叉角厲蝽對斜紋夜蛾生殖行為的干擾脅迫

陳美云，陳科偉*，王蘭蘭，賈彩娟，冼繼東

(1.華南農業大學資源環境學院，廣州 501640;2.深圳市梧桐山風景區管理處，深圳518004)

天敵昆蟲在害蟲種群數量調節中起著非常重要的作用，但目前對天敵的控害潛能評估主要依據天敵的直接作用(direct effect or consumption effect)，即以直接殺死某一特定蟲態害蟲的數量作為評價天敵效能的主要指標。有研究表明，昆蟲天敵除直接捕食/寄生害蟲，影響害蟲的種群密度外，還能通過間接作用(indirect effect or non-consumption effect，即天敵存在但不直接攻擊或取食獵物)，引起害蟲某些行為習性的改變，從而間接影響害蟲的生存或生殖適合度(Abrams and Rowe，1996;van Buskirk and Yurewicz，1998;Nakaoka，2000;Eitem and Blaustein，2004;Clinchy et al.，2013)。如黑腹果蠅Drosophila melanogaster在受到捕食性天敵異色瓢蟲Harmonia axyridis 和龜紋瓢蟲Propylea japonica 持續脅迫時，黑腹果蠅的壽命、繁殖與子代的生長發育均產生變化(李燕平和戈峰，2010a，2010b)。雌性豆象Mimosestes amicus 受到寄生蜂Uscana semifumipennis 威脅時，減少散產卵粒的比例，增加堆積卵(2-3 層卵疊在一起)的數量，從而降低了后代被寄生的風險，但這種生殖策略的改變伴隨著雌豆象壽命縮短、繁殖力下降的后續效應(Deas and Hunter，2012)。這些研究表明，當天敵與害蟲同處某一特定的空間環境中，即使天敵沒有直接捕食/寄生害蟲，也會對害蟲的生存或生殖適合度造成一定的負面影響。因而，簡單的將直接殺死的害蟲數量作為評價天敵效能的唯一指標存在不足，這將低估天敵的生防效能。

叉角厲蝽Eocanthecona furcellate(Wolff)，屬半翅目Hemiptera、蝽科Pentatomidae，廣泛分布于我國華南地區，對許多重要的鱗翅目害蟲幼蟲，如斜紋夜蛾Spodoptera litura(Fabricius)、甜菜夜蛾 Spodoptera exigua Hübner、小 菜 蛾 Plutella xylostella(L.)等均具良好的捕食作用(朱滌芳，1990)。蔣杰賢和梁廣文(2001)曾用功能反應評估了叉角厲蝽對斜紋夜幼蟲的捕食效能。但叉角厲蝽除了對斜紋夜蛾幼蟲構成直接獵殺作用外，對其非直接捕食蟲態-斜紋夜蛾成蟲的生殖行為是否會構成一定的干擾脅迫作用則是有待探究的問題。為此本文以叉角厲蝽-斜紋夜蛾為研究對象，觀測斜紋夜蛾成蟲面臨其幼蟲期重要捕食性天敵-叉角厲蝽存在時的生殖行為反應。研究結果可為全面、合理評價天敵的控害潛提供相關的科學依據。

1 材料與方法

1.1 供試昆蟲

斜紋夜蛾S.litura(Fabricius):由中山大學生命科學院提供健康幼蟲。在溫度26±1℃，光照L∶D=14∶10，相對濕度60%-70%的光照培養箱內用人工飼料飼養，飼料配方與飼養方法參照陳其津等(2000)。

叉角厲蝽E.furcellate(Wolff):采自華南農業大學附近菜場番薯地，在室內用斜紋夜蛾及黃粉蟲幼蟲作為食物進行繁育，在室內繁殖約5 代。試驗前饑餓24 h。

1.2 試驗方法

斜紋夜蛾產卵筒(自制):由底面直徑為15 cm 的玻璃培養皿和高30 cm 的圓柱型塑料膠片紙構成，膠紙筒內壁粘上白色A4 紙。在底部的培養皿中放置含25%蜂蜜水的棉球，為斜紋夜蛾成蟲提供補充營養。

試驗設計:試驗共設3個處理。處理Ⅰ:產卵筒中放置2 對斜紋夜蛾成蟲(羽化3 d 內未交配，下同)+2 頭叉角厲蝽雌成蟲;處理Ⅱ:產卵筒中放置2 對斜紋夜蛾成蟲+2 頭叉角厲蝽雌成蟲+2 頭四齡斜紋夜蛾幼蟲;Ⅲ:產卵筒中放置2 對斜紋夜蛾成蟲，作為對照。將斜紋夜蛾成蟲放置在上述3個處理條件下，飼養至斜紋夜蛾停止產卵為止。每天更換A4 紙、清潔紙筒底部培養皿，及時更換處理Ⅰ、Ⅱ中的叉角厲蝽及處理Ⅱ中的斜紋夜蛾幼蟲。每個處理設置30個重復。

叉角厲蝽對斜紋夜蛾的干擾行為觀察:每天8∶00-20∶00 時段內，每隔2 h 觀察一次叉角厲蝽對斜紋夜蛾的干擾行為，記錄斜紋夜蛾的行為反應，每次觀察時間為1 h，連續觀察5 d。

斜紋夜蛾的卵空間分布:從下到上，將高30 cm 的產卵籠按0-10 cm、10-20 cm、20-30 cm劃分成3個區域，分別統計各區域中斜紋夜蛾的卵塊數。

斜紋夜蛾產卵量及卵孵化率統計:在標記卵塊的空間位置后，逐日將各卵塊分置培養皿中，放入光照培養箱中繼續發育，并統計卵的孵化率。

卵塊結構劃分:根據斜紋夜蛾卵塊中卵的層數，分為單層卵、2 層卵、3 層及3 層以上卵塊。

卵塊體積大小估計:以每個斜紋夜蛾卵塊所含卵粒數作為衡量卵塊體積大小的指標。

卵塊上尾毛覆蓋度劃分:Ⅰ級為無尾毛覆蓋;Ⅱ級為少量尾毛覆蓋(尾毛覆蓋卵塊表面約1/3);Ⅲ級為大量尾毛覆蓋(尾毛覆蓋卵塊表面超過2/3)。

1.3 數據處理

采用SAS 9.0 軟件進行數據的統計與分析，平均數以M±Se 表示，用one-way ANOVA 分析叉角厲蝽干擾脅迫對斜紋夜蛾產卵量、卵孵化率、卵塊結構、空間分布的影響。用最小顯著極差法(LSR，α=0.05)進行均數的多重比較。

2 結果與分析

2.1 叉角厲蝽對斜紋夜蛾產卵行為的干擾作用

在處理Ⅰ中，處于饑餓狀態的叉角厲蝽在試驗區內四處爬行，尋找獵物，而斜紋夜蛾采取逃離或躲避的措施來擺脫叉角厲蝽的接觸，這對斜紋夜蛾正常的棲息、交尾與產卵行為產生一定的干擾作用。在處理Ⅱ中，由于提供了少量斜紋夜蛾幼蟲，叉角厲蝽將一部分時間用于處理獵物，對斜紋夜蛾成蟲的干擾行為有所減弱。

2.2 叉角厲蝽干擾脅迫對斜紋夜蛾產卵量的影響

當有叉角厲蝽存在情況下，斜紋夜蛾的產卵量顯著減少。處理Ⅰ與處理Ⅱ的產卵量分別為1071.47 粒與 1188.40 粒，明顯少于對照的1944.33 粒。處理Ⅰ與處理Ⅱ的卵孵化率分別為65.64%和65.14%，略低于對照的72.24%，但未見明顯的統計學差異(表1)。

表1 叉角厲蝽干擾脅迫下斜紋夜蛾的產卵量與卵孵化率Table 1 Fecundity and egg hatch rate of Spodoptera litura under the nonconsumption stress from Eocanthecona furcellate

2.3 叉角厲蝽干擾脅迫對斜紋夜蛾卵塊數量與結構的影響

叉角厲蝽的存在除制約斜紋夜蛾產卵量外，對卵塊數量、結構、大小也構成一定的影響(見表2)。在處理Ⅰ，即在有饑餓的叉角厲蝽存在情況下，斜紋夜蛾產下的卵塊數最少，平均9.12 塊，其中單層卵卵塊與雙層卵卵塊各占52.41% 和41.74%;處理Ⅱ的總卵塊數為11.82 塊卵，稍高于處理Ⅰ，卵塊主要以單層卵卵塊為主，占總卵塊數的64.13%;對照的卵塊數最多，為15.92 塊卵，卵塊中單層、雙層及多層卵塊比例為30.76%、46.67%及22.57%，見表2。

從斜紋夜蛾所產卵塊的體積大小(以每個卵塊所含實際卵粒數作為觀測指標)來看，處理Ⅰ、Ⅱ中斜紋夜蛾卵塊以少于含200 粒的卵塊為主，分別占總卵塊數的62.76%與70.97%，而對照中含量少于200 粒卵的卵塊數僅總卵塊數的37.64%(見表3)。

表2 叉角厲蝽干擾脅迫下斜紋夜蛾卵塊中卵層數的變化Table 2 The egg-mass structure of S.litura under the nonconsumption stress from E.furcellate

表3 叉角厲蝽干擾脅迫下斜紋夜蛾卵塊體積及比例Table 3 Egg-mass volume of S.litura under the nonconsumption stress from E.furcellate and their proportion

2.4 叉角厲蝽干擾脅迫對斜紋夜蛾卵空間格局的影響

斜紋夜蛾卵的空間分布見圖1，其中各柱形圖中點的大小示卵塊體積大小。根據產卵籠的高度，將距底部的距離劃分成0-10、10-20 及20-30 cm 這3個空間區域，統計相應區域的卵塊數，見表4。結合圖1、表4 可以看出，處理Ⅰ中的卵塊主要分部于產卵籠的上部，且卵塊較小;處理Ⅱ中的卵塊分布于產卵籠的中上部，卵塊分布較分散;對照試驗中斜紋夜蛾的卵塊可分布于產卵籠的各個區域，且部分卵塊呈密集分布。

圖1 叉角厲蝽干擾脅迫下斜紋夜蛾卵的空間格局Fig.1 Egg spatial distribution of S.litura under the nonconsumption stress from E.furcellate

表4 叉角厲蝽干擾脅迫下斜紋夜蛾卵的空間垂直分布Table 4 Vertical distribution of egg masses of S.litura under the nonconsumption stress from E.furcellate

3 結論與討論

雖然斜紋夜蛾成蟲不是叉角厲蝽直接攻擊與捕食的對象，但當饑餓的叉角厲蝽與斜紋夜蛾成蟲同處狹小的空間時，前者對后者的交尾、產卵與棲息行為均造成一定的干擾作用。這種干擾效應體現在斜紋夜蛾產卵量的減少、卵塊結構與大小、卵塊空間分布等生殖策略與生殖行為方面的改變，最終將影響斜紋夜蛾種群數量的變動。

在有叉角厲蝽存在時，斜紋夜蛾的產卵量明顯低于對照，導致這種產卵減少的原因可能有以下幾個方面:①叉角厲蝽干擾了斜紋夜蛾正常的交尾活動，使得雌蛾不能接受到足夠的精子，從而導致產卵量減少;②斜紋夜蛾正常的產卵行為受到干擾或中斷，使得其無法順利完成一次完整的產卵過程，這可能是造成較多小體積卵塊出現的主要原因;③叉角厲蝽的干擾，甚至不排除帶攻擊性的捕食行為，擾亂斜紋夜蛾正常的產卵節律，使雌蛾壽命或產卵歷期縮短，最終影響產卵量。

從斜紋夜蛾卵的空間格局來看，斜紋夜蛾產卵位置往往遠離叉角厲蝽的活動區域(產卵籠的中下區域)，卵塊主要集中于產卵籠的中上部，說明斜紋夜蛾有遠離或躲避叉角厲蝽的趨勢。如果在大田環境中，這有可能導致斜紋夜蛾在目標寄主植物上產卵量的減少，從而間接保護了寄主植物，相關的研究有待進一步開展。

從斜紋夜蛾卵塊結構來看，斜紋夜蛾通常所產的卵塊由多層卵組成(2 層或2 層卵以上)，且上面覆蓋一層緊密的尾毛以避免受到寄生蜂的寄生。但在有叉角厲蝽存在時，斜紋夜蛾卵塊中出現了較多的單層卵塊，且尾毛覆蓋度受到削弱，這使得斜紋夜蛾卵過多地暴露于外部環境，增加了被其它天敵捕食或寄生的風險。陳麗(2011)研究發現，斜紋夜蛾卵塊上的尾毛能有效阻隔廣譜性寄生蜂-擬澳洲赤眼蜂Trichogramma confusum Viggiani 的寄生，而寄主?；暂^強的夜蛾黑卵蜂Telenomus remus Nixon 雖能穿越尾毛的障礙進行寄生，但多層卵的結構使得斜紋夜蛾的最底層卵能得到有效的保護。與斜紋夜蛾受捕食性天敵干擾不同，雌性豆象M.amicus 受到卵寄生蜂U.semifumipennis 威脅時，則是通過減少散產卵粒的比例，增加堆積卵(2-3 層卵疊在一起)的數量，從而降低了后代被寄生的風險(Deas and Hunter，2012)。

另外，通過比較處理Ⅰ與處理Ⅱ結果可以看出，處理Ⅱ中斜紋夜蛾的產卵量與卵塊數稍高于處理Ⅰ，且卵塊的空間分布的區域大于處理Ⅰ，這可能由于處理Ⅱ中增加了少量的叉角厲蝽的直接捕食對象-斜紋夜蛾幼蟲，叉角厲蝽將較多的時間用于處理幼蟲，活動積極性下降，從而減少了對斜紋夜蛾成蟲的干擾。但斜紋夜蛾成蟲在直接面臨后代被取食的情況下，是否能感知這種危險，從而改變生殖策略卻是一個值得探討的問題。

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