多異瓢蟲與七星瓢蟲、大草蛉不同蟲態間的集團內捕食

阿力甫·那思爾，祖母拉提·阿布都熱依木，熱依曼·阿迪，孟 玲，李保平,*

(1. 南京農業大學植物保護學院，農作物生物災害綜合治理教育部重點實驗室， 南京 210095；2. 新疆師范大學生命科學學院， 烏魯木齊 830054)

多異瓢蟲與七星瓢蟲、大草蛉不同蟲態間的集團內捕食

阿力甫·那思爾1,2，祖母拉提·阿布都熱依木2，熱依曼·阿迪2，孟 玲1，李保平1,*

(1. 南京農業大學植物保護學院，農作物生物災害綜合治理教育部重點實驗室， 南京 210095；2. 新疆師范大學生命科學學院， 烏魯木齊 830054)

多異瓢蟲、七星瓢蟲和大草蛉是控制蚜蟲重要的廣譜捕食性天敵昆蟲，為明確這些昆蟲間的集團內捕食效應與個體發育階段的關系，觀察了多異瓢蟲與七星瓢蟲、大草蛉各蟲態(蛹除外)之間的集團內捕食效應。設置30個蟲態(蟲齡)組合處理，于溫室盆栽棉花(無蚜蟲)上接種等量的試蟲，觀察24 h后的存活數量。結果表明，當參與雙方的蟲態不同時，晚期蟲態的存活數量顯著大于早期蟲態；當參與雙方的幼蟲齡期不同時，高齡幼蟲的存活數量顯著大于低齡幼蟲；成蟲對卵、1齡和4齡幼蟲的捕食程度隨蟲齡增大而呈拋物線增大，存在顯著的二次函數關系。當參與雙方的蟲態(齡)相同時，多異瓢蟲成蟲的存活數量顯著小于七星瓢蟲，但大于大草蛉成蟲；多異瓢蟲幼蟲(1齡和4齡)的存活數量顯著小于大草蛉，而與七星瓢蟲沒有顯著差異。研究結果說明，在沒有集團外獵物(蚜蟲)存在的情況下，多異瓢蟲與七星瓢蟲、大草蛉之間的集團內捕食效應只在參與者的蟲態或蟲齡不同時取決于發育階段，而當參與者蟲態或蟲齡相同時，還取決于其他因素。

集團內捕食；食蚜天敵；生活期；種間互作；生物防治

集團內捕食(Intraguild predation，IGP)指享有共同獵物的捕食者種間捕食或致死現象[1]，包含捕食性動物、寄生性昆蟲和病原菌等[2]，參與者分別稱為“集團內捕食者”和“集團內獵物”。由于其廣泛存在于捕食性動物中而在群落營養結構中發揮著重要作用[3]；由于其廣泛存在于害蟲的天敵群落中而在害蟲生物防治實踐中亦具有重要意義[4]。對昆蟲群落中集團內捕食的研究發現，有多種因素可能影響集團內捕食效應(程度、方向和對稱性)，包括參與者自身的生物學特征和生理狀態以及相關植物特征的環境因素等[4- 7]。

蚜蟲分布廣泛，是重要的農業害蟲，其捕食性和寄生性天敵昆蟲多樣性非常豐富，其中12個科涉及集團內捕食[6]。因此，國際上常以食蚜天敵為對象開展集團內捕食研究[7]。然而，國內罕有對集團內捕食的研究[5]，僅見王甦等[8]在培養皿內觀察了3種瓢蟲的1齡幼蟲捕食卵以及4齡幼蟲間的集團內捕食。雖然已知多種因素可能影響食蚜天敵的集團內捕食效應，但大多數研究認為參與者的發育階段或體型大小的影響最大，在同一類昆蟲中體型大小與發育階段是統一的(因為體型隨發育進行而增大)。對此，Lucas[6]提出了一個定性描述集團內捕食效應與發育階段關系的圖解模型，該模型認為完全變態食蚜捕食性昆蟲易被捕食的風險隨其個體發育進程而逐漸減小。根據該模型預測，成蟲對早期蟲態(卵、幼蟲、蛹)的集團內捕食強度的增速隨集團內獵物的個體發育進程而放緩，符合二次多項式回歸模型(拋物線)。本研究有兩個目的：一是檢驗Lucas的圖解模型是否能夠解釋發生在新疆干旱區環境中的棉蚜主要捕食性天敵昆蟲中的潛在集團內捕食效應；二是初步明確強勢的集團內捕食者，為進一步評估棉蚜的優勢天敵提供參考依據。

1 材料與方法

1.1 材料

供試食蚜捕食性天敵為多異瓢蟲(Hippodamiavariegate(Goeze))、七星瓢蟲(CoccinellaseptempunctataL.)和大草蛉(Chrysopapallens(Rambur))。棉蚜(AphisgossypiiGlover)是新疆棉區的主要害蟲[9- 10]，供試3種捕食性天敵是棉田的優勢種群，對棉蚜猖獗發生發揮著重要的抑制作用[11- 12]。供試蟲源采自烏魯木齊市郊的農田，帶回溫室內接在有棉蚜的盆栽棉株(“新陸早1號”品種，全營養液培養)上進行飼養繁殖，待發育到特定蟲態(脫皮48 h后)供試。為增強試蟲的捕食動機，測試前饑餓24 h。

1.2 試驗方法

分別進行2組集團內捕食試驗，即七星瓢蟲與多異瓢蟲、大草蛉與多異瓢蟲。各種昆蟲分別選用卵、1齡幼蟲、4齡幼蟲和成蟲等蟲態進行相互組配，由于預備觀察試驗中發現蛹通常不被捕食，故未選用蛹；將2種捕食性昆蟲的不同蟲態配對組合成30個處理(排除兩種昆蟲的卵組合)。將上述組合相同數量(每種蟲態30頭)的參與者釋放到紗網罩籠內的盆栽棉花植物上，將卵按5個為1組放在植株上層的葉表，以模擬自然環境中常見的著卵方式；將幼蟲和成蟲直接放置在植株上層的葉表。于24 h后檢查植株上和罩籠內壁上的殘留數量(即存活數量)。試驗在溫室中進行，環境溫度(25±1)℃，相對濕度70%—80%，自然光照。每處理重復5次。

1.3 數據分析

采用二次多項式回歸模型擬合成蟲捕食強度與幼期蟲態(卵、低齡和高齡幼蟲)的關系；分析前對存活個體數量(+ 0.1以避免出現0值)進行自然對數轉換，以滿足正態分布和方差齊次性的假定。在分析高齡對低齡或較低蟲態以及相同蟲態間的集團內捕食作用時，由于參與雙方共存于同一環境而非完全獨立，故采用非參數Wilcox成對測驗比較存活個體數量。數據分析用R軟件[13]。

2 結果與分析

2.1 多異瓢蟲與七星瓢蟲的集團內捕食效應

二次多項式回歸模型分析表明，多異瓢蟲成蟲對七星瓢蟲幼期蟲態的捕食程度與被捕食者蟲態增長而增大(圖1)，存在顯著的二次函數關系(表1))。七星瓢蟲成蟲對多異瓢蟲幼期蟲態的捕食程度也隨被捕食者蟲態增大而逐漸增大(圖1)，存在顯著的二次函數關系(表1)。

圖1 七星瓢蟲和多異瓢蟲之間成蟲與幼期各蟲態的集團內捕食Fig.1 Intraguild predation of adults on earlier stages between C. septempunctata and H. variegata 短柄代表標準誤Bars indicate one standard error of the mean；* 表示5%水平差異顯著

Table 1 Parameter estimates of polynomial regression model fit to predation of adults on the other life stages betweenH.variegataandC.septempunctata

參與者Antagonist變量Variable估計值Estimate標準誤StderrortP多異瓢蟲成蟲與七星瓢蟲幼期蟲態截距1.980.1810.74<0.001H.variegata(Hv)adultand早期蟲態(線性)2.250.327.08<0.001C.septempunctata(Cs)earlierstage早期蟲態(二次曲線)-0.910.32-2.860.006擬優度Goodnessoffit:R2adj=0.44,F2,69=29.15,P<0.001七星瓢蟲成蟲與多異瓢蟲幼期蟲態截距1.620.1016.05<0.001CsadultandHvearlierstage早期蟲態(線性)3.210.1818.15<0.001早期蟲態(二次曲線)-1.680.17-9.69<0.001擬優度Goodnessoffit:R2adj=0.84,F2,69=189.90,P<0.001

七星瓢蟲卵的存活數量顯著低于多異瓢蟲的1齡或4齡幼蟲；多異瓢蟲的卵存活數量顯著低于七星瓢蟲的1齡或4齡幼蟲(圖2)。在低齡(1齡)與高齡(4齡)組合中，七星瓢蟲高齡幼蟲的存活數量顯著大于多異瓢蟲低齡幼蟲；多異瓢蟲的高齡幼蟲存活數量顯著大于七星瓢蟲的低齡幼蟲(圖3)。然而，相同蟲態之間的集團內捕食效應因蟲態不同而存在差異，七星瓢蟲成蟲的存活數量顯著大于多異瓢蟲；而4齡幼蟲之間的存活數量沒有顯著差異(圖4)。

2.2 多異瓢蟲與大草蛉之間的集團內捕食效應

二次多項式回歸模型分析表明，多異瓢蟲成蟲對大草蛉幼期蟲態的捕食程度隨被捕食者蟲態增大而呈拋物線增大，存在顯著的二次函數關系(表2)。大草蛉成蟲對多異瓢蟲幼期蟲態的捕食程度亦隨被捕食蟲態增長而呈拋物線型增大(圖5)，存在顯著的二次函數關系(表2)。

在卵與不同齡期幼蟲之間，草蛉卵的存活數量顯著低于多異瓢蟲的1齡或4齡幼蟲；多異瓢蟲卵的存活數量顯著低于草蛉1齡或4齡幼蟲(圖6)。

圖2 七星瓢蟲和多異瓢蟲之間幼蟲對卵的集團內捕食Fig.2 Intraguild predation of larvae on eggs between C. septempunctata and H. variegata

圖3 七星瓢蟲和多異瓢蟲之間高齡幼蟲對低齡幼蟲的集團內捕食Fig.3 Intraguild predation of old on young larvae between C. septempunctata and H. variegata

圖4 七星瓢蟲和多異瓢蟲之間相同蟲態的集團內捕食Fig.4 Intraguild predation between C. septempunctata and H. variegata at the same stage

Table 2 Parameter estimates of polynomial regression model fit to predation of adults on the other life stages betweenH.variegataandC.pallense

參與者Antagonist變量Variable估計值Estimate標準誤StderrortP多異瓢蟲成蟲與大草蛉幼期蟲態截距1.110.1010.68<0.001H.variegata(Hv)adultand早期蟲態(線性)3.890.1920.60<0.001C.pallense(Cp)earlierstage早期蟲態(二次曲線)-1.640.17-9.51<0.001擬優度Goodnessoffit:R2adj=0.86,F2,75=232.2,P<0.001大草蛉成蟲與多異瓢蟲幼期蟲態截距Intercept2.620.0555.92<0.001CpadultandHvearlierstage早期蟲態(線性)1.230.0814.58<0.001早期蟲態(二次曲線)-0.450.08-5.83<0.001擬優度Goodnessoffit:R2adj=0.74,F2,75=112.7,P<0.001

圖5 大草蛉與多異瓢蟲之間成蟲對幼期蟲態的集團內捕食Fig.5 Intraguild predation of adults on earlier stages between H. variegata and C. pallense

圖6 大草蛉與多異瓢蟲之間幼蟲對卵的集團內捕食Fig.6 Intraguild predation between Chrysopa pallense and H. variegata at larval and egg stages

在低齡(1齡)與高齡(4齡)幼蟲之間，大草蛉高齡幼蟲的存活數量顯著大于多異瓢蟲低齡幼蟲；多異瓢蟲的高齡幼蟲存活數量顯著大于大草蛉低齡幼蟲(圖7)。兩種昆蟲相同蟲態之間的集團內捕食效應表現出不同格局，在1齡幼蟲之間大草蛉的存活數量顯著大于多異瓢蟲，在4齡幼蟲之間大草蛉的存活數量亦顯著大于多異瓢蟲，但在成蟲之間多異瓢蟲的存活數量顯著大于大草蛉(圖8)。

圖7 大草蛉與多異瓢蟲之間高齡對低齡幼蟲的集團內捕食Fig.7 Intraguild predation of old on young larvae between H. variegata and Chrysopa pallens

圖8 大草蛉與多異瓢蟲之間相同蟲態的集團內捕食Fig.8 Intraguild predation between A. variegata and Chrysopa pallense at the same stage

3 討論

本研究對2對食蚜捕食性昆蟲不同蟲態之間集團內捕食效應進行的試驗結果表明，成蟲作為集團內捕食者對集團內獵物較低蟲態(卵、1齡和4齡幼蟲)的捕食強度存在顯著的二次函數關系(拋物線)，從而支持Lucas提出的捕食強度與發育階段關系的定性圖解模型預測。研究還發現，無論是七星瓢蟲與多異瓢蟲、還是大草蛉與多異瓢蟲之間，當參與者雙方蟲態不同時，其在捕食關系中的地位取決于蟲態的早晚，早期蟲態常成為集團內獵物，晚期蟲態為集團內捕食者。類似結果也出現在許多其他對食蚜捕食性天敵昆蟲集團內捕食的研究中[4,6- 7]。但亦有例外，例如，Lucas等[14]研究發現紅唇草蛉(C.rufilabris)的3齡幼蟲可捕食林氏瓢蟲(Coleomegillamaculatelengi)的4齡幼蟲。

當供試的兩種捕食性昆蟲的相同蟲態相遇時，觀察到的集團內捕食效應隨物種或蟲態不同而出現不同的表現：多異瓢蟲與七星瓢蟲的4齡幼蟲相遇時未出現顯著的輸贏，但成蟲之間相遇以七星瓢蟲存活更多；多異瓢蟲與大草蛉的幼蟲(1、4齡)相遇時前者成為捕食者，但成蟲相遇時后者成為捕食者。該結果可以用體型大小或行為特征的差異予以解釋。由于不同類群捕食者的體形存在較大差異，故難以直接比較體型大小，但同類捕食者之間的體型大小存在可比性。在七星瓢蟲與多異瓢蟲幼蟲之間，七星瓢蟲體型較大[15]，因而在遭遇中成為集團內捕食者。同理也可解釋王甦等[8]在培養皿中觀察到的試驗結果：異色瓢蟲(Harmoniaaxyridis)在與多異瓢蟲和龜紋瓢蟲(Propyleajaponica)的4齡幼蟲共處同一培養皿中時存活數最多。該結果可能與體型大小差異有關，因為前者的體型明顯大于后2種瓢蟲[15]。體型大小在食蚜捕食性天敵集團內捕食中的重要作用亦在其他研究中發現[16- 18]。但體型大小不能解釋所有集團內捕食效應。

多異瓢蟲與大草蛉之間的集團內捕食結果可用行為差異進行解釋，大草蛉幼蟲獲勝的原因可能在于其具有較強的攻擊性(由于具有較大的上顎)。草蛉幼蟲在面對瓢蟲時的強勢也出現在其他研究中，例如，Lucas等[14]研究發現紅唇草蛉3齡幼蟲可捕食林氏瓢蟲4齡幼蟲。但也有研究表明，草蛉幼蟲在面對瓢蟲時的相對強勢地位與齡期或物種有關，Noppe等[19]研究表明，普通草蛉(C.carnea)面對林氏瓢蟲時，在1齡期表現強勢，但在4齡時表現弱勢；Snyder等[20]等在北美的研究發現，源自亞洲的異色瓢蟲在引入北美后，與本土瓢蟲相遇時常成為集團內捕食者，而在與同樣源自亞洲的七星瓢蟲相遇時則不占任何捕食優勢。這些研究以及本研究說明，集團內捕食參與者的地位是相對的，某些捕食者往往只在某特定發育階段或面對某特定捕食者時成為集團內捕食者。

實證研究表明，尤其在農業生態系統中天敵(捕食性和寄生性)物種豐富度增加常常導致植食者數量受到抑制[21]。但在自然和農業生態系統中捕食者多樣性增大未必可有效抑制植食者數量或增加植物產量[4]。因為處于同一生態位的多種捕食者的作用取決于其內部的相互關系[22]或功能多樣性(冗余)程度[23]。另一方面，集團內捕食可能導致捕食性天敵之間的拮抗、增效或加和效應[24]，所以，多種捕食性天敵同時存在未必一定能有效抑制害蟲數量。對食蚜天敵集團內捕食的大量研究說明，對蚜蟲的控制取決于集團參與者物種、集團外物種、環境條件以及人為因素等[6]。本研究僅對集團內捕食者與獵物的研究結果說明，參與者雙方的地位并非固定不變，當參與者的蟲態(齡)不同時，取決于發育階段，即早期蟲態(蟲齡)通常成為集團內獵物，晚期蟲態(齡)通常為集團內捕食者；但當參與者蟲態(齡)相同時，在集團內捕食中的地位取決于其他因素，如：體型大小、攻擊性或參與種類等因素。

[1] Polis G A, Myers C A, Holt R D. The ecology and evolution of intraguild predation: potential competitors that eat each other. Annual Review of Ecology and Systematics, 1989, 20(1): 297- 330.

[2] Borer E T, Briggs C J, Holt R D. Predators, parasitoids, and pathogens: a cross-cutting examination of intraguild predation theory. Ecology, 2007, 88(11): 2681- 2688.

[3] Arim M, Marquet P A. Intraguild predation: a widespread interaction related to species biology. Ecology Letters, 2004, 7(7): 557- 564.

[4] Rosenheim J A, Kaya H K, Ehler L E, Marois J J, Jaffee B A. Intraguild predation among biological-control agents: theory and evidence. Biological Control, 1995, 5(3): 303- 335.

[5] Ma K Z, Hao S G, Zhao H Y, Kang L. Intraguild predation in the insect communities. Entomological Knowledge, 2004, 41(3): 191- 197.

[6] Lucas é. Intraguild predation among aphidophagous predators. European Journal of Entomology, 2005, 102: 351- 364.

[7] Hemptinne J L, Magro A, Saladin C L, Dixon A F G. Role of intraguild predation in aphidophagous guilds. Journal of Applied Entomology, 2012, 136(3): 161- 167.

[8] Wang S, Tan X L, Xu H X, Zhang F. Interspecific competition among three predacious ladybirds (Coleoptera: Coccinelildae). Scientia Agricultura Sinica, 2012, 45(19): 3980- 3987.

[9] Meng L, Li B. Researches on biotypes of cotton aphid in Xinjiang. Cotton Science, 2001, 13(1): 30- 35.

[10] Li J B, Lü Z Z, Wang D Y, Tian C Y. Succession and its mechanism of cotton pests in Xinjiang. Chinese Journal of Ecology, 2005, 24(3): 261- 264.

[11] Wang C Y, Xia J Y, Cui J J, Luo J Y. Community structure and diversity of arthropod in different cotton fields in North Xinjiang. Cotton Science, 2004, 16(2): 112- 116.

[12] Wu W Y, Lü Z Z, Wang D Y, Zhang J X, Yan S Z. Dynamics ofAphisgossypiiand its predatory natural enemies in organic agricultural cotton filed. Chinese Journal of Ecology, 2006, 25(10): 1173- 1176.

[13] R Development Core Team. R: A Language and Environment for Statistical Computing. Vienna: R Foundation for Statistical Computing. ISBN 3- 900051-07-0, URL http://www.R-project.org/,2012.

[14] Lucas é, Coderre D, Brodeur J. Intraguild predation among aphid predators: characterization and influence of extraguild prey density. Ecology, 1998, 79(3): 1084- 1092.

[15] Ren S X, Wang X M, Pang H, Peng Z Q, Zeng T. Colored Pictorial Handbook of Ladybird Beetles in China. Beijing: Science Press, 2009.

[16] Félix S, Soares A O. Intraguild predation between the aphidophagous ladybird beetlesHarmoniaaxyridisandCoccinellaundecimpunctata(Coleoptera: Coccinellidae): the role of body weight. European Journal of Entomology, 2004, 101(2): 237- 242.

[17] Phoofolo M W, Obrycki J J. Potential for intraguild predation and competition among predatory Coccinellidae and Chrysopidae. Entomologia Experimentalis et Applicata, 1998, 89(1): 47- 55.

[19] Noppe C, Michaud J P, De Clercq P. Intraguild predation between lady beetles and lacewings: outcomes and consequences vary with focal prey and arena of interaction. Annals of the Entomological Society of America, 2012, 105(4): 562- 571.

[20] Snyder W E, Clevenger G M, Eigenbrode S D. Intraguild predation and successful invasion by introduced ladybird beetles. Oecologia, 2004, 140(4) 559- 565.

[21] Letourneau D K, Jedlicka J A, Bothwell S G, Moreno C R. Effects of natural enemy biodiversity on the suppression of arthropod herbivores in terrestrial ecosystems. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, 2009, 40: 573- 59.

[22] Vance-Chalcraft H D, Rosenheim J A, Vonesh J R, Osenberg C W, Sih A. The Influence of intraguild predation on prey suppression and prey release: a meta-analysis. Ecology, 2007, 88(11): 2689- 2696.

[23] Petchey O L. Integrating methods that investigate how complementarity influences ecosystem functioning. Oikos, 2003, 101(2): 323- 330.

[24] Finke D L, Denno R F. Predator diversity and the functioning of ecosystems: the role of intraguild predation in dampening trophic cascades. Ecology Letters, 2005, 8(12): 1299- 1306.

參考文獻:

[5] 馬克爭, 郝樹廣, 趙惠燕, 康樂. 昆蟲群落中的集團內捕食作用. 昆蟲知識, 2004, 41(3): 191- 197.

[8] 王甦, 譚曉玲, 徐紅星, 張帆. 三種捕食性瓢蟲的種間競爭作用. 中國農業科學, 2012, 45(19): 3980- 3987.

[9] 孟玲, 李保平. 新疆棉蚜生物型的研究. 棉花學報, 2001, 13(1): 30- 35.

[10] 李進步, 呂昭智, 王登元, 田長彥. 新疆棉區主要害蟲的演替及其機理分析. 生態學雜志, 2005, 24(3): 261- 264.

[11] 王春義, 夏敬源, 崔金杰, 雒珺瑜. 北疆不同類型棉田節肢動物群落結構與多樣性. 棉花學報, 2004, 16(2): 112- 116.

[12] 吳文岳, 呂昭智, 王登元, 張建新, 閆紹洲. 有機農業棉田中棉蚜及其捕食性天敵的種群動態. 生態學雜志, 2006, 25(10): 1173- 1176.

[15] 任順祥, 王興民, 龐虹, 彭正強, 曾濤. 中國瓢蟲原色圖鑒. 北京: 科學出版社, 2009.

Intraguild predation among predatory insectsHippodamiavariegata,CoccinellaseptempunctataandChrysopapallensat different stages

Naser Alipu1,2, Zumlati Abuduroim2, Roiman Ady2, MENG Ling1, LI Baoping1,*

1KeyLaboratoryofIntegratedManagementofCropDiseasesandPestsofMinistryofEducation,CollegeofPlantProtection,NanjingAgriculturalUniversity,Nanjing210095,China2SchoolofLifeScience,XinjiangNormalUniveristy,Urumqi830054,China

The generalist predatory ladybirdsHippodamiavariegata(Goeze),CoccinellaseptempunctataL. and the lacewingChrysopapallens(Rambur) are of major importance for the control of aphids on agricultural crops. To investigate intraguild predation (IGP) intensity as related to life cycle stages of involving protagnists, experiments were conducted to evaluate IGP betweenH.variegataandC.septempunctataand betweenH.variegataandC.pallensat different stages. Thirty pairs of life stages (for the exception of pupa) were tested in the greenhouse. A pair of stages with equal number of insects was released onto a potted cotton plant without the presence of aphids, and survivors were recorded 24 hours later. The results showed that in pairings between different stages of two predators, later stages survived significantly more than earlier stages. The intensity of predation of adults was dependant on earlier life stages in a quadratically functional relationship. In pairings between same stages of two predators,H.variegataadults survived less than their counterparts ofC.septempunctata, but more than those ofC.pallens;H.variegatalarvae (L1 and L4) survived less than their counterparts ofC.pallens, but equally to those ofC.septempunctata. The results of this study suggested that in the absence of extraguild prey (aphids), the intraguild predation intensity amongH.variegata,C.septempunctataandC.pallensmay depend on life stages when different life stages are encountered, but on other factors when same life stages encounter each other.

intraguild predation; aphidophaga; life stage; interspecific interaction; biological control

國家自然科學基金(30960055); 國家公益性行業(農業)科研專項(20110300)

2014- 01- 24; 網絡出版日期:2014- 03- 14

10.5846/stxb201302270312

*通訊作者Corresponding author.E-mail: lbp@njau.edu.cn

阿力甫·那思爾，祖母拉提·阿布都熱依木，熱依曼·阿迪，孟玲，李保平.多異瓢蟲與七星瓢蟲、大草蛉不同蟲態間的集團內捕食.生態學報,2014,34(22):6560- 6567.

Naser Alipu, Zumlati Abuduroim, Roiman Ady, Meng L, Li B P.Intraguild predation among predatory insectsHippodamiavariegata,CoccinellaseptempunctataandChrysopapallensat different stages.Acta Ecologica Sinica,2014,34(22):6560- 6567.