤切除方式的分型[4]。

起源于肩關節的高級別肉瘤經常浸潤盂肱關節，若關節本身被浸潤，則需行關節外整塊切除以保證滿意的腫瘤邊界。多項研究[1,5-6]證實關節外切除盂肱關節(Malawer分型Ⅴ)[4]可達到滿意的局部腫瘤控制。因為該項改良術式保留了大部分肩胛骨及周圍的多數肌肉，使其可獲得更令人滿意的外形及上肢功能。相比而言，肩胛骨或肩胛骨周圍肉瘤因外展肌群不得不被切除，術后長期功能更難以恢復。

本文旨在對我中心因肩胛帶惡性腫瘤行經典或改良的Tikhoff-Linberg術(Malawer Ⅳ、Ⅵ或Ⅴ)[4]的病例進行腫瘤學及功能學預后的隨訪和比較，并進一步討論手術技術及不同的軟組織重建方式對患者肩關節長期功能可能產生的影響。

對 象 與 方 法

回顧研究了自2001年7月至2013年9月在北京大學人民醫院骨與軟組織腫瘤中心行肩胛帶腫瘤切除的194例連續病例。腫瘤起源于肱骨近端130例，肩胛骨40例，周圍軟組織24例。入組標準包括：(1)所切除的腫瘤為肩胛帶原發的肉瘤或已造成肩關節明顯骨質破壞的孤立轉移癌；(2)入組病例為我中心初治，事先未行活檢及手術；(3)所行術式為經典或改良的Tikhoff-Linberg術(Malawer Ⅳ、Ⅵ或Ⅴ)[4]。我們排除了經過不恰當術前活檢或先前局部已行手術治療后腫瘤復發和經關節內的全肩胛骨切除或僅切除了肱骨近端而未行肩胛盂切除的病例。

最后入組35例病例，其中2例因未隨訪而被排除。剩下的33例中男性22例，女性11例，平均年齡43(17～82)歲。根據Malawer肩胛帶切除分型[4]，21例行關節外肱骨頭和全肩胛骨切除(Ⅳ型)，7例行關節外肱骨近端及部分肩胛骨切除(Ⅴ型)，5例行關節外肱骨近端及全肩胛骨切除(Ⅵ型)，見表1。

術前，所有的患者均行腫瘤病灶局部的X線、CT和MRI檢查，以及胸部CT、全身骨掃描，確認腫瘤分期。若考慮到腫瘤有臂叢或腋血管浸潤的可能，則需行腫瘤血管造影，以便設計手術策略。

腫瘤的分期情況主要根據Enneking分期系統[1]。對骨肉瘤、尤文肉瘤/PNET以及軟組織惡性腫瘤的患者還需給予新輔助化療。腫瘤的切緣肉眼及鏡下由兩位有經驗的病理科醫師分別進行評估，若他們之間意見分歧，則由第三位，通常是更高年資的病理學醫師進行判定。

手術根據已有的手術報道[7]進行。患者一般側臥位，切口通常需考慮聯合前、后入路。前側切口始自鎖骨的內、中1/3處，沿胸大肌、三角肌間隙下行，至上肢的二頭肌內緣。活檢部分應距正常皮膚2～3 cm處切除。切開皮膚及淺筋膜，保留深筋膜，前方皮瓣自胸大肌分離至遠側1/3，暴露胸大肌止點，并在止點處切斷。先行前路分離鎖骨，并于中、內1/3處斷開，以便分離和保護鎖骨下動脈。同時，這項操作步驟有利于分離腋血管和臂叢，以便觀察腫瘤浸潤情況進而判斷該腫瘤是否為可切除的腫瘤，以便選擇恰當的治療策略(轉移癌可判定行根治性手術還是姑息治療，原發腫瘤可選擇保肢還是截肢)。向內側掀起胸大肌，即可暴露神經血管束和喙突。為了充分顯露血管，神經鞘、胸小肌、二頭肌短頭以及喙肱肌在喙突上的止點可切斷。所有肌肉均應進行標記，便于以后辨認和重建。在探查神經血管束以前，皮瓣應小范圍擴大，患者的腫瘤可能不適合行保肢手術，這時更大的皮瓣游離可引起腫瘤污染到行肩胛帶離斷術所需要的皮瓣。接著需顯露腋神經、肌皮神經和橈神經，盡可能保留這些神經以便功能恢復。盡管肌皮神經偶然因腫瘤的安全切除而被犧牲，但它的喪失意味著術后屈肘功能的喪失。肱二頭肌的長、短頭間的深筋膜可在腫瘤以下切斷，以最大程度地分離二頭肌長、短頭，這樣可以更容易地看到肌皮神經。橈神經在背闊肌的下緣辨認，它環繞肱骨后方進入三頭肌群，橈神經在肱骨中段的后側通過(橈神經溝)，自肱骨上鈍性分離該神經。同樣分離尺神經，術者必須在二頭肌與三頭肌肌間隔膜清楚地看到尺神經。本組病例中的大多數患者均保留了肌皮神經和橈神經，但當腫瘤浸潤了腋神經周圍的軟組織時，需將腋神經和腫瘤標本一起切除。將血管神經束與肩胛骨、肱骨近端和腫瘤分離。廣泛游離二頭肌的長、短頭來顯露肱骨，決定肱骨截骨面后，在這個水平橫斷二頭肌長頭以及肱骨，切斷背闊肌和大圓肌止點，外旋肱骨顯露肩胛下肌，在喙突水平橫斷。應注意不要進入關節間隙，肌肉殘端用線標志以利后期重建。橫斷這些肌肉后，肩胛頸的前部就可顯露。后側切口起于鎖骨的中、外1/3處，切口沿至肩胛骨的外1/3，直至肩胛下角。自肩胛岡上切斷三角肌起點及斜方肌止點，在肩胛頸水平切斷岡上肌、岡下肌和小圓肌(若為Malawer Ⅴ型，部分肩胛骨切除)。若行全肩胛骨切除，則皮瓣必須后延至肩胛骨內緣。菱形肌、肩胛提肌以及斜方肌均在肩胛骨止點處切斷，而大、小圓肌和岡上肌、岡下肌以及肩胛下肌不必切斷。在保護橈、尺神經的同時，在選擇的水平切斷三頭肌。后路將腫瘤連同周圍正常組織一起切除，肩袖等外展肌群應與肩胛骨一齊被切除。最后通過肱骨的截骨完成關節外整塊切除肩胛帶惡性腫瘤。對經典的Tikhoff-Linberg術式，肱骨的截骨平面取決于腫瘤的范圍。如果腫瘤主要局限在肩胛骨，就意味著可能會有腫瘤細胞鏡下浸潤到盂肱關節囊內，那么關節外將肱骨頭合并腫瘤大體標本一并切除被認為達到了滿意的腫瘤學邊界(Malawer Ⅳ型)。但如果腫瘤肉眼可見浸潤到了關節囊和肱骨近端，那么肱骨的截骨段應距腫瘤至少2 cm(通常是3～5 cm)(Malawer Ⅵ型)。若腫瘤起源于肱骨近端，那么很可能浸潤到了盂肱關節囊內，但肉眼未見關節盂的明顯破壞，則可將肩胛頸和腫瘤一起切除(Malawer Ⅴ型)，就被認為已達到廣泛的腫瘤切除，其中肩胛體可用作重建。切除腫瘤后術者應注意到腫瘤表面肌肉的多少。三頭肌的長、外側頭仍保留在肱骨上，二頭肌的長頭的上部分和肱肌的上部分和腫瘤一起切除。腫瘤由完整的三角肌覆蓋，岡上肌、岡下肌、胸大肌、背闊肌、大圓肌、小圓肌和肩胛下肌的止點也隨腫瘤一起切除，形成自然邊界。

表1 行經典及改良的Tikhoff-Linberg手術的33例患者的臨床病理資料及預后情況

注：NED為無病生存;DOD為死于疾病;AWD為帶瘤生存;MSTS為骨與軟組織腫瘤功能學評分

我們利用組配或定制的肱骨近端假體來重建上肢的長度(圖1)。總體來說，我們使用兩種假體進行骨性重建[8]。30例病例主要采用簡單的肱骨近端人工假體懸吊，而對其中的3例行全肩胛骨切除的患者，我們嘗試使用限制型肩胛骨假體聯合肱骨近端假體進行置換。每種重建方式的最后確定均結合了手術醫師的考慮以及患者意愿。肱骨假體的固定一般采用聚甲基丙烯酸甲酯水泥固定于肱骨殘余髓腔和非可吸收材料所制的韌帶縫合線固定于第2肋、鎖骨殘端(經典Tikhoff-Linberg)或者肩峰、肩胛頸的殘端(改良Tikhoff-Linberg)。

圖1 兩類 (A and B)改良的Tikhoff-Linberg術式后肱骨近端假體的懸吊方式 (Malawer Ⅴ型)

我們采用兩種不同的方式進行軟組織重建。第一種為LARS韌帶(利用對酞聚乙烯聚酯纖維制成的材料)(JK Orthomedic,Dollard-des-Ormeaux,Quebec,Canada)[9]，將剩余的肌肉、肌腱圍繞肱骨頭假體與胸壁縫合在一起，以防半脫位(圖2)。第二種重建即單純使用非可吸收線直接將假體縫合懸吊在周圍軟組織上。通過前入路，胸小肌腱如果可能也縫合回其起點，或者縫合到肩胛骨以保護神經血管束，使它不受假體損傷。胸大肌緊貼假體到達肩胛骨截骨端或原肩胛骨的區域(后方入路)，并通過LARS韌帶與截骨端或周圍軟組織縫合，然后將斜方肌、岡上肌、岡下肌和部分小圓肌腱縫到橫斷的胸大肌的上界和外緣，小圓肌和背闊肌以及胸大肌的下緣縫合。二頭肌的短頭的腱性部分在前側、在適當的張力下(肘屈曲90°)與鎖骨殘端縫合，二頭肌長頭和肱肌在適當的張力下與短頭縫合，這樣這兩個肌肉就可以通過短頭的肌腱來發揮作用。三頭肌的殘端在前方沿二頭肌的外緣縫合來覆蓋假體的下段和側方。使整個假體都被肌肉或肌腱、筋膜包被。背闊肌遠端橫斷邊緣也可被直接縫在三角肌殘端或者其他肌腱上，以穩定肩關節。在部分肩胛骨切除的手術中，肩胛岡水平鉆兩孔，這兩個孔通過肩胛骨外緣和鎖骨殘端遠端，假體頭用LARS韌帶固定于肩胛骨殘端，這樣假體就內、外兩側懸吊(水平穩定)，沿縱軸方向用另一韌帶自鎖骨終端懸吊(縱向穩定)。這些操作的平均出血量為1 550 ml(450～3 500 ml)，平均手術時間為176 min(110～240 min)。

術后肩關節被固定懸吊于吊帶約4周，但鼓勵患者在術后早期開始進行手、腕及肘的主動活動。所有的患者均進行臨床及影像學隨訪。腫瘤學觀測指標主要為是否發生轉移、是否復發及生存期的記錄，同時記錄圍手術期及假體相關的并發癥。術后每3個月采用MSTS評分系統[9-10](針對上肢)進行一次功能學的評估。該評分系統主要包含疼痛、活動功能、情感接受程度、手的位置、手的靈活度以及舉物功能。這六個方面根據功能情況的不同，分別給予0～5分的評分，因而MSTS評分系統總分為30分。我們將隨訪過程中記錄下的最好的評分情況作為患者最后的功能評分，以便排除因局部腫瘤復發而導致的功能變差。

我們使用SPSS 17.0 (SPSS,Inc.,Chicago,Illinois)里的Kaplan-Meier生存分析及Wilcoxon檢驗來比較不同切除方式及重建方式對長期功能的影響。

結 果

圖2 45歲軟骨肉瘤的男性病例圖片。A.術前平片顯示左側肱骨近端腫瘤侵犯肩關節伴腋窩巨大軟組織包塊; B、C.關節外整塊切除的肩胛骨及肱骨近端大體標本，B標本內側面，C標本外側面; D.剖開標本可見腫瘤侵犯肩關節囊內；E.術中圖片顯示LARS重建周圍軟組織；F.術后X線片顯示肱骨近端假體懸吊于鎖骨殘端

表2 10例轉移癌患者的臨床信息

最后隨訪，25例患者死于腫瘤，2例帶瘤生存，6例無病生存。10例轉移癌的患者中(表2)，9例死于腫瘤，1例帶瘤生存。4例軟骨肉瘤患者中2例出現局部復發，4例骨肉瘤患者1例出現復發，2例惡性外周神經鞘瘤患者1例出現復發，3例滑膜肉瘤患者中1例出現復發。3年無復發生存率為81.8%，總生存率為41.4%(圖3)；中位生存期為31個月(IQR 18.5～46.0)。平均隨訪時間為34(6～109)個月。

圖3 33例行經典的或改良的Tikhoff-Linberg手術后的3年無復發生存率和總生存率

圖4 76歲老年女性患有肩胛帶軟骨肉瘤。A.術前平片顯示左側肩胛帶骨質破壞; B.術后平片顯示肱骨近端假體懸吊于肩胛骨體部的殘端; C.術后四月出現遠端假體向前側半脫位

表3 文獻復習及比較其他采用MSTS評分評價肩胛帶惡性腫瘤術后的功能情況

注： 切除類型基于Linberg,Malawer等提出的手術分型；＊每個組成部分的總分為5分

3例出現術后早期并發癥：1例患者出現一過性橈神經麻痹，但4個月后完全恢復了神經功能；2例進行過術前放療的患者(<45Gy)出現了傷口延遲愈合，經清創及定期換藥后，傷口均在清創術后2周緩慢愈合。2例患者出現延遲并發癥：1例行限制型肩胛骨假體置換術的患者術后20個月出現了假體肩關節脫位，給予行手術翻修；另1例單純行肱骨近端假體懸吊但未使用LARS韌帶包裹的患者，術后4個月出現了假體的前脫位(圖4)，但該患者手的活動靈活，日常生活未受脫位影響，故未做處理，繼續觀察。

隨訪過程中總的MSTS評分平均為17.6分(MSTS 93評分 59%，0～24分)(表3)(MSTS 93評分為MSTS評分的百分制[10])。大多數患者疼痛得到緩解，平均得分為4.4分(0～5分)(MSTS 93評分88%)，情感接受程度(4.1分，83%，0～5分)和手的靈活度(4.3分，86%，0～5分)得分較高。雖然大部分患者保留了正常的手和肘的功能，但是舉物功能的限制在MSTS評分上表現得很明顯，平均得分僅1.7分(34%，0～3分)，手的位置得分也僅1.4分(28%，0～2.5分)，外展功能得分也比較低，僅1.8分(35%，0～2分)。我們比較了不同切除方式的功能學評分情況，結果提示不同分組間差異無統計學意義。我們也比較了術中重建是否使用LARS韌帶的不同分組間長期功能評分情況，結果發現差異無統計學意義(P=0.23)。

討 論

經典的Tikhoff-Linberg術[3]最先于1928年被描述，此后一直用于治療累及肩關節的惡性或局灶侵襲性良性腫瘤。1977年Marcove介紹了改良的Tikhoff-Linberg術[9]，其中保留了未受侵的肩胛骨體部，使得肱骨近端的假體可固定于殘留的肩胛骨進而獲得更好的功能和肩關節外觀[5,11-12]。

通常我們根據術前的CT及MRI檢查結果在肱骨距腫瘤3～5 cm的位置截骨。而肱骨的骨性缺損則需進行恰當的重建以便為肘關節的活動提供支點，并保證肩關節的穩定性。目前，肱骨的部分置換相比于肱骨短縮在肱骨腫瘤的切除后更為推崇[13-16]。在行Tikhoff-Linberg手術及使用肱骨近端人工假體置換術近10年后，我們認為使用人工假體進行重建不失為一種可靠的重建方式，可使手術失敗率降低，不容易出現短期或長期合并癥。由于在大多數病例中肩袖結構均被切除，因此通常容易出現一些內固定物的遠端半脫位，具體說來即行影像學檢查發現假體頭部直接位于肩峰的下方。但是這種前脫位通常無明顯癥狀，僅影響肩部外形而并不影響手的功能。

表4 不同的手術切除方式及重建方法的MSTS功能學評分

注：切除類型基于Linberg,Malawer等提出的手術分型；＊每個組成部分的總分為5分：LARS為軟組織修復使用韌帶增強重建系統特制的人工韌帶材料(Ligament Advanced Reinforcement System)

重建后，盂肱關節的功能恢復主要取決于關節周圍肌肉的保留情況[15]。不幸地是，幾乎所有病例肩袖肌群均被切除，因而本組病例的術后外展功能較差。在MalawerⅣ和Ⅴ的切除中，三角肌盡量被保留或被重建。然而，當肱骨近端或肩胛骨起源的腫瘤累及三角肌時，需要將三角肌連同腫瘤一并整塊切除才能保證合適的腫瘤學邊界。在我們的病例中橈神經和肌皮神經均被分離和保留，而腋神經則在4例MalawerⅥ型和1例MalawerⅤ型的病例中因受腫瘤浸潤而連同腫瘤標本一并被切除。

在復習采用MSTS評分系統評價關節外整塊切除肩胛帶惡性腫瘤的功能情況的文獻后，我們發現到目前為止，行該類手術的患者數量有限[11,17-21]。Capanna等通過每組12例病例進行配對研究，比較了經典的Tikhoff-Linberg術式和改良術式切除肩胛帶惡性腫瘤的功能學預后。但他們沒有使用MSTS評分系統來評價功能情況，因而我們無法將他們的功能學結果與本研究及其他研究進行比對。總結目前已有的采用MSTS評分來評價功能的文獻，我們發現總的功能學平均評分在15.6分[21]和23.2分[22]不等，而我們的總分在他們之間。所有的研究者均發現患者在疼痛、情感接受程度和手的靈活性方面獲得令人滿意的評分。而多數患者在問及他們是否能將物體舉過頭部及是否能參與到他們的日常體育活動時，評分較低。本研究中包含7例改良的Tikhoff-Linberg術式和26例經典的Tikhoff-Linberg術式，平均活動評分和舉物評分分別為1.8分(0～2分)和1.7分(0～3分)。但當用本組病例比較不同的切除方式對功能的影響時，我們發現差異無統計學意義(表4，P=0.75)。

軟組織的重建取決于骨與軟組織的切除范圍[17]。在保肢手術中，如果要讓肢體遠端滿足功能的需要，軟組織重建和骨性重建一樣重要。許多研究已得出結論，使用LARS韌帶來進行軟組織重建可獲得靜態的、更加穩定的假體懸吊和避免過多神經血管束的牽拉。而術后神經血管束的被牽拉是許多研究中比較多見的并發癥[23-24]。但是，因為肌肉的大量剝離和切除，我們僅能達到形態上的重建和軟組織的簡單固定以保證關節穩定。我們使用LARS韌帶縫合和包裹肱骨頭假體于殘留的周圍肌肉、肌腱及其他軟組織中，以期能限制假體的活動。但當我們比較使用LARS韌帶重建和簡單使用韌帶縫合線縫合周圍軟組織的情況時，并未發現明顯功能的改善。

在本研究中，有10例轉移癌的患者，在局部我們也選擇了如此廣泛、徹底的腫瘤切除方式，主要是基于他們大多數為孤立的轉移灶，且出現了頑固性疼痛，嚴重影響他們的日常生活，需徹底切除病灶才能得到緩解。同時，僅有的2例有多發轉移灶的患者，因原發腫瘤分別為乳腺癌和甲狀腺癌，預期生存期比較長，因而局部采取了較為徹底的切除方式。和局部原發肉瘤不同，這些肩胛帶的轉移灶，即使出現了大量骨質破壞，軟組織浸潤范圍也相對較小，比較容易施行如此廣泛的切除手術，進而降低局部腫瘤復發率。

本文除了是回顧性研究，還有許多其他不足。首先，部分患者的隨訪時間較短。但這是由于某些病例為原發或轉移性的高級別惡性腫瘤，預期生存期較短。同時腫瘤的局部復發也對這些患者術后長期功能情況產生了巨大影響。第二，在我們的功能學評估中，MSTS評分過程也略顯粗略，我們沒有相對精確的數值去測量術后肩關節各個方向的主動及被動活動角度，上肢等距活動的肌力強度和采用其他可以精確記錄肩關節、肘關節及手的功能情況的參數。因而我們利用MSTS評分所做的各組比較可能缺乏精細的區分度，使結果差異無統計學意義。

總之，關節外、整塊切除累及肩關節的肩胛帶惡性腫瘤，并采用人工假體進行重建，可保留相對良好的上肢功能，圍手術期并發癥較少。采用LARS韌帶進行軟組織重建似乎并未明顯改善這部分患者的長期功能學預后。

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(本文編輯：李靜)

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Limb-sparing resections for malignant tumors of shoulder girdle:11-year experience of classical or modified tikhoff-linberg procedures in a single institution

XieLu，GuoWei，TangXiaodong，YangRongli.

PekingUniversityPeople′sHospital,MusculoskeletalTumorCenter,Beijing100044,China

GuoWei，Email:bonetumor@163.com

Background We evaluated the functional and oncologic outcome of 33 patients with malignant tumors of the shoulder girdle who were managed with classical or modified Tikhoff-Linberg procedures in our centre so as to compare the influence of different methods of soft tissue reconstruction on the function of upper limbs and to share some experience in limb-sparing operations for malignant tumors of shoulder girdle.Methods From July 1st 2001 to September 30th 2013,one hundred and ninety-four consecutive patients who had resection of tumors around shoulder girdle were reviewed.The tumors originated from the proximal humerus in 130 patients,scapula in 40 and circumambient soft tissue in 21.Preoperatively,in addition to general routine examinations,X-ray radiography,CT and MRI of the tumors,chest CT and ECT scanning were all performed in those patients.Angiography was added if there was neurovascular (brachial plexus and axillary vessels) involvement.The inclusion criteria contained:(1) patients had classical or modified Tikhoff-Linberg procedures (Malawer Type Ⅳ,Ⅵ or Ⅴ) in our centre; (2) patients were firstly treated in our centre and they had not undergone any kind of biopsy or operation of the shoulder girdle before;(3) the proximal humerus or the humeral head were resected with total or partial scapular extraarticularly.Patients who had amputation,intraarticular total scapulectomy,or proximal humerus resection without glenoid resection were excluded.Thirty-five patients were included in this study,but two patients who lost follow-up were excluded.According to the classifications of shoulder girdle resections of Malawer et al.,7 patients had extraarticular proximal humerus and partial scapular resection (type Ⅴ),21 patients had extraarticular humeral head and total scapular resection (type Ⅳ) and 5 patients had extraarticular proximal humeral and total scapular resection (type Ⅵ).There were 11 female and 22 male with average age of 43 years old (range,17 to 82 y).All patients were followed up for a mean of 34 months (range,6 to 109 months).The pathologic diagnosis obtained by needle or open biopsies included 10 metastatic tumors (4 from lung cancer，3 from breast cancer,1 from thyroid cancer and 2 from unknown origin),7 chondrosarcomas,4 osteosarcomas,3 Ewing sarcoma/PNET,3 synovial sarcomas,2 malignant peripheral nerve sheath tumors,1 malignant fibrous histocytoma,1 fibrous sarcoma,1 liposarcoma and 1 malignant hemangiopericytoma.The stage and extent of the tumor were evaluated according to the Enneking system.Neoadjuvant chemotherapy was administered to patients with osteosarcoma,Ewing's sarcoma/PNET and partial malignant soft tissue sarcoma.As for other anatomical sites,limb salvage procedures for bone tumors of the shoulder girdle comprise three steps:complete resection of tumors,reconstruction of bone defects and good soft tissue covering.According to the surgical classification system proposed by Linberg and Malawer et al,classical Tikhoff-Linberg resection (also called shoulder girdle resection Malawer type Ⅳ) contained extraarticular en bloc resection of proximal humerus or humeral head,glenohumeral joint,the whole scapular and lateral clavicle.While modified Tikhoff-Linberg procedure (Malawer type Ⅴ) meant extra-articular resection of proximal humerus,glenohumeral joint,lateral clavicle and the neck of scapular glenoid.The surgical margins of the resected tumor were grossly and microscopically evaluated by two different experienced pathologists respectively.If they disagreed in opinion,the margins would be judged by another doctor who usually would be a senior pathologist.Results All those 33 patients survived the perioperative period and were followed up clinically after surgery (mean follow-up time 34 m,range 6 to 109 m).At the final follow-up,6 patients were alive without evidence of disease,2 patients remained alive but with disease,and 25 had died of their disease.In patients with metastatic bone tumor,9 had died of their disease and 1 were alive with disease.Local recurrence developed in 2 patients with chondrosarcomas,1 patient with osteosarcoma,1 patient with malignant schwannoma and 1 patient with synovial sarcoma.The 3-year recurrence-free survival and overall survival were 81.8% and 41.4% respectively by the Kaplan-Meier Survival analysis (SPSS v 17.0; SPSS,Inc.,Chicago,IL) and the median survival time was 31 month.Early complications related to tumor resection occurred in 3 patients.One patient presented with temporary radial nerve palsy postoperatively,and fully recovered after 4 months of conservative treatment.Two patients who

radiotherapy before operation (doses of the radiotherapy were above 45 Gy) presented with delayed wound healing.They received debridements and got healed two weeks later.One patient who received constrained scapular prosthetic replacement had prosthesis dislocation 20 months after surgery while another female patient with proximal humeral prosthetic replacement had anterior subluxation four months after surgery (Fig.6).Although the shoulder joint revision surgery was only carried out for the former patient,those two patients had satisfactory manual dexterity and did not affect much of their daily lives.For all patients at the final follow-up,the average MSTS 93 score was 17.6 of 30 points (59%;range,0%-80%).Pain was relieved in most patients,with a mean score of 4.4(87.5%).High scores were achieved in emotional acceptance and hand dexterity,with an average of 4.1(82.5%) and 4.3(86.3%),respectively.The abduction of shoulder was restricted severely,only 6 patients could position their hands above the waist on front plane.The ranges of active shoulder abduction and forward flexion motion were 0°-40° and 10°-45°,respectively.Although normal hand and elbow functions were retained in most patients,limitations in lifting ability and abduction function were reported.The average score for these two items was 1.7(33.8%) and 1.8(35%),respectively.We compared the functional outcomes with Muscolo-Skeletal Tumor Society (MSTS) rating scale in different types of resection and did not find any difference in statistical analysis (Wilcoxon test,SPSS v 17.0; SPSS,Inc.,Chicago,IL) no matter in total points (P=0.88) or in scores of different aspects (Table Ⅲ).As for soft tissue reconstruction,we also compared the MSTS rating scores between using LARS or not,and there seemed not to have any statistical differences in over-all functional scores (P=0.23)(Wilcoxon test,SPSS v 17.0; SPSS,Inc.,Chicago,IL) (Table Ⅲ).However of all the detailed functional scores,the manual dexterity tended to be better in the group of using LARS (Wilcoxon test,P=0.05).Conclusion The Tikhoff-Linberg procedure not only provided a feasible method for wide resection of malignant tumors involving shoulder girdle but also preserved much of manual and elbow functions.However the abduction function of the shoulder was poor because the rotator cuff and deltoid had been sacrificed.We have not found any major long-term functional difference either between classical and modified Tikhoff-Linberg procedures or between different soft tissue reconstructions in the follow-up.

Shoulder girdle;Malignant tumor;Operation;Function

10.3877/cma.j.issn.2095-5790.2015.01.009

衛計委科研專項(201402016)

100044北京大學人民醫院骨腫瘤科

郭衛，Email:bonetumor@163.com

2014-12-20)