丘腦枕核參與情緒信息加工的多條通路

陳珊珊 蔡厚德

(南京師范大學腦與行為實驗室, 南京 210097)

1 前言

丘腦枕核(pulvinar, PV)是丘腦后部和背外側一個大的神經核團。它位于外側膝狀體的后部、中部和背部, 部分覆蓋上丘并包圍上丘的上丘臂。丘腦枕核的體積在進化過程中逐漸增大, 在人類大腦中達到最大。對于靈長類動物來說, 丘腦枕核是丘腦中接受視覺輸入的最大神經核團,幾乎占了整個丘腦的2/5; 而對于嚙齒類動物或者是某些小型哺乳動物來說, 丘腦枕核可能并不存在(Correia, 2011; Stepniewska, 2004)。考慮到人類在進化過程中用于交流的情緒表達越來越復雜,丘腦枕核體積增大可能反映了其在情緒信息加工中具有某種作用(Maior, Hori, Tomaz, Ono, &Nishijo, 2010)。雖然很早就有研究表明, 情緒信息的加工有丘腦枕核的參與(Morris, De Gelder,Weiskrantz, & Dolan, 2001; Morris, ?hman, &Dolan, 1999; Vuilleumier, Armony, Driver, & Dolan,2003), 但是由于有關加工情緒信息的神經機制的研究一直集中在以杏仁核為核心的皮層和皮層下神經網絡方面, 加之從大腦深層結構中獲得高質量的神經信號存在技術上的困難, 丘腦枕核在情緒信息加工中的作用被忽視。最近來自腦損傷病人的研究發(fā)現, 杏仁核受損但丘腦枕核正常的病人和正常被試一樣, 可以自動、快速地探測到恐懼面孔(Tsuchiya, Moradi, Felsen, Yamazaki, &Adolphs, 2009); 丘腦枕核受損但杏仁核正常的病人卻無法在威脅性圖片呈現的早期對其進行快速加工(Ward, Danziger, & Bamford, 2005)。這表明,杏仁核對負性情緒的早期加工并不是必不可少的,丘腦枕核對情緒信息的早期加工具有關鍵作用;在杏仁核受損情況下, 丘腦枕核和其他相關腦區(qū)在情緒的早期加工中可以起到某種替代作用(Bach,Talmi, Hurlemann, Patin, & Dolan, 2011)。另外, 有關靈長類動物和人類的研究表明, 丘腦枕核中存在一部分神經元, 可以區(qū)分不同的情緒面孔(高興,悲傷, 憤怒, 驚奇) (Maior et al., 2010)。丘腦枕核受損會影響個體對恐懼面孔的識別(Ward, Calder,Parker, & Arend, 2007)。Liebermann 等(2013)對68名丘腦卒中病人進行研究發(fā)現, 病人出現情感障礙的主要原因是丘腦枕核受損。以上證據表明,丘腦枕核對情緒信息的加工具有重要作用。

那么情緒信息是如何通過丘腦枕核進行加工的？研究表明, 丘腦枕核是視覺系統中“低通路”的主要成分之一, 可以把來自上丘(superior colliculus)的信息快速傳遞到杏仁核, 從而使個體迅速產生生理體驗和行為反應(Tamietto et al.,2009; Tamietto, Pullens, De Gelder, Weiskrantz, &Goebel, 2012)。由于上丘–丘腦枕核–杏仁核通路(superior colliculus-pulvinar-amygdala pathway)可以在沒有視覺皮層參與的情況下對情緒信息進行加工, 因此該皮層下通路對情緒信息的加工是自動的、快速的、不需要意識參與的(Gainotti, 2012)。

但是, 丘腦枕核參與的加工情緒信息的視覺通路并不只有皮層下通路這一條, 情緒信息也可以通過丘腦枕核–皮層通路(pulvinar-cortical pathway)得到快速加工, 然后傳遞到杏仁核(Faivre, Charron,Roux, Lehericy, & Kouider, 2012; Pessoa & Adolphs,2010)。并且, 在丘腦枕核–皮層通路中, 丘腦枕核既可以以皮層–丘腦枕核–皮層環(huán)路(cortico-pulvinocortico circuits)的形式在注意的調節(jié)下對情緒信息進行加工, 又可以以上丘–丘腦枕核–皮層通路(colliculo-pulivinal-cortical pathway)的形式參與到視覺場景中顯著性刺激的探測, 使注意焦點發(fā)生轉移(Saalmann & Kastner, 2011)。本文的主要目的是整理丘腦枕核參與情緒信息加工的多條通路的證據, 強調丘腦枕核在情緒信息加工中的重要作用。

2 上丘–丘腦枕核–杏仁核通路

有關情緒性視覺信息加工的研究認為, 類似于聽覺系統中情緒信息加工的內側膝狀體-杏仁核通路, 視覺系統中同樣存在著“低”通路, 負責對情緒信息進行自動、快速的加工。丘腦枕核是“低”通路的重要成分, 用于把從上丘接收的信息快速傳遞到杏仁核。自Morris等(1999)提出丘腦枕核參與到上丘–丘腦枕核–杏仁核通路之后, 大量來自腦成像和腦損傷的研究為該通路的存在提供了證據。研究者們用不同的實驗材料(面孔和姿態(tài))和不同的基本情緒(憤怒、恐懼、高興、悲傷)對“盲視”病人以及正常被試進行研究均發(fā)現, 和中性情緒相比, 在無意識知覺情況下, 情緒面孔或姿態(tài)均能引起丘腦枕核的特異性激活以及上丘、丘腦枕核、杏仁核之間功能連接的增強(De Gelder, Morris, & Dolan, 2005; De Gelder, Vroomen,Pourtois, & Weiskrantz, 1999; Liddell et al., 2005;Williams et al., 2006)。以上研究使用的實驗材料均為靜態(tài)圖片, 而我們在自然狀態(tài)下知覺情緒信息一般以視覺場景中的運動線索為主, 因此靜態(tài)圖片缺乏生態(tài)性。Van den Stock等人(2011)用動態(tài)的情緒姿態(tài)為材料研究了無意識情況下情緒信息加工的神經機制, 發(fā)現和中性姿態(tài)相比, 呈現在受損視野的憤怒姿態(tài)同樣引起了上丘、丘腦枕核和杏仁核的激活, 為上丘–丘腦枕核–杏仁核通路存在的生態(tài)學意義提供了直接的證據。

圖1 連接上丘、丘腦枕核和杏仁核之間的神經纖維束。綠色線條表示左半球內三者之間的連接; 藍色線條表示右半球內三者之間的連接(Tamietto et al., 2012)。

上丘–丘腦枕核–杏仁核通路存在三種不同的功能特性：第一, 該通路可以對刺激攜帶的情緒信息進行快速分析(Garrido, Barnes, Sahani, &Dolan, 2012; Luo, Holroyd, Jones, Hendler, & Blair,2007; Luo et al., 2010); 第二, 該通路傾向于加工粗糙的、低空間頻率的情緒信息(Johnson, 2005;Tamietto et al., 2009); 第三, 該通路對情緒信息的加工相對獨立于對信息有意識知覺的視覺皮層通路(Cecere, Bertini, & Ladavas, 2013; De Gelder,van Honk, & Tamietto, 2011; Tamietto & De Gelder,2010)。研究表明, 丘腦枕核并不僅僅是上丘–丘腦枕核–杏仁核通路中的信息傳遞者, 丘腦枕核的參與更有利于該皮層下通路快速加工低空間頻率情緒信息的功能的實現。如腦磁圖(MEG)研究發(fā)現, 在情緒刺激呈現10-20ms、20-30ms之后, 丘腦區(qū)域(包括丘腦枕核)和杏仁核區(qū)域分別出現顯著的事件相關同步化(event-related synchronization,ERS), 視覺皮層區(qū)域的ERS在刺激呈現后40ms左右才開始出現。表明丘腦枕核為杏仁核提供了早期的信息來源, 并且信息在兩者之間的傳遞非常迅速——丘腦枕核在接收到信息后10ms左右便可以把它傳遞到杏仁核(Luo et al., 2007)。Van Le等人(2013)考察丘腦枕核中部和背外側神經元對情緒信息的敏感性, 發(fā)現相對于猴子面孔、猴掌以及幾何圖片, 丘腦枕核神經元傾向于對包含恐懼信息的蛇圖片做出更快更強的反應。同時,研究者發(fā)現, 丘腦枕核的神經元對低空間頻率的蛇圖片具有和正常圖片相似的敏感性; 當圖片為高空間頻率時, 這種敏感性消失。這與Vuilleumier等人(2003)的研究結果相似, 即相對于高空間頻率的刺激, 丘腦枕核對低空間頻率的刺激更為敏感(Vuilleumier et al., 2003)。

3 丘腦枕核–皮層通路

丘腦枕核不僅從上丘丘臂接受視覺輸入, 還與皮層存在雙向連接。相比于從上丘接受視覺輸入, 丘腦枕核的大部分視覺輸入來自視覺皮層(Correia, 2011; Grieve, Rivadulla, & Cudeiro, 2009)。一般認為, 皮層–皮層通路是視覺信息在皮層間傳遞的主要通路, 但是相鄰的皮層之間也會通過丘腦枕核進行連接, 形成皮層–丘腦枕核–皮層環(huán)路(圖2)。體外研究發(fā)現, 用微刺激法刺激丘腦枕核可以引起相應皮層區(qū)域的強烈激活; 而連接相鄰皮層區(qū)域的丘腦枕核神經細胞失活會導致皮層間信息交流的失敗(Theyel, Llano, & Sherman,2010)。以上信息表明皮層間的信息交流在很大程度上依賴于皮層–丘腦枕核–皮層環(huán)路。

圖2 皮層–皮層之間的直接神經連接和皮層–丘腦枕核–皮層之間的間接神經連接(以V2-丘腦枕核–V4神經環(huán)路為例)。丘腦枕核內的藍色區(qū)域表示V2的投射區(qū), 粉色區(qū)域表示V4的投射區(qū), 紫色區(qū)域表示兩者投射區(qū)的重合部分(Saalmann & Kastner, 2011)。

研究者認為, 丘腦枕核可以同步相鄰皮層神經元的震蕩水平, 由此提高信息在皮層間傳遞的效率。Saalmann, Pinsk, Wang, Li和Kastner (2012)在猴子進行視覺空間注意任務的同時, 記錄了丘腦枕核神經元、V4神經元和枕顳皮層(TEO)神經元的電活動, 并使用DTI (diffusion tensor imaging)把電極插入的位置精確定位在丘腦枕核、皮層連接區(qū)域。研究結果顯示, 在注意保持階段, 丘腦枕核神經元、V4神經元和枕顳皮層(TEO)神經元三者的興奮水平在低頻波段α波(8～15 Hz)有很強的一致性。這表明丘腦枕核根據注意分配調節(jié)皮層細胞激活水平的同步化。Padmala, Lim和Pessoa(2010)利用注意瞬脫范式結合功能磁共振成像(fMRI)技術研究了四種刺激條件下(受注意的情緒刺激、受注意的中性刺激、未被注意的情緒刺激、未被注意的中性刺激)丘腦枕核的反應, 發(fā)現注意情況下情緒刺激引起的丘腦枕核的激活水平顯著高于非注意情況下情緒刺激引起的丘腦枕核的激活水平; 而當刺激類型為中性刺激時, 不同注意條件下刺激引起的丘腦枕核的激活水平并無顯著差異。實驗結果表明, 丘腦枕核除了以被動的方式(皮層下通路)參與情緒信息的加工之外,也主動參與到與情緒性注意和意識有關的神經機制。丘腦枕核的激活可能增強了相關腦區(qū)對情緒信息的定向、意識和反應(Hamilton, Chen, &Gotlib, 2013; Hamilton et al., 2012)。

丘腦枕核–皮層通路的信息輸入除了來自視覺皮層, 還可以來自上丘, 以上丘–丘腦枕核–皮層通路的形式對情緒信息進行加工。如有證據顯示, 丘腦枕核可以把來自于上丘的信息投射到視覺信息加工的背側通路區(qū)域V3、MT (middle temporal)和LIP (lateral intraparietal cotex), 之后可再由LIP傳遞到額葉的FEF (frontal eye fields)和LPFC (lateral prefrontal cortex) (Berman &Wurtz, 2010, 2011; Lyon, Nassi, & Callaway, 2010;Miller & Buschman, 2013)。情緒刺激被認為是視覺場景中的顯著刺激, 可以以自下而上刺激驅動的方式引起注意轉移或注意偏向(Vuilleumier,2005)。研究表明LIP對顯著刺激較為敏感, 并被認為是大腦皮層中自下而上注意信號的來源, 上丘可能為LIP提供了重要的信息輸入(Miller &Buschman, 2013)。Troiani和Schultz (2013)研究了在排除自上而下注意機制干擾條件下, 由刺激驅動引起的大腦的激活情況。研究發(fā)現, 恐懼面孔(情緒刺激)和房子(非情緒刺激)引起的杏仁核的激活水平無顯著差異, 但在恐懼面孔條件下, 杏仁核與丘腦枕核、頂葉(包括LIP)以及FEF區(qū)之間的激活水平呈顯著的正相關。因此研究者認為,丘腦枕核和頂葉可能是大腦中最早識別動機性刺激的神經機制的一部分。另外, 由于信息在上丘、丘腦枕核和皮層之間能夠迅速傳遞(最快可達2.3ms), 使得上丘–丘腦枕核–皮層通路非常適合運動探測和顯著性刺激加工(Berman & Wurtz,2010)。該通路可以使個體對視覺場景中非注意條件下的顯著刺激進行快速定向, 使注意的焦點從當前刺激轉移到顯著刺激上來, 從而有利于個體根據外界環(huán)境迅速做出某種適應性行為(Bar,2007)。

但是, 無論丘腦枕核–皮層通路的視覺輸入來自上丘還是視覺皮層, 丘腦枕核均可以通過控制皮層神經元的興奮水平提高皮層間信息交流的效率。同時, 通過設立皮層間神經元的振蕩模式,快速反應的丘腦枕核可以允許皮層–皮層間信息傳遞前饋機制的早期調節(jié), 這種調節(jié)可能是發(fā)生在來自外側膝狀體–紋狀皮層通路的視覺信息到達視覺皮層之前的(Saalmann & Kastner, 2013)。當攜帶情緒信息的刺激信號較微弱時, 丘腦枕核–皮層通路可以整合來自皮層和皮層下的信息, 通過增強信號來擴大刺激的行為影響力(Padmala et al., 2010)。

4 總結與展望

丘腦枕核與皮層和皮層下連接的復雜性使丘腦枕核參與情緒信息加工的多條通路成為可能。它不僅可以把來自上丘的情緒信息傳遞到杏仁核,使信息在沒有視覺皮層參與的情況下得到加工;也可以把來自上丘的信息傳遞到皮層, 以刺激驅動的方式調節(jié)注意。由于上丘的視覺輸入來自視網膜, 因此視網膜–上丘–丘腦枕核–皮層通路可能代表了一條獨立于視網膜–外側膝狀體–皮層通路的視覺信息加工通路(Saalmann & Kastner,2011)。除此之外, 丘腦枕核也可以從視覺皮層接受視覺輸入, 在注意的調節(jié)下對情緒信息進行加工。由于丘腦枕核–皮層通路的視覺輸入既可以來自上丘, 又可以來自視覺皮層, 丘腦枕核可能通過有選擇性的規(guī)定信息在皮層間傳遞路徑的方式來促進信息的加工(圖3)。

圖3 丘腦枕核參與的多條情緒信息加工的神經通路

既然丘腦枕核–視覺皮層通路也可以從上丘接受低空間頻率的情緒信息并對其進行快速、有效的加工, 似乎沒有必要分離出一條皮層下通路用于對情緒信息進行快速知覺。并且, 上丘、丘腦枕核、杏仁核三者之間在結構上是否存在連接,動物和人類的研究存在著不一致性(Day-Brown et al., 2010; Jones & Burton, 1976; Lyon et al., 2010;Schmid et al., 2010; Tamietto et al., 2012)。因此研究者對上丘–丘腦枕核–杏仁核通路存在的真實性和必要性提出了質疑(Cauchoix & Crouzet, 2013;Faivre et al., 2012)。鑒于丘腦枕核復雜的結構以及與皮層和皮層下腦區(qū)存在著廣泛的神經連接, 我們還無法確定丘腦枕核專門參與到其中一條神經通路而排除丘腦枕核參與其他神經通路的可能性。并且大腦中存在加工情緒信息的多條通路不僅更有利于情緒信息的加工(Pessoa & Adolphs,2011), 而且能更好的解釋由顯著刺激引起的神經系統的反應(Garrido et al., 2012)。

Nguyen等人(2013)通過觀察猴子的丘腦枕核神經元對類似面孔刺激的反應發(fā)現, 丘腦枕核神經元對視覺刺激的反應可以分為兩個不同的階段：早期的快速反應階段和晚期的逐漸增強反應階段。早期階段神經元的反應主要是對視覺刺激進行編碼, 晚期階段神經元的反應主要是對視覺刺激進行分類。研究者認為, 丘腦枕核神經元早期反應階段的信息輸入可能來自上丘的表層和視網膜, 晚期階段的信息輸入主要來自視覺皮層、前額葉皮層等。從解剖結構來看, 丘腦枕核下側和外側主要從視網膜、上丘表層和視覺皮層接收視覺輸入, 是丘腦枕核主要的視覺區(qū)域; 丘腦枕核中部, 一般被認為是丘腦枕核的高級區(qū)域, 除了與視覺皮層之間有連接之外, 還與頂葉、前額葉、扣帶回、杏仁核等有神經連接(Correia, 2011;Grieve et al., 2009)。丘腦枕核中部受損影響個體對恐懼面孔而非其他種類的情緒面孔的識別, 丘腦枕核前部和外側受損對情緒面孔的識別沒有影響(Ward et al., 2007)。因此, 是否存在這樣一種可能, 即丘腦枕核的不同子區(qū)域在不同的時間段內參與到加工情緒信息的不同神經通路中, 對情緒信息的加工分別起不同的作用？目前, 國內外關于此類的研究仍比較匱乏, 今后的研究或許應該重點研究丘腦枕核不同子區(qū)域在情緒信息加工中的作用而不是繼續(xù)爭論丘腦枕核到底通過哪條通路起作用。

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