重金屬污染對紅壤旱地小節肢類土壤動物群落結構的影響

李孝剛, 丁昌峰, 王興祥,2,*

(1.中國科學院土壤環境與污染修復重點實驗室，南京土壤研究所，南京 210008;2. 江西省紅壤生態研究重點實驗室，中國科學院紅壤生態實驗站，鷹潭 335211)

重金屬污染對紅壤旱地小節肢類土壤動物群落結構的影響

李孝剛1, 丁昌峰1, 王興祥1,2,*

(1.中國科學院土壤環境與污染修復重點實驗室，南京土壤研究所，南京 210008;2. 江西省紅壤生態研究重點實驗室，中國科學院紅壤生態實驗站，鷹潭 335211)

土壤重金屬污染對農田土壤節肢動物的影響是其環境風險評價和監測的重要方面。基于現有國家土壤環境質量二級標準(GB 15618—1995)，設計2個濃度重金屬Cd(0.3 mg/kg，0.6 mg/kg)、Pb(125 mg/kg，250 mg/kg)和As(30 mg/kg，60 mg/kg)污染的田間試驗，分別研究Cd、Pb和As對紅壤旱地小節肢類土壤動物群落組成和多樣性的影響。結果表明，試驗土壤小節肢類動物共11類群，其中符跳屬、棘跳屬、蜱螨目為本地區紅壤旱地的主要類群，占全部捕獲小節肢類土壤動物總數的78%。重金屬Pb、As高濃度污染分別顯著降低了土壤彈尾目的個體密度73.5%、55.2%，而Cd高濃度污染對其無顯著影響，僅降低15.9%；As和Cd高濃度污染分別顯著降低了土壤蜱螨目的個體密度74.3%、36.4%，而Pb高濃度污染對其無顯著影響。Pb、As和Cd污染對小節肢類土壤動物群落多樣性指數均無明顯影響。因此，與豐度相比，多樣性指數對重金屬污染反應的靈敏度較差。主成分分析表明，前氣門亞目、符跳屬和棘跳屬的得分值較高，為小節肢類土壤動物群落中的主導因子，可作為未來該地區重金屬污染環境影響監測的重要指標生物和重金屬污染閾值研究的重要生態受體。

重金屬；紅壤；小型節肢動物；風險評價；監測指標

土壤重金屬污染與危害是當前人類所面臨的重要環境問題之一。工業、城市化進程和農業活動等都可能引起土壤重金屬污染，隨即帶來的潛在健康風險已引起國內外學者的關注[1- 3]。單純用化學分析的數據很難全面解釋和評估土壤重金屬污染存在的生態風險，因此重金屬污染土壤生態的生物評價是對化學評價的有效補充和相互驗證[4- 5]。

小節肢類土壤動物是農田土壤生態系統中重要組成部分，在土壤的物質能量轉化及有機物質降解等方面發揮著重要作用，直接影響著農田土壤健康，并能很好地表征土壤的污染程度[6- 8]。重金屬污染對小節肢類土壤動物的影響國內外已開展了大量研究，但研究內容主要集中在室內條件下重金屬對土壤動物如彈尾目、蜱螨目等毒理機制，以及野外關于重金屬污染區的實地調查研究, 其結果都為多種重金屬復合污染[3- 5, 9]。李忠武等和張永志等分別就Cd 和Cu對土壤動物群落結構的影響進行了室內模擬研究，但大田尺度下不同重金屬污染對土壤動物群落的長期影響還需開展，以客觀評價重金屬污染對土壤生物的生態效應[10- 11]。Cd、Pb和As是我國農田土壤主要重金屬污染物之一，鑒此, 本研究基于土壤環境質量二級標準(GB 15618—1995)，在大田條件下研究了不同濃度的Cd、Pb和As 污染對小節肢類土壤動物群落結構及生態學指標的影響, 旨在為土壤重金屬污染的生物監測和土壤環境質量生物學指標的確定提供理論和實踐依據。

1 材料與方法

1.1 試驗地概況及實驗設計

試驗地位于江西省余江縣中國科學院紅壤生態實驗站(28°13′N, 116°55′E)，土壤類型為第四紀發育紅黏土。年平均降水量為1795 mm，雨季為4月至6月下旬。月平均溫度從1月份最低5.9℃到7月份最高溫度30.0℃之間。試驗地土壤的基本理化性質見表1。試驗地選擇在一個前茬為花生的連作地，遠離村莊、溝渠、堆肥和其他道路等人為活動影響較強的地方。實驗布置前，采集土壤樣品，經實驗室檢測重金屬含量符合土壤環境質量一級標準，屬自然無污染土壤(表1)。

參照土壤質量環境二級標準，重金屬Cd、As和Pb設置2種單一污染水平。取出一個小區面積為1 m×2 m大小的0—20 cm根層土壤，根據容重計算每個小區重金屬的添加量。然后在每個小區中以溶液形式噴灑上述重金屬，其中Cd以3CdSO4·8H2O形式添加，添加濃度分別為0.3 mg/kg (Cd1)、0.6 mg/kg (Cd2)；As以Na3AsO4·12H2O形式添加，添加濃度分別為30 mg/kg (As1)、60 mg/kg (As2)；Pb以Pb (NO3)2形式添加，添加濃度分別為125 mg/kg (Pb1)、250 mg/kg (Pb2)。以田間周邊水庫灌溉水作對照處理。每個小區處理隨機排布，設置3個重復。為了保持土壤-植物-動物生態系統，2012年3月27日(重金屬老化3個月后)，施加底肥后(按每畝50 kg NPK復合肥折算成每小區施用150 g)，條播一定數量的胡蘿卜，每個小區4條，行距20 cm，深2—3 cm，胡蘿卜齊苗后，間苗2—3次，定苗苗距20 cm，田間管理按照胡蘿卜生產常規方式管理。

1.2 土壤樣品采集和小節肢類土壤動物的收集

8月上旬收獲胡蘿卜，然后用土鉆采集0—15 cm的土樣，每個小區隨機采集5個點，混為一個土樣，裝入無菌塑料袋中，立即帶回實驗室收集土壤動物小節肢類。采用烘干法測定所采土樣的含水量。稱取相當于500 g烘干土的樣品，采用改良的Tullgren法收集小節肢類土壤動物標本。考慮到土壤材料的體積和室內溫度對土壤動物分離的影響，采用 15 W 光照分離器，以持續照射72 h分離出來的小節肢類個體數作為統計標準。獲得的土壤動物標本置于75%的酒精中保存。利用Nikon-SMZ1500(日本)體視顯微鏡初步鑒定小節肢類土壤動物樣本，然后對蜱螨目和彈尾目類群，采用Nikon-TE2000(日本)相差顯微鏡進行亞目或屬的鑒定。動物分類主要參考《中國土壤動物檢索圖鑒》、《中國亞熱帶土壤動物》等著作進行分類鑒定[12- 13]。

表1 試驗地土壤基本理化性質

1.3 數據統計與分析

采用幼蟲和成蟲綜合的方式統計小節肢類土壤動物數量，并對各個樣方進行群落多樣性分析[14]。采用群落的物種豐富度(S)、個體數量(N)、蜱螨目與彈尾目比值(A/C)、Shannon-Wiener物種多樣性指數(H)、Simpson優勢度指數(C)等參數分析群落的動態與結果特征[15]。其具體計算公式為：

式中，S為所調查到的物種數，Pi為各個種群的個體數量與群落總個體數量的比值。方差分析及主成分分析采用SPSS 13.0完成。

2 結果與分析

2.1 重金屬污染紅壤旱地小節肢類土壤動物群落組成

本試驗地共采集到小型節肢類土壤動物11類群，其中蜱螨目(39.4%)、符跳屬(19.7%)、棘跳屬(18.9%)為小節肢類土壤動物的優勢類群，其總量占總收集個體數量的78%，說明這些類群為本地區紅壤旱地小節肢類土壤動物的主要組成成分。其他所收集到的小節肢類土壤動物如中氣門亞目、端足目、雙尾目、小等跳屬、長跳屬、土跳屬等為常見類群(表 2)。

表2 不同重金屬污染處理下小節肢類土壤動物群落組成

2.2 重金屬污染對紅壤旱地小節肢類土壤動物個體密度的影響

由圖1可以看出，與對照相比，Pb1和Pb2污染水平中彈尾目個體密度均有顯著降低，分別降低了85.1%和73.5%；As1和As2污染水平中彈尾目個體密度分別降低了45.7%和55.2%，其中As2污染水平中發生了顯著降低。但與對照相比，Cd1和Cd2污染水平對土壤彈尾目個體密度都沒有明顯影響，僅分別降低12.5%和15.9%。與對照相比，Pb1和Pb2污染水平中蜱螨目個體密度分別降低了54.0%和36.4%；As1和As2污染水平中蜱螨目個體密度均顯著降低，分別降低了55.2%和74.3%；Cd1和Cd2污染水平蜱螨目個體密度也均有顯著降低，分別降低了70.6%和36.4% (圖1)。Pb污染顯著升高了蜱螨目(A)與彈尾目(C)比值(A/C)值，而其他2種重金屬污染對A/C值沒有顯著影響(圖2)。總之，對不同重金屬污染的單因素方差分析可以看出，Pb、As污染對土壤彈尾目個體密度有顯著影響，而Cd污染對其沒有顯著影響；As、Cd污染對土壤蜱螨目個體密度有顯著影響，而Pb污染對其沒有顯著影響；不同重金屬污染對其他類群個體密度均無顯著影響(表3)。

圖1 不同重金屬污染對彈尾目和蜱螨目個體密度的影響Fig.1 Effects of different heavy metals pollution on the abundances of Collemnola, Acatina圖中不同小寫字母表示重金屬污染處理與對照差異顯著

2.3 重金屬污染對紅壤旱地小節肢類土壤動物群落多樣性的影響

群落物種多樣性是群落中物種數和各物種個體數構成群落結構特征的一種表示方法[16]。通過對收集到的小節肢類土壤動物數據的統計分析，計算出不同重金屬污染水平小節肢類土壤動物群落物種多樣性的2個指標：多樣性、優勢度(圖2)。與對照相比，Pb、As和Cd的不同污染水平對小節肢類土壤動物的Shannon-Wiener多樣性指數和Simpson優勢度指數均無明顯影響。對不同重金屬污染的單因素方差分析也可以看出，Pb、As和Cd污染對小節肢類土壤動物群落多樣性均無顯著影響(表3)。

圖2 重金屬污染對紅壤旱地小節肢類土壤動物群落多樣性和A/C的影響Fig.2 Effects of different heavy metals pollution on the value of A/C and the species diversity of soil micro arthropods′ community

2.4 重金屬污染紅壤旱地小節肢類動物群落組成的主成分分析

采用主成分法分析了各小節肢類土壤動物在重金屬污染旱地中的貢獻大小，以篩選出適合未來本地區重金屬污染環境影響評估和監測的指標生物。以特征值 >1選取成分，共提取了2個主成分。以每個主成分所對應的特征值占所提取主成分總的特征值之和的比例作為權重計算主成分綜合模型，然后對所調查的物種進行綜合評價比較，結果見表 4。在綜合主成分中得分較高的前3位為前氣門亞目、符跳屬和棘跳屬，其得分值分別為2.75、2.59、2.19。這與此3種節肢動物為紅壤旱地小節肢類土壤動物的優勢物種具有一致性。第一主成分、第二主成分的累計貢獻率分別達到67.32%、85.97%，可以代表重金屬污染土壤中的主導因子。

表3 小節肢類土壤動物多樣性指數及主要小節肢類數量的單因素方差分析

表4 不同重金屬污染小節肢類土壤動物的主成分分析

3 討論

由于重金屬污染產生積累性、不可逆性和長期性等后果, 有關重金屬方面的研究一直是國內外環境科學、生態科學等領域的研究熱點。作為土壤生態系統中重要組成部分的小節肢類土壤動物, 具有數量大、種類多和對重金屬污染敏感等特點, 因此有必要就田間條件下重金屬污染對小節肢類土壤動物種群的實際影響開展研究。很多研究發現隨著重金屬污染的加重，土壤動物的數量特別是優勢類群的數量呈明顯減少趨勢。例如，張永志等室內實驗研究發現隨著 Cu 污染程度的增加, 土壤動物的種類數和個體密度急劇減少[11]。楊責凱等野外調查發現隨著污染程度的升高，土壤動物優勢類群的密度呈有規律的遞減，表明重金屬污染會導致土壤動物數量分布不同[17]。本研究結果也發現Pb、As和Cd污染均明顯降低了小節肢類土壤動物的數量，這與其他研究結果是一致的[11,17]。但是，不同種類重金屬污染對土壤中一些小節肢類群的影響是不同的。如在本研究中，Pb污染對彈尾目的影響明顯大于其對蜱螨目的影響，表明彈尾目對Pb的敏感性高于蜱螨目，這與Santorufo 等的研究結果一致，其發現彈尾目豐度與土壤中Pb的濃度呈顯著負相關[18]。Cd污染顯著降低了土壤蜱螨目的豐度，而對土壤彈尾目豐度無顯著影響，因此彈尾目、蜱螨目等小節肢類土壤動物對不同重金屬元素污染敏感性是不同的。

在生態學研究中使用的功能性分析和各種指數可用于評價環境脅迫對土壤生物的間接影響[16]。張永志等、楊責凱等的研究發現高濃度的重金屬污染(Cd>15 mg/kg; Pb>450 mg/kg)會顯著降低土壤節肢動物多樣性[11, 17]，而在本研究中，重金屬Cd、Pb和As污染對小節肢類土壤動物各群落多樣性指數均無顯著影響。本研究結果與上述研究結果的不同可能是由于本研究采用的重金屬最高污染水平遠低于張永志等和楊責凱等在研究中的污染水平。事實上，很多研究也發現一定程度的重金屬污染對土壤節肢動物多樣性沒有明顯影響。如Migliorini等研究發現隨著Pb濃度的升高，土壤節肢動物群落結構和多樣性均無明顯變化，而其豐度會發生顯著降低[9]。Santorufo 等和Grzes 等研究結果也發現隨著土壤重金屬污染程度升高，土壤節肢動物多樣性即 Simpson和Shannon指數也都較高[18- 21]。

雖然對重金屬污染的環境影響評價和監測已經成為共識，但是，監測的內容和方法尚未明確。選擇的生態受體必須是維持土壤功能的重要生物，同時還應該選擇最敏感的生態受體。為了分析各小節肢類土壤動物對該地區土壤節肢動物群落的貢獻大小，利用主成分法對收集到的小節肢類土壤動物進行分析，結果表明，前氣門亞目、符跳屬和棘跳屬在綜合主成分中得分較高，即這3種小節肢類動物對總群落貢獻較大，為紅壤旱地小節肢類土壤動物群落中的主導因子。由此可見，前氣門亞目、符跳屬和棘跳屬等小節肢類在大田調查中具有其數量相對穩定、分布較為均勻的特性，同時為該地區紅壤旱地中的優勢物種，可總體上反映小節肢類土壤動物總群落水平，因此可作為未來該地區重金屬污染環境影響評估和監測的指標生物，也可以作為重金屬污染閾值研究的生態受體之一。

總之，田間試驗研究結果表明Pb、As和Cd污染顯著降低了小節肢類土壤動物總數量及蜱螨目的豐度，Pb和As污染顯著降低了土壤彈尾目的豐度，而Cd污染對其沒有顯著影響。與其豐度相比，土壤動物的多樣性指數對反應不同重金屬污染的靈敏度較差。前氣門亞目、符跳屬和棘跳屬可總體上反映小節肢類土壤動物總群落水平，可作為未來本地區重金屬污染環境影響評估和監測的重要指示生物。須指出的是，現有農業用地土壤環境質量標準GB 15618—1995有關重金屬閾值的制訂未考慮到重金屬污染對土壤生物受體即土壤節肢動物的影響[22- 23]。美國環保署和加拿大等在制定農業用地土壤質量指導值時，其中考慮的主要生態受體包括土壤節肢動物[24- 25]。我國一些學者也提出土壤節肢動物應作為污染物土壤生態風險分析的重要內容[23, 26]。但是, 我國目前還非常缺乏不同重金屬污染對土壤動物生態毒理方面的一手數據。從本研究結果可以看出，Pb、As和Cd等不同重金屬污染對小節肢類土壤動物群落的影響是不同的，因此，在未來制訂土壤環境質量標準時，應對不同污染物分別找出有顯著影響的主要途徑進行劑量-效應關系研究，得出主要途徑的土壤污染危害臨界值，以此得出該土壤的污染危害閾值。

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Effects of heavy metal pollution on soil microarthropods in upland red soil

LI Xiaogang1, DING Changfeng1, WANG Xingxiang1, 2,*

1KeyLaboratoryofSoilEnvironmentandPollutionRemediation,InstituteofSoilScience,ChineseAcademyofSciences,Nanjing210008,China2JiangxiKeyLaboratoryofEcologicalResearchofRedSoil,ExperimentalStationofRedSoil,ChineseAcademyofSciences,Yingtan335211,China

The rapid development of industrialization, urban-rural integration and agricultural activities are raising pollutions in China, especially pollutants of heavy metals in farmland soil. Effect of heavy metal pollutants on soil arthropods was an important part of their risk assessment and environmental impact monitoring. Based on the methods of National Soil Environmental Quality Standard of China (GB 15618—1995), Cd (0.3 mg/kg and 0.6 mg/kg), Pb (125 mg/kg and 250 mg/kg) and As (30 mg/kg and 60 mg/kg) were added to upland of red soil respectively, to evaluate their effects on the composition and diversity of soil microarthropods under field conditions. Eleven taxonomic groups of soil microarthropods were observed andFolsomia,OnychiurusandAcarinawere the dominant groups, accounting for up to 78% of the total soil microarthropods obtained. Pb and As pollution in high concentration levels significantly decreased the abundance ofCollembolaby 73.5%, 55.2% respectively, and Cd pollution in high concentration levels did not have significant effects onCollembola. As and Cd pollution in high concentration levels significantly decreased the abundance ofAcarinaby 74.3%, 36.4% respectively, and Pb pollution in high concentration levels did not have significant effects onAcarina. However, Pb, As and Cd showed no significant influences on soil biodiversity, as estimated by the Shannon and Simpson indices. Therefore, the biodiversity was less sensitive to heavy metal pollution than the abundance of soil invertebrates under field conditions. The results of the Principal Component Analysis suggested that the values ofFolsomia,OnychiurusandProstigmatawere higher in the comprehensive principal component, indicating they were the dominant factors of the soil microarthropoda community, and could act as one of the indicator species to monitor the environmental impacts of heavy metal pollution as well as the important ecological receptors for studying the threshold of heavy metal pollution in the future.

heavy metal; red soil; microarthropods; risk assessment; monitoring indicators

公益性行業(農業)科研專項 (200903015); 江西省贛鄱英才555工程項目

2012- 01- 31; 網絡出版日期:2014- 03- 13

10.5846/stxb201301310202

*通訊作者Corresponding author.E-mail: xxwang@issas.ac.cn

李孝剛, 丁昌峰, 王興祥.重金屬污染對紅壤旱地小節肢類土壤動物群落結構的影響.生態學報,2014,34(21):6198- 6204.

Li X G, Ding C F, Wang X X.Effects of heavy metal pollution on soil microarthropods in upland red soil.Acta Ecologica Sinica,2014,34(21):6198- 6204.