植物JAZ蛋白的功能概述

孫程 周曉今 陳茹梅 范云六 王磊

（中國農業科學院生物技術研究所，北京 100081）

植物JAZ蛋白的功能概述

孫程 周曉今 陳茹梅 范云六 王磊

（中國農業科學院生物技術研究所，北京 100081）

茉莉酸作為重要的植物激素，在植物生長、繁殖和抗逆等諸多方面起重要的作用。茉莉酸途徑的抑制因子JAZ（Jasmonate ZIM-domain，JAZ）蛋白（JAZs）是調節茉莉酸（JA）激素應答的關鍵因子，在沒有JA存在時，JAZs抑制DNA-結合轉錄因子活性，從而調控JA應答基因轉錄；當有JA存在時，JAZs和冠菌素不敏感1（Coronatine insensitive 1，COI1）依賴JA分子發生互作，復合體被SCFCOI1識別并進入26S蛋白酶解途徑降解，釋放的轉錄因子啟動JA應答基因轉錄。隨著研究的深入，發現JAZs可以與許多轉錄因子互作，不僅調控了JA信號響應，還參與了其他激素信號通路。對JAZs的互作機制進行描述，闡述JAZs在植物激素調控網絡中的作用。

JAZs TIFY 茉莉酸

茉莉酸途徑的抑制因子JAZ（Jasmonate ZIM-domain，JAZ）蛋白（JAZs）是一類參與多個信號通路的阻遏蛋白，它可以響應茉莉酸（JA）的刺激，釋放所結合MYC2轉錄因子，從而啟動JA應答基因的轉錄。JAZs可以同其他轉錄因子以及共阻遏蛋白相互結合，把茉莉酸信號通路與其他信號通路相關聯，已有研究把JA介導的JAZs轉錄水平變化與植物生長素（AUX/IAA）［1］、乙烯（ET）［2-4］、赤霉素（GA）［5，6］和油菜素內酯（BR）［7］等激素信號的調節相聯系起來。這些研究表明JAZ蛋白是轉錄抑制子，它的功能不僅僅能抑制茉莉酸信號傳遞應答的轉錄，還通過與其他通路調控因子的互作，影響諸多信號通路和植物生長于代謝進程，JAZs在廣闊的激素調節網絡中起中心樞紐的作用。

1 JAZ蛋白簡介

1.1 JAZs的發現

茉莉酸類化合物是植物內源激素，（3R，7S）-JA-Ile是植物體內茉莉酸活性分子，冠菌素（Coronatine，COR）空間結構與JA-Ile相似，它們在植物體內均起到激素刺激的作用。

用冠菌素篩選擬南芥突變體，獲得冠菌素不敏感突變體Coronatine insensitive 1（coi1）［8］。coi1表現為雄性不育并喪失大部分JA應答反應。COI1屬F-box蛋白，形成的SCFCOI1復合體屬E3泛素連接酶的一種［9-11］。上述發現說明JA應答的起始，需要某些關鍵蛋白被降解。

opr3（12-Oxophytodienoate reductase 3）是JA合成通路突變體［12］，用JA處理opr3，經轉錄譜分析得知1 296個基因的表達受JA調控［13］。在JA處理30 min時共有31個響應基因，其中有7個未知基因含有28個氨基酸的ZIM基序，還有一個30 min后響應JA的基因，也含有ZIM基序，這8個基因最初被認為是JA應答轉錄因子［14］。通過高通量測序又得到4個含有ZIM結構域的基因，但它們不受JA誘導，因為這12個蛋白都含有ZIM結構域，并與茉莉酸信號傳導相關，所以將這12個成員命名為擬南芥JAZ蛋白。

1.2 JAZ蛋白家族

JAZs屬于TIFY家族，TIFY家族是植物特有的家族，在最早的綠藻中并沒有TIFY基因［15］，而在所有的陸生植物中都含有TIFY家族，所以推測TIFY家族是在陸生植物進化時產生的。苔蘚是最早出現的陸生植物，在其中鑒定出兩個TIFY成員，這兩個成員被分成兩個亞群，亞群I含有C2C2-GATA結構域，亞群II則不含。在擬南芥中已鑒定出18個TIFY成員，同樣也分為兩個亞群。說明在植物進化過程中TIFY家族也不斷的發展，并賦予植物多樣化的生理功能和發育機制。

TIFY家族包括JAZs、ZIM和PPD亞類［16，17］。ZIM和ZLM（ZIM-LIKE）是推測的轉錄因子，含有GATA-鋅指結構；JAZs是阻遏蛋白不含DNA結合結構域，并必須依賴蛋白間的互作行使功能［16］。

1.3 JAZs的結構

JAZs成員都擁有NT、ZIM和Jas三個保守結構域。蛋白的N末端包含一個弱保守的NT結構域，此結構域可與DELLA蛋白互作［18］。ZIM結構域由36個氨基酸組成，其中包含保守的TIFY基序（TIF［F/Y］XG），JAZs形成同源或異源二聚物依賴TIFY基序［19-21］。JAZ家族C端的Jas結構域十分保守，由12-29個氨基酸組成，在擬南芥的12個JAZ成員中Jas結構域基本一致或有保守替換序列［22］，Jas結構域可以同很多蛋白互作，在有JA-Ile情況下負責JAZs的降解［3，6，23］。Jas結構域中存在細胞核定位信號，使JAZs具有核定位特性，如圖1所示［24］。

圖1 JAZs結構域

2 JAZs與茉莉酸信號通路

2.1 JA信號傳導模型

MYC2為JA應答基因的起始轉錄因子［25，26］，而植物體的JA感應由COI1控制，JAZs作為它們之間的聯系物于2007年被鑒定出［22，27，28］，自此JA信號傳導模型被揭示：植物在正常生長條件下，體內JA-Ile水平很低，JAZs結合MYC2等轉錄因子并吸引TPL和NINJA共阻遏物抑制JA應答基因轉錄，從而阻止植物體進行JA應答反應。

當植物體處于某發育過程或受到外界脅迫時，體內JA-Ile的水平增高，JAZ阻遏蛋白被COI1結合并通過SCFCOI1/26S蛋白酶通路降解，MYC2等轉錄因子被釋放，從而啟動相應JA應答基因的轉錄［29，30］。當發生JA應答時JAZs也被誘導，誘導表達的JAZs再次抑制MYC2轉錄因子活性，從而封閉JA響應，這種調節過程類似于反饋調節，使植物體不會產生過于猛烈的JA應答反應，避免植物體能量的過度消耗［31，32］，如圖2所示。

2.2 JAZs與COI1互作

JAZs與COI1依賴于茉莉酸類激素（JAs），并通過Jas結構域發生互作。植物體為了減弱JA應答造成的強大消耗，在JAZs的Jas區域發生可變剪切。擬南芥JAZ 12個成員中有9個都含有一段保守內含子序列，當JAZs發生可變剪切保留內含子時轉錄被提前終止，Jas保留前20個氨基酸，并缺少保守的X5PY序列，這些可變剪接體被稱為ΔPYJAZs，增加

了JAZs的調控機制［33-36］。

圖2 JA 信號傳導模型

JAZ1的Jas肽段、COI1和JA-Ile的復合晶體結構揭示了JAs分子機制［37］。在晶體結構中F-box肽段的11個氨基酸構成口袋區，通過3個氨基酸結合（3R，7S）JA-Ile。JAs的酮基和Ile的羧基暴露在外并結合Jas結構域。

1，2，4，5，6-五磷酸肌醇（IP5）在分子組裝方面起到重要的作用［38］。IP5在Jas/COI1/JA-Ile復合晶體中緊靠著JA-Ile分子，結合在COI1的口袋處，位于COI1的3個精氨酸和Jas肽段的R206上。如果通過透析法去除IP5會使得阻遏蛋白復合體失活，而失活的阻遏蛋白復合體在添加IP5后會恢復活性。

2.3 JAZs與bHLH/MYC轉錄因子互作

MYC2、MYC3和MYC4 屬于Basic helix-loophelix（bHLH）家族，與大多數的JAZs都互作［39］。MYC2和MYC3中有一段序列可與11個JAZs成員互作，被稱為JID（JAZ-interaction domain）。MYC2、MYC3和MYC4都可結合G-box（CACGTG）結構，說明MYC成員間的功能存在冗余性。而三者的突變體表型略有不同，說明MYC2、MYC3和MYC4轉錄因子對于完全啟動JA應答都是必要的。

3 JAZ互作的轉錄因子

3.1 JAZs結合WD40/bHLH/MYB復合體調控花青素積累和表皮毛發育

GL3、EGL3和TT8屬于bHLH家族IIIf亞群，含有JID結構域，除了三者可互相形成復合體外，還可以和8個JAZs互作。GL3/EGL3/TT8復合體可以一邊結合WD40蛋白，一邊結合不同的MYB蛋白，如此GL3/EGL3/TT8復合體調控諸多生命進程。例如，根毛和表皮毛發育、黃酮類化合物的合成、下胚軸上的氣孔發育和種皮上的黏液產生等［40］。

JAZs還能直接結合R2R3 MYB轉錄因子PAP1和GL1，在PAP1、GL3和EGL3過表達植株中，JAZs產生的抑制作用被抵消，轉化體積累更多的花青素并且毛狀體發育受限程度低。WD40/bHLH/MYB復合體的形成是通過PAP1與TT8和GL1與GL3之間的互作形成的［41］。雖然bHLH轉錄因子可以通過JID結構域互作，但目前為止還沒有R2R3 MYB蛋白與MYC互作的報道。

3.2 JAZs結合MYB21和MYB24調控植物體雄性不育

MYB21和MYB24屬于R2R3 MYB轉錄因子，可以通過R2R3結構域與JAZs的Jas和NT結構域與發生互作。MYB21和MYB24與JA介導的雄性不育相關，在擬南芥花器發育時合成 JA-Ile，促使JA應答降解JAZs，MYB轉錄因子被釋放調節雄蕊的正常發育［42］。

myb21突變體生育能力減弱，基本的生殖進程受到影響，如雄蕊伸長、花粉活力和花藥破裂等。myb24雖然沒有表型，但是會使myb21的上述表型更明顯，說明兩個蛋白功能冗余［13，43］。在coi1中過表達MYB21可以恢復植株不育的表型，但獲得的

種子很少。過表達MYB21并沒有恢復coi1中與JA應答相關的表型，如對JA介導的根伸長抑制不敏感，花青素積累或是對蕈蚊（Bradysia impatiens）敏感等。這些結果說明MYB21起到調節生育的作用，并且和其他JA介導的生長和防御應答不太相關。

3.3 JAZs結合EIN3/EIL1調控JA/ET信號通路

ET是重要的植物激素，可與JAs共同調節植物體防御，抵抗植物腐生病原菌并控制植物體的發育進程［44］。ET與其受體結合使其下游的CTR1（Constitutive ethylene response1）激酶失活。這個反應會促進一系列的Et響應轉錄因子的激活，并調節ET響應基因的表達［45］。

Ethylene insensitive 3（EIN3）和EIN3-like1（EIL1）轉錄因子負責促進ET傳感的下游基因轉錄。JA與ET具有協同和依賴作用，這是通過彼此調控蛋白間的互作實現的。相關研究證明JAZ1、JAZ3和JAZ9都可以同EIN3和EIL1互作，并且互作是通過JAZs的Jas結構域實現的［3］。

ET存在時EIN3和EIL1可激活一系列的病原菌抵抗因子和植物發育調節因子，ET效應基因在這時都保持穩定表達狀態。當JAZs結合EIN3和EIL1時會部分的抑制它們的活性，這樣ET轉錄因子EIN3和EIL1通過與JAZs的聯系使得ET調控分級進行。當有JA存在時，JAZ被降解，使得EIN3和EIL1全部激活，因此JA信號通路和ET信號通路在抵抗植物腐蝕病原菌方面有協同作用。

4 JAZs互作的阻遏蛋白

4.1 JAZs結合DELLAs調控植物的生長與防御

GA是一種萜類激素，是植物種子萌發、莖和子葉下胚軸伸長、花的發育等生長過程中所必須的。DELLA蛋白（DELLAs）是GA信號傳遞的重要調節因子，在沒有GA時DELLAs與PIF3轉錄因子結合，抑制GA誘導的基因表達。當植物體合成GA時，會被GA受體（GID1）識別，接著相繼與4個DELLA成員依次結合并被E3連接酶識別，形成SCFSLY1復合體后，DELLAs被泛素化降解，DELLAs結合的轉錄因子被釋放，激活GA應答基因的轉錄，促進植物體的光合生長［46］。

DELLAs主要作用是抑制GA信號傳遞，同時還能促進JA應答基因的轉錄。DELLAs成員RGA可以同JAZ1、JAZ3和JAZ9互作，互作區域分別為JAZ的NT結構域和RGA C末端的DELLA結構域［47］。RGA與MYC2競爭性的結合JAZ1，并且不能形成三者的復合體，說明DELLAs可以隔絕JAZ與MYC2的互作，在抑制植物體進行光合生長的同時，還促進植物體進入防御應答狀態。

JAZs主要作用是抑制茉莉酸信號傳遞，同時還能促進GA應答基因的轉錄。JAZs與DELLAs結合，干擾DELLAs與PIF3轉錄因子的互作。因為JAZs隔絕了DELLAs與PIF3的互作，所以抵消了DELLAs產生的生長抑制，促進了生物體進行光合發育。

GA起到促進植物體生長的目的，JA起到促進植物體防御的機制，但是最有趣的是它們行使功能卻是更傾向于抵消對方的轉錄應答效應。通過對JAZs與DELLAs功能的研究，清楚的闡明了植物體內GA與JA相互協同的精細調控關系，從而使植物體具有協調生長與抵抗逆境的能力［48］。

4.2 JAZs與共阻遏物NINJA、TPL和HDA6互作

NINJA（Novel interactor of JAZ）能與大多數JAZs互作，同時NINJA能與Groucho/Tup1家族共阻遏物TPL（Topless）和TPL-like等發生互作。此機制說明JAZs抑制MYC轉錄因子的轉錄活性是通過結合NINJA和TPL阻遏蛋白實現的［49，50］。

JAZ1和NINJA通過ZIM結構域互作，對TIFY基序進行缺失會造成JAZ1和NINJA的互作消失。擬南芥JAZs中只有JAZ7和JAZ8不能與NINJA互作，因為它們在TIFYXG基序的第5位氨基酸有一個天冬酰胺（圖3-A），推測是它抑制了JAZs與NINJA的互作，但是并沒有直接的試驗證據。

JAZs含有EAR和EAR-like基序（圖3-B），此基序為TPL或TPR的結合位點，在理論上JAZs可以直接同TPL蛋白結合，但試驗證明只有JAZ5和JAZ8可以直接結合TPL。TPL與JAZs互作直接抑制JA應答基因轉錄，相似而不同于JAZs互作于NINJA再結合TPL的機制。

JAZ1可以與染色質修飾酶HDA6（Histone deacetylase 6）互作抑制JA介導的轉錄應答［3］。JAZ3和JAZ9也可以與HDA6互作，JAZ1與HDA6

互作區域位于NT或ZIM結構域，目前還沒有相關試驗說明。

對hda6進行JAs誘導發現，ERF1位點表達量增高，同樣對HDA6過表達植株誘導發現，ERF1位點表達量減少，說明組蛋白去乙酰化在JA應答基因的轉錄調控中起到了關鍵的作用，特別是作為協同阻遏物來調控ERF1位點。不同，因此鑒定JAZs功能的關鍵就是找到它的互作因子。研究發現，JAZ家族成員間可以形成同源或異源二聚體，而且JAZs行使功能大多都以二聚體形式執行，但是這種二聚體的存在形式有何作用還沒有得到清晰解釋［65］。

圖3 JAZs的NT結構域及ZIM結構域保守序列

隨著越來越多的作物基因組測序工作的完成，使得系統分析TIFY家族成員逐漸變得相對容易，JAZs研究的工作重點將從全家族基因的預測與鑒定轉向每個JAZs成員的功能鑒定。在研究各物種JAZs功能的過程中，經驗證明，鑒定JAZs的功能需要找到其調控的互作因子，而對于JAZs的研究不能只停留于表面的單基因功能鑒定，還需要總結歸納JAZs家族在各代謝過程中起到的作用，將JAZs所調控的網絡串聯起來，解析在龐大的生物進程中JAZs參與調控的信號途徑，及其對植物體生長、發育和抗逆的貢獻。

5 展望

目前，對JAZs的研究取得了許多成果，這也使得人們對JA信號通路的研究進展迅速。闡明在細胞核中JAZs發生互作的機制，有助于深入了解JA信號模型的本質。JAZ阻遏蛋白起到調控樞紐的作用，它把JA信號通路與其他信號通路相互聯系在一起，深入對JAZs的了解將有助于詮釋植物的激素調控網絡。在植物激素介導的信號傳遞過程中，JAZs作為樞紐蛋白起著重要的調控作用，在今后的研究中詮釋JAZs的精確功能將成為研究重點［32，50-55］。

近兩年對經濟作物中JAZs的研究進展迅速。目前，已經有相關報道的經濟作物包括水稻、大豆、葡萄和煙草［56-59］。但是，在上述幾種作物中過表達JAZs所產生的表型卻不盡相同：在水稻中過表達TIFY11b可以增加籽粒大小［60］；在大豆中過表達GsJAZ2可以增加植株對鹽堿的敏感性［61］；在煙草中過表達NaJAZd和NaJAZh分別可以抑制花蕾脫落和促進尼古丁的合成［62-64］。JAZ家族各成員間的功能有差異，這是由于每個JAZ成員所能互作的因子

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（責任編輯 狄艷紅）

Comprehensive Overview of JAZ Proteins in Plants

Sun Cheng Zhou Xiaojin Chen Rumei Fan Yunliu Wang Lei
（Biotechnology Research Institute of Chinese Academy of Agricultural Sciences，Beijing 100081）

Jasmonates（JA）as an important phytohormone regulates many aspects of plant development, reproduction, and defence. Within the JA signaling cascades, jasmonate zim-domain（JAZ）proteins that are triggered by jasmonates play a central role. JAZ proteins regulate JA-responsive gene transcription by inhibiting DNA-binding transcription factors（TFs）in the absence of JA. However, in the presence of JA, JAZ proteins interact in a hormone-dependent manner with Coronatine Insensitive 1（COI1）. After recognition component of the E3 ubiquitin ligase SCFCOI1, as a result, JAZ proteins are ubiquitinated and subsequently degraded in the 26S proteasome, releasing TFs from inhibition and activating JA-responsive gene transcription. This conclusion indicate that JAZ proteins, which function as transcriptional repressors of the JA signaling response, are not merely regulators of the JA signaling pathway, but, through interaction with other proteins, also serve as signaling hubs in the wider hormone regulatory network, plays important roles in plants..

JAZs TIFY Jasmonates

2013-05-21

轉基因專項（2010ZX08010-002）

孫程，男，碩士研究生，研究方向：植物分子生物學與基因工程；E-mail：caas_sc@163.com

王磊，男，研究員，博士生導師，研究方向：植物基因工程；E-mail：wanglei01@caas.cn