植物精油對果蔬中微生物的抑菌效果及作用機理研究進展

李亞茹，周林燕，李淑榮,*，曹珍珍，張 樂,2，魏 明,2，彭春紅,2

（1.中國農業科學院農產品加工研究所，農業部農產品加工綜合性重點實驗室，北京 100193；2.福建農林大學食品科學學院，福建 福州 350002）

植物精油對果蔬中微生物的抑菌效果及作用機理研究進展

李亞茹1，周林燕1，李淑榮1,*，曹珍珍1，張 樂1,2，魏 明1,2，彭春紅1,2

（1.中國農業科學院農產品加工研究所，農業部農產品加工綜合性重點實驗室，北京 100193；2.福建農林大學食品科學學院，福建 福州 350002）

植物精油對引起果蔬腐爛的微生物具有較強的抑制作用，其抑菌機理已成為目前國內外研究的熱點問題。本文全面介紹了植物精油對果蔬中微生物的抑制效果、植物精油對微生物的作用機理。植物精油對果蔬中常見微生物具有較強的抑菌效果，主要通過破壞微生物的細胞膜、細胞壁和DNA等結構，影響基因表達、細胞呼吸作用和能量代謝等途徑，最終導致微生物細胞死亡。本文還提出植物精油抑菌作用機理研究中存在的問題，以期為精油的研究和應用提供依據。

植物精油；抑菌效果；作用機理

水果和蔬菜中富含維生素、礦物質和膳食纖維等人們日常所需的營養物質，但果蔬含水量高、營養豐富，易發生腐爛變質，使其營養價值下降，并造成巨大的經濟損失[1]。控制果蔬質量和延長貨架期最常用的方法是低溫控制和保鮮劑處理，低溫貯藏能有效延長產品的貨架期，控制其品質，但存在成本高、耗能大、冷鏈設施不完善等問題，采用保鮮劑作為輔助措施能有效保持果蔬的品質。常用的保鮮劑多為焦亞硫酸鉀、二氧化硫、1-甲基環丙烯等化學保鮮劑，化學保鮮劑雖可較有效的控制果蔬質量，但對人體健康和對農業生態產生危害[2]。

隨著人們生活水平提高，生活模式與消費觀念的改變，人們對食品的要求已不僅僅滿足于傳統上的色、香、味，而更加關注食品的安全和對健康的影響。因此，植物精油、Nisin、殼聚糖等生物抑菌劑成為控制果蔬微生物的研究熱點，其中植物精油不但抑菌譜廣，且安全可靠，可以以直接接觸和熏蒸的方式用于果蔬的保鮮[3]。近年來，國內外研究者關于植物精油及其主要成分對果蔬中微生物的抑菌效果和作用機理作了大量研究，取得了相當大的進展。

1 植物精油對果蔬中微生物的抑菌效果

表1 植物精油及其主要成分對果蔬中微生物的抑制效果Table1 Antibacterial activity of plant essential oils and their major components in fruits and vegetables

研究[4-9]表明植物精油類物質大多具有殺菌、防腐等作用，對食品中常見的大腸桿菌O157∶H7、金黃色葡萄球菌、單增李斯特菌等細菌，酵母菌和擴展青霉、黃曲霉、黑根霉等真菌都具有很強的抑殺作用。表1列出了目前研究中植物精油及其主要成分對果蔬中微生物的抑菌效果（最低抑菌濃度（minimum inhibitory concentration，MIC），指能夠抑制微生物生長、繁殖的最低藥物濃度）。植物精油對引起圣女果、葡萄、柑橘等果蔬腐敗的真菌如黃曲霉、黑根霉、擴展青霉、鏈格孢菌等都有強烈的抑制作用[10-24]。在已有[10-13]的研究中，丁香精油及其主要成分丁子香酚對灰霉菌、鏈格孢菌、擴展青霉、果產鏈核盤菌等有明顯的抑制作用，丁子香酚的最低抑菌濃度更低；羅勒精油、檸檬醛、亞香茅精油、檸檬草精油等多種精油在較低濃度下即能完全抑制導致香蕉的炭疽病和冠腐病等的病菌[13-14]；肉桂精油、百里香精油、百里香酚等對多種水果的主要采后病原菌黃曲霉、米曲霉、鏈格孢菌等具有良好的抑制效果[20-24]。由表中數據分析可知，不同的植物精油對同一種菌的抑制活性不同，如丁香精油、百里香酚和蒔蘿精油對鏈格孢菌的MIC分別為600 μg/mL、2 μL/mL和0.5 μL/mL[13,21,23]；同一種精油對不同菌種的抑制效果也存在差異，亞香茅精油對炭疽菌的抗性很強，當添加量達到0.2%時平板中沒有檢出菌落，對柯柯豆毛色二孢的抑制作用較差，添加量為2%才可以完全抑制菌的生長[17]。不同植物精油中抑菌成分不同，人們在研究中嘗試將具有不同抑菌譜的植物精油適當配合，觀察它們是否有協同或增效功能，以開發出高效、廣譜的復合型殺菌劑。劉曉麗等[25]研究丁香、肉桂及黑胡椒精油單獨和復配后對單核增生性李斯特菌的抑制效果，發現單一精油的最低抑菌濃度分別為96、72、48 mg/L，復合精油最低抑菌濃度為16 mg/L，說明不同精油之間有協同作用，可以增強抑菌效果。

2 植物精油主要成分的抑菌機理

植物精油的成分組成十分復雜，經氣相色譜-質譜聯用儀（gas chromatograph-mass spectrometer，GC-MS）分析，通常有幾十至上百種化合物。植物精油的化學成分一般分為4種：萜類化合物、芳香族化合物、脂肪族化合物、含氮含硫化合物[26]。研究表明[27-29,30-31]，在這些大量的精油成分中，小分子的酚類物質、萜烯類物質和醛酮類物質是主要的抑菌有效成分。此外，醇類、醚類和烴類物質也具有一定的抑菌活性。植物精油的抑菌活性由精油的主要成分決定或者多種成分協同作用，不同成分的抑菌機理可能不盡相同，因此植物精油抑菌機制通常不是單一的作用方式，而是多點作用機制[27,30-32]。植物精油及其主要成分對微生物的影響方式主要有兩種。一是改變微生物細胞和菌絲體的形態結構和組成，如細胞膜、細胞壁和細胞器等結構，造成細胞不可逆的損傷，誘發菌絲體溶解，最終導致微生物死亡[20,33-34]；二是降低或抑制分生孢子的產生和萌發，降低或阻斷病菌后代繼續危害的可能[34-35]。

2.1 對微生物細胞壁的作用

微生物細胞壁的屏障作用可以降低微生物對抑菌劑的敏感性，細胞壁的主要成分和與細胞壁有關的酶成為精油分子的重要作用點。α-蒎烯可以抑制白色念珠菌的病菌胞壁的肽聚糖和真菌胞壁的甘露聚糖、幾丁質的合成，從而起到殺菌作用[36]。王桂清等[37]在活體條件下，研究了遼細辛精油對灰葡萄孢菌細胞壁降解酶(胞內果膠甲基反式消除酶（pectin methyltranseliminase，PMTE酶）、果膠總酶、胞外羧甲基纖維素酶(Cx酶)、胞內1,2-β-D-葡聚糖酶(C1酶)和蛋白酶等) 活性的影響，認為Cx酶可能是遼細辛精油的作用位點之一，對Cx酶的抑制作用可能是遼細辛精油對灰葡萄孢菌的抑菌機制之一。

2.2 對微生物細胞膜的作用

細胞膜在維持微生物的正常生命活動中具有非常重要的地位。精油能夠直接作用于微生物細胞膜，破壞細胞膜結構、增加細胞膜的通透性，使細胞內部的重要離子和內溶物會滲出，最終導致細胞死亡[38-40]。植物精油主要通過以下幾種方式影響細胞膜的結構。1）抑制蛋白質合成，破壞蛋白質結構。丁香酚是通過使細胞膜中的蛋白質變性、與細胞膜中的磷脂反應破壞細胞膜的透性，從而抑制微生物的生長的[41]，百里香精油及其主要成分百里香酚和香芹酚具有與抗生素相似的功能，可抑制蛋白質的合成，導致細菌外膜蛋白質構成發生顯著改變，這種改變可能會影響細菌的侵入能力，從而發揮抑菌作用[42]。2）和磷脂分子相互作用，改變膜的脂肪酸比例和結構。香芹酚[43-44]可使枯草芽孢桿菌細胞膜中的脂肪酸的比例和結構發生改變，從而降低其細胞膜的流動性。百里香酚、香芹酚、丁子香酚和肉桂醛可以改變大腸桿菌O157∶H7、金黃色葡萄球菌、傷寒沙門氏菌和熒光假單胞菌的細胞膜脂肪酸結構和比例，不飽和脂肪酸含量（尤其是C18∶2trans和C18∶3cis含量）急劇下降，飽和脂肪酸含量（尤其是C17∶0含量）增加[45]。3）抑制膜組成成分麥角甾醇的合成，丁香酚、蒔蘿精油可以抑制微生物麥角甾醇的合成，從而破壞細胞膜的完整性[46-47]。

2.3 對微生物DNA的作用

微生物DNA作為遺傳信息的載體，在細胞物質的合成和遺傳過程中具有重要作用。DNA的任何損傷都會影響遺傳物質正常的復制及生物體的繁殖。萜烯和酚類化合物[48]能夠通過抑制大腸桿菌胞內氧化反應來阻礙DNA修復。Sperotto等[31]以釀酒酵母為模式菌研究胡椒（Piper gaudichaudianum Kunth）精油及其主要成分苦橙花醇的抑菌機理，結果表明，精油和苦橙花醇可以誘導細胞產生活性氧自由基，引起單鏈DNA斷裂，同時抑制BER酶活性，妨礙DNA修復。蒿屬植物茵陳蒿（Artemisia iwayomogi）精油可以與微生物DNA相互作用，導致DNA裂解[49]。

植物精油及其主要成分不但可以破壞DNA結構，還可以抑制基因表達。Parveen等[50]研究表明α-萜品烯是通過影響控制釀酒酵母細胞膜上麥角甾醇的生物合成、脂代謝、細胞壁的結構和功能等相關基因來發揮作用。冷榨巴倫西亞橘（Valencia orange）精油通過影響金黃色葡萄球菌中和細胞壁有關基因表達，來抑制細胞壁合成，促進細胞溶解[51]。

2.4 對呼吸作用和能量代謝的作用

呼吸作用是生物體細胞氧化分解有機物并產生能量的化學過程，所產生的能量能維持細胞的正常生命活動，呼吸作用的任何一環被抑制都可能導致生命活動停止。桂皮、丁香、生姜、洋蔥、牛至和百里香精油[52]，能夠損傷酵母菌的呼吸系統，延遲乙醇生產出現。Knobloch等[53]報道了萜類的抑菌機理，研究了多種萜類對菌類的初生能量代謝、NADH及丁二酸脫氫酶活性、呼吸過程的電子傳遞過程的影響作用，發現在5×10-3mol/L 濃度下，所有供試萜類都能抑制上述反應，從而推測萜類物質可能通過影響菌類的呼吸作用，從而起到抑菌的作用。百里香酚則可以干擾沙門氏菌的蛋白質合成和表達，破壞檸檬酸代謝途徑和涉及ATP合成的酶[54]。

線粒體是參與呼吸作用的重要細胞器，植物精油可以破壞線粒體的膜、DNA修復系統等造成線粒體結構異常，還可以影響氧化還原酶系，破壞細胞的能量代謝，最終導致細胞死亡。Nogueira等[55]用透射顯微鏡觀察勝紅薊（Ageratum conyzoides）精油處理的黃曲霉的超微結構，發現勝紅薊精油主要作用于內膜系統，尤其是線粒體的膜。檸檬醛[56-57]影響黃曲霉細胞中線粒體DNA復制系統，使線粒體增生變異，誘發自由基使線粒體損傷，還可以降低黃曲霉細胞內蘋果酸脫氫酶和琥珀酸脫氫酶活力，影響細胞內三羧酸循環代謝的正常進行，有效地抑制黃曲霉的生長。蒔蘿精油[47]可以抑制黃曲霉細胞麥角甾醇的合成，誘導產生氧自由基，損傷線粒體結構，使線粒體膜電位升高，ATP酶和脫氫酶活性下降，最終抑制黃曲霉生長。

3 結 語

近年來，植物精油及其主要成分的抑菌活性和作用機理已經取得一定成果，但仍存在一些問題。

3.1 植物精油成分十分復雜，現在的研究多是將植物精油作為一個整體或者選擇精油中單一成分進行研究，而對其多種成分之間以及不同精油之間的相互作用的研究較少，需要對不同精油及不同活性成分間的協同作用進行深入研究。

3.2 目前大多研究是在單一微生物存在和恒定的環境條件下進行的，關于多種微生物共同存在和食品體系中的作用方式研究的比較少。研究表明在培養基中得到的抑菌濃度，在食品中應用時劑量需要增加數倍。而食品體系中pH值、水分等因素對精油的抑菌作用有一定的影響，精油成分和食品成分之間可能會發生相互反應，例如丁香精油和牛至精油與鐵離子反應產生黑色素物質[31]，改變食品的感官，影響食品風味。植物精油及其主要成分的使用量和對果蔬風味品質的影響缺乏系統性的研究，仍需進一步完善。

3.3 植物精油的抑菌機理研究還不夠深入，關于植物精油對細胞膜的研究最多，但多是通過電鏡觀察細胞結構變化、細胞內容物滲漏情況、細胞膜上某物質含量的變化證明植物精油可以破壞細胞膜，增加膜的通透性，對細胞膜上蛋白質和磷脂的作用尚不清楚，需要進一步研究。

植物精油對細胞其他結構和功能的影響如DNA、能量代謝等尚處于初步研究階段，其明確靶位點和作用方式還不能確定，需要進行植物精油對生物分子水平如氨基酸、堿基等和基因水平進行更深一步的研究，明確精油的作用方式。

隨著人們生活水平的提高，食品的天然、安全性越來越受到人們的重視，植物精油作為一種綠色、天然的食品保鮮劑將有更加廣闊的應用前景，雖然精油的抑菌機理至今仍未徹底闡明，但隨著分析方法的不斷進步，人們對植物精油的認識將逐漸清晰，對抑菌機理的研究將有助于植物精油在食品保鮮領域的應用。

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Antibacterial Activity and Mechanism of Action of Plant Essential Oils and Their Main Components from Fruits and Vegetables: A Review

LI Ya-ru1, ZHOU Lin-yan1, LI Shu-rong1,*, CAO Zhen-zhen1, ZHANG Le1,2, WEI Ming1,2, PENG Chun-hong1,2
(1. Key Laboratory of Agro-Products Processing, Ministry of Agriculture, Institute of Agro-Products Processing Science and Technology, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Beijing 100193, China; 2. College of Food Science, Fujian Agriculture and Forestry University, Fuzhou 350002, China)

Plant essential oils (EOs) have strong inhibitory effects on postharvest pathogens of fruits and vegetables. The underlying mechanism of action has become a hot topic among researchers. This paper offers a comprehensive review of the literature on the inhibitory activity and mechanism of action of EOs against microorganisms in fruits and vegetables. EOs are highly effective against common microorganisms in fruits and vegetables, mainly by damaging the cell membrane and wall as well as DNA to alter gene expression, cellular respiration and energy metabolism and eventually kill the cells. Furthermore, some problems existing in recent research in this regard are discussed. We expect that this review will provide references for the research and application of EOs.

essential oils; antibacterial activity; mechanism

TS255.3

A

1002-6630（2014）11-0325-05

10.7506/spkx1002-6630-201411063

2013-07-22

中國農業科學院2013年度基本科研業務費預算增量項目；中國農業科學院科技創新工程項目

李亞茹（1990—），女，碩士研究生，研究方向為農產品加工與貯藏。E-mail：l1y2r30112@163.com

*通信作者：李淑榮（1968—），女，研究員，博士，研究方向為農產品加工與貯藏過程品質控制。E-mail：shurongl@hotmail.com