生姜油樹脂對過氧化氫引起RAW264.7巨噬細胞損傷的保護作用

卞夢瑤，方 勇，裴 斐，趙立艷，辛志宏，安辛欣，楊方美，胡秋輝,*

（1.南京農業大學食品科技學院，江蘇 南京 210095；2.南京財經大學食品科學與工程學院，江蘇 南京 210046）

生姜油樹脂對過氧化氫引起RAW264.7巨噬細胞損傷的保護作用

卞夢瑤1，方 勇2，裴 斐1，趙立艷1，辛志宏1，安辛欣1，楊方美1，胡秋輝1,*

（1.南京農業大學食品科技學院，江蘇 南京 210095；2.南京財經大學食品科學與工程學院，江蘇 南京 210046）

目的：研究生姜油樹脂對過氧化氫引起的RAW264.7巨噬細胞損傷的影響。方法：以生姜油樹脂為研究對象，建立RAW264.7細胞的過氧化氫損傷模型，測定質量濃度分別為1、3、5 μg/mL的生姜油樹脂聯合過氧化氫對RAW264.7細胞和細胞培養液中丙二醛、谷胱甘肽、超氧化物歧化酶以及谷胱甘肽過氧化物酶等抗氧化指標的影響。結果：生姜油樹脂各劑量組均能顯著緩解過氧化氫引起的RAW264.7細胞的損傷，降低細胞及細胞培養液內的丙二醛含量，提高谷胱甘肽含量以及超氧化物歧化酶和谷胱甘肽過氧化物酶的活性，其中5 μg/mL生姜油樹脂對過氧化氫引起的細胞損傷的保護作用效果最好。結論：生姜油樹脂對過氧化氫引起的RAW264.7細胞損傷具有保護作用，其作用機制可能是生姜油樹脂通過調節細胞氧化還原系統，提高抗氧化能力，有效清除自由基的產生，從而對細胞的氧化性損傷起保護作用。

生姜油樹脂；RAW264.7；過氧化氫；抗氧化

研究表明，當機體發生應激時會產生過量的活性氧并導致機體自身抗氧化能力的下降。活性氧的清除不足會產生大量的自由基導致細胞的氧化性損傷。自由基通過線粒體膜、呼吸鏈等造成線粒體損傷，主要表現在線粒體腫大，內外膜通透性增大，引起氧化磷酸化及三磷酸腺苷（adenosine triphosphate，ATP）生成障礙，影響到細胞的正常生理功能[1]。通常生物體會利用抗氧化防御系統對活性氧進行清除，抗氧化體系包括抗氧化物酶和非酶促系統，其中酶促系統主要包括超氧化物歧化酶（superoxide dismu tase，SOD）、過氧化氫酶等，是細胞內清除活性氧簇（reactive oxygen species，ROS）的主要保護酶；非酶促系統主要包括一些小分子抗氧化物，如還原型谷胱甘肽（glutathione，GSH）等[2-3]。SOD、谷胱甘肽過氧化物酶（glutathioneperoxidase，GSH-Px）、GSH以及脂質過氧化終產物丙二醛（malondialdehyde，MDA）是機體的主要抗氧化評價指標[4-5]。張健等[6]建立ECV-304細胞過氧化氫氧化損傷模型，以MDA和抗氧化酶為評價指標，研究卡維地洛對過氧化氫致血管內皮細胞氧化應激損傷的保護作用。Ju Hengyin等[7]以MDA和抗氧化酶為評價指標，說明女貞子中的抗氧化酚類物質通過清除自由基活性以及提高抗氧化酶活性從而發揮對過氧化氫誘導的SH-SY5Y細胞氧化損傷的保護作用。近年來，越來越多的中藥被認為是外源性的“天然自由基清除劑”，并展開了各種清除自由基的實驗研究[8-10]。

生姜是典型的藥食同源性植物，為姜科植物姜的新鮮根莖，具有解表散寒、溫中止嘔、化痰止咳之功效[11]。現代藥理研究表明生姜具有抗氧化、改善脂質代謝、降血脂、改善心腦血管系統、防輻射、抗炎、抗微生物、抗腫瘤、降血糖等作用[12]。生姜油樹脂是指通過有機溶劑從姜根莖中萃取出來的深琥珀色至深棕色的黏稠液體，一般通過溶劑浸提法、壓榨法和超臨界CO2流體萃取法萃取。生姜油樹脂具有很多的功能特性，如開發天然抗氧化劑、開發天然抗菌劑、醫藥和保健品等[13]。鄭君成等[14]通過GC-MS分析了生姜油樹脂的成分，鑒定出76種化合物，烯烴類易揮發性化合物相對含量達56.66%，姜辣素相對含量達到33.95%。生姜油樹脂中的姜辣素，其各組分物質分子中均含有創木酚基結構，在常溫下為黏稠液體，具有很強的抗氧化性，是一種有效的自由基清除劑。Singh等[15]通過1,1-二苯基-2-三硝基苯肼（1,1-diphenyl-2-picrylhydrazyl radical 2,2-diphenyl-1-（2,4,6-trinitrophenyl）hydrazyl，DPPH）、硫代巴比妥酸（thiobarbituricacid，TBA）等方法研究生姜油樹脂對芥子油的抗氧化效果；葛慶豐等[16]采用順磁共振法測定姜油樹脂對DPPH自由基的清除率，均表明生姜油樹脂具有很強的抗氧化性。但目前對于生姜油樹脂抗氧化性的研究僅局限于化學水平，未深入到細胞水平。

因此，本研究通過建立RAW264.7的過氧化氫損傷模型，研究不同濃度生姜油樹脂對過氧化氫所引起的氧化損傷的保護作用，為開發天然抗氧化應激中藥添加劑提供理論參考依據。

1 材料與方法

1.1 材料與試劑

生姜油樹脂，本實驗室制備。生姜烘干后磨粉過篩，利用超臨界CO2流體從姜粉中萃取。生姜油樹脂經0.45 ?m濾膜過濾后于4℃保存。

MDA、SOD、GSH、GSH-Px以及BCA（bicin choninic acid）測定試劑盒 南京建成生物工程公司；噻唑藍（3-（4,5-dimethyl-2-thiazolyl）-2,5-diphenyl tetrazolium bromide，MTT）、二甲基亞砜（dimethyl sulfoxide，DMSO） 美國Sigma公司；DMEM（dulbecco’s modified eagle medium）培養基、胰酶、胎牛血清、雙抗（青霉素與鏈霉素） 美國Gibco公司；其余試劑均為分析純。

1.2 儀器與設備

HA 121-50-01超臨界萃取裝置 江蘇南通華安超臨界萃取有限公司；AL 104電子天平 上海精天電子儀器有限公司；Coster 96 孔細胞培養板 美國Corning公司；SPECTRA MAX plus酶標儀 美國Molecular Devices公司；SW-CJ-IF超凈工作臺 美國Biological Coporation公司；HEPA Class100細胞培養箱 美國Thermo公司；BX-50顯微鏡 日本Olympus公司；Allegra 64R臺式高速冷凍離心機 美國Beckman Coulter公司。

1.3 方法

1.3.1 細胞培養

將復蘇后的RAW264.7細胞株接種于含有10%胎牛血清、1%雙抗的DMEM培養液中，置于37℃、5% CO2的培養箱培養。細胞鋪滿培養瓶底70%～80%時，用1 mL胰酶細胞消化液消化1 min左右，按1∶3傳代，培養3代后用于后續實驗。

1.3.2 RAW264.7過氧化氫損傷模型的建立

過氧化氫是一種重要的活性氧，外源性過氧化氫易通過細胞膜進入細胞，在細胞內過渡金屬存在時通過Fenton反應，形成高活性的自由基，進一步造成細胞損傷[6]。因其操作簡單，容易控制，常用于體外模擬細胞的過氧化損傷實驗。

取對數生長期的RAW264.7細胞，用胰酶細胞消化液消化后加入DMEM完全培養基，倒置顯微鏡下計數，調整細胞濃度至2.0×105個/mL。將細胞懸液接種于96孔板中，每孔200 ?L，在37℃、5% CO2條件下培養24 h至細胞貼壁，棄去細胞培養液，加入用DMEM完全培養基配制的過氧化氫溶液，過氧化氫溶液的最終濃度分別為0（空白組）、0.1、0.2、0.3、0.4、0.5、1 mmol/L，每個濃度設置6個平行。繼續培養24 h后，棄細胞培養液，并用PBS洗滌3次后加入200 ?L DMEM完全培養基，每孔再加入10 ?L質量濃度為5 mg/mL的MTT溶液，繼續培養4 h，棄上清，再加入150 ?L DMSO，輕輕振蕩使紫色結晶溶解，室溫反應10 min后用酶標儀于490 nm波長處測吸光度，并通過公式（1）計算過氧化氫對細胞RAW264.7的抑制率。

式中：A0為過氧化氫空白組的平均吸光度；A1為特定濃度過氧化氫組的平均吸光度。

1.3.3 生姜油樹脂劑量篩選

細胞培養過程同1.3.2節，僅將1.3.2節所加入的DMEM完全培養基配制的過氧化氫溶液換成DMEM完全培養基配制的生姜油樹脂溶液，生姜油樹脂溶液的最終質量濃度分別為0（空白組）、1、2.5、5、10、15、20、25、50 ?g/mL。并通過公式（2）計算生姜油樹脂對細胞RAW264.7的抑制率。

式中：A0油為生姜油樹脂空白組的平均吸光度；A1油為生姜油樹脂樣品組的平均吸光度。

1.3.4 不同質量濃度的生姜油樹脂和過氧化氫處理下RAW264.7細胞內和細胞培養液中MDA、GSH含量，SOD以及GSH-Px活力的測定

將10 mL含有2.0×105個/mL RAW264.7細胞的培養液接種于細胞培養皿中，在37℃、5% CO2培養箱中培養24 h，培養至貼壁，棄上清，將貼壁細胞隨機分為6組，添加不同成分的培養基培養，如表1。在37℃、5% CO2培養箱中繼續培養24 h后將細胞和細胞培養液分離。其中細胞培養液于4℃、1 500 r/min離心5 min后取上清液待測；細胞用PBS清洗細胞3次后，于4℃、1 000 r/min離心10 min后，留細胞沉淀，再加入PBS，冰水浴條件下超聲破碎（功率300 W，5 s/次，間隔30 s，重復3次）。采用南京建成生物工程研究所生產的MDA、GSH、SOD、GSH-Px以及BCA試劑盒測定。細胞內的MDA、GSH含量，SOD及GSH-Px活力的計算以蛋白質含量為基礎，蛋白質含量的測定參照BCA試劑盒方法所測定。

表1 RAW264.7細胞分組及處理Table 1 Grouping and treatment of RAW 264.7 cells

1.3.5 統計分析

采用SPSS17.0統計軟件對實驗數據進行統計學分析，實驗數據以表示。組間比較采用最小顯著性差異（the least significant difference，LSD）檢驗，P＜0.05表示顯著性差異。

2 結果與分析

2.1 不同濃度的過氧化氫對RAW264.7細胞增殖的影響

篩選過氧化氫劑量的條件是與對照組比較不能對RAW264.7的正常生長構成影響。由圖1可知，與空白組相比，0.2 mmol/L過氧化氫對RAW264.7細胞增殖無顯著影響（P＞0.05），但高于0.3 mmol/L時均顯著抑制RAW264.7細胞增殖（P＜0.05）。考慮到0.1 mmol/L的過氧化氫溶液濃度過小，對細胞造成的氧化性損傷不明顯，所以選擇0.2 mmol/L的過氧化氫作為損傷條件，建立過氧化氫損傷模型，進行下一步實驗。

圖1 1 不同濃度過氧化氫對RAW264.7細胞增殖的影響Fig.1 Dose-dependent effects of hydrogen peroxide on the viability of RAW 264.7 cells

2.2 不同質量濃度的生姜油樹脂對RAW264.7細胞增殖的影響

圖2 不同質量濃度生姜油樹脂對RAW264.7細胞增殖的影響Fig.2 Dose-dependent effects of ginger oleoresin on the viability of RAW 264.7 cells

由圖2可知，與空白組相比，5 ?g/mL生姜油樹脂對RAW264.7細胞增殖無顯著影響（P＞0.05），但高于10 ?g/mL時均顯著抑制RAW264.7細胞增殖（P＜0.05）。因此，將生姜油樹脂的劑量確定為1、3、5 ?g/mL。將此質量濃度作為推薦劑量進行進一步實驗。

2.3 生姜油樹脂和過氧化氫對RAW264.7細胞和細胞培養液中MDA含量的影響

MDA是脂質過氧化的生物標記物之一，幾十年來一直被國內外學者用來反映脂質過氧化的水平[17]。如圖3所示，與空白組相比，用0.2 mmol/L的過氧化氫處理時，細胞和細胞培養液中的MDA含量顯著增加，而5 μg/mL生姜油樹脂單獨處理RAW264.7細胞時對細胞和細胞培養液中的MDA含量無顯著影響，而添加1、3、5 μg/mL的生姜油樹脂的聯合處理組顯著抑制了過氧化氫所引起的細胞和細胞培養液中MDA含量的增加，并呈劑量依賴性（P＜0.05）。

圖3 生姜油樹脂和過氧化氫對RAW264.77細胞（A）和細胞培養液（B）中MDA含量的影響Fig.3 Individual and combined effects of ginger oleoresin and hydrogen peroxide on MDA levels in RAW 264.7 cells (A) and culture medium (B)

2.4 生姜油樹脂和過氧化氫對RAW 264.7細胞和細胞培養液中GSH含量的影響

GSH作為體內主要的生物抗氧劑和自由基清除劑，在維持體內正常的氧化狀態和抗氧化防御機制中起著重要的作用[18]。如圖4所示，與空白組相比，用0.2 mmol/L的過氧化氫處理時，細胞和細胞培養液中的GSH含量顯著降低，而5 μg/mL生姜油樹脂單獨處理RAW264.7細胞時細胞及細胞培養液中的GSH含量顯著增加，而添加1、3、5 μg/mL的生姜油樹脂的聯合處理組顯著抑制了過氧化氫所引起的細胞及細胞培養液中GSH含量的減少，并呈劑量依賴性（P＜0.05）。

圖4 生姜油樹脂和過氧化氫對RAW264.77細胞（A）和細胞培養液（B）中GSH含量的影響Fig.4 Individual and combined effects of ginger oleoresin and hydrogen peroxide on GSH levels in RAW 264.7 cell (A) and cell-culture medium (B)

2.5 生姜油樹脂和過氧化氫對RAW264.7細胞和細胞培養液中SOD活性的影響

圖5 生姜油樹脂和過氧化氫對RAW264.77細胞（A）和細胞培養液（B）中SOD活性的影響Fig.5 Individual and combined effects of ginger oleoresin and hydrogen peroxide on SOD activities in RAW 264.7 cell (A) and cellculture medium (B)

抗氧化酶SOD在維持機體的氧化平衡中起著至關重要的作用，SOD活性高低可反映組織清除自由基能力[19]。如圖5所示，與空白組相比，用0.2 mmol/L的過氧化氫處理時，細胞和細胞培養液中的SOD活性顯著降低，而5 μg/mL生姜油樹脂單獨處理RAW264.7細胞時對細胞和細胞培養液中的SOD活性無顯著影響，而添加1、3、5 μg/mL的生姜油樹脂的聯合處理組顯著抑制了過氧化氫所引起的細胞和細胞培養液中SOD活性的下降，并呈劑量依賴性（P＜0.05）。

2.6 生姜油樹脂和過氧化氫對RAW264.7細胞和細胞培養液中GSH-Px活性的影響

圖6 生姜油樹脂和過氧化氫對RAW264.77細胞（A）和細胞培養液（B）中GSH-Px活性的影響Fig.6 Individual and combined effects of ginger oleoresin and hydrogen peroxide on GSH-Px activities in RAW 264.7 cell (A) and cellculture medium (B)

GSH-Px能夠有效的清除脂質和其他的有機的氫過氧化物，是低水平的氧化應激中發揮保護作用的重要酶[20]。如圖6所示，與空白組相比，用0.2 mmol/L的過氧化氫處理時，細胞和細胞培養液中的GSH-Px活性顯著降低 而5 μg/mL生姜油樹脂單獨處理RAW264.7細胞時對細胞和細胞培養液中的GSH-Px活性無顯著影響，而添加1、3、5 μg/mL的生姜油樹脂的聯合處理組顯著抑制了過氧化氫所引起的細胞和細胞培養液中GSH-Px活性的下降，并呈劑量依賴性（P＜0.05）。

3 討論與結論

自由基對神經細胞的損害作用是引起生物膜上多不飽和脂肪酸發生脂質過氧化反應，生成大量髓過氧化物酶。由于MDA是髓過氧化物酶穩定的代謝產物，所以常用來反映組織脂質過氧化損傷的程度[21]。GSH能夠直接或者通過酶促反應間接的清除自由基[22]，并且也參與了GSH-Px催化H2O2生成H2O的反應[23]。SOD和GSH-Px是機體內抗氧化酶系統的重要組成部分，其中SOD通過歧化反應清除氧自由基[24]。GSH-Px通過催化GSH還原一系列的氫過氧化物發揮作用清除氧自由基[25]。因此，測定MDA、GSH含量以及SOD、GSH-Px活性不僅可以反映細胞損傷的原因，還可以判斷細胞損傷的程度。

本實驗發現經過氧化氫處理后，RAW264.7巨噬細胞與細胞培養液中MDA含量均顯著升高、GSH含量以及SOD、GSH-Px活性顯著下降，這表明過氧化氫對RAW264.7巨噬細胞具有明顯的毒性作用。而用不同濃度生姜油樹脂和過氧化氫聯合處理組，上述抗氧化性指標較過氧化氫損傷組獲得不同程度的改善。生姜油樹脂可能通過增強細胞和細胞培養液中SOD活性、GSH-Px活性、GSH含量，提高清除自由基的能力，防止生物膜磷脂分子中的不飽和脂肪酸氧化生成過氧化脂質，保持生物膜的結構完整和膜表面蛋白質的功能，從而保護細胞不受過氧化氫的氧化損傷；通過減少細胞內MDA含量，減輕細胞膜、線粒體膜和磷脂膜等受氧自由基攻擊后的損傷程度，從而間接增強了細胞清除氧自由基的能力，使脂質過氧化程度降低，有效地保護了RAW 264.7細胞。生姜油樹脂通過調節細胞氧化還原系統，有效地清除了自由基，提高抗氧化能力，從而對過氧化氫所引起的RAW264.7的氧化性損傷起到保護作用。

通過建立RAW264.7細胞的過氧化氫損傷模型，確定0.2 mmol/L的過氧化氫能使RAW264.7細胞抗氧化機能受損；研究了生姜油樹脂對過氧化氫引起的RAW264.7細胞損傷的影響，可知生姜油樹脂可以延緩0.2 mmol/L過氧化氫引起的RAW264.7細胞和細胞培養液中MDA含量升高、GSH含量以及SOD、GSH-Px活性顯著下降，表明生姜油樹脂對過氧化氫引起的RAW264.7細胞的氧化性損傷具有保護作用，并呈劑量依賴性。

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Protective Effects of Ginger Oleoresin on Hydrogen Peroxide-Induced Toxicity in Cultured RAW 264.7 Cells

BIAN Meng-yao1, FANG Yong2, PEI Fei1, ZHAO Li-yan1, XIN Zhi-hong1, AN Xin-xin1, YANG Fang-mei1, HU Qiu-hui1,*
(1. College of Food Science and Technology, Nanjing Agricultural University, Nanjing 210095, China; 2. College of Food Science and Engineering, Nanjing University of Finance and Economics, Nanjing 210046, China)

Objective: To study the protective effects of ginger oleoresin on alleviating oxidative damage induced by hydrogen peroxide (H2O2) in RAW 264.7 cells. Methods: A cell model of oxidative damage was established by H2O2treatment. RAW 264.7 cells were treated with different concentrations of ginger oleoresin plus H2O2(0.2 mmol/L). Malondialdehyde (MDA), glutathione (GSH), superoxide dismutase (SOD) and glutathione peroxidase (GSH-Px) in these cell and culture medium were measured. Results: Ginger oleoresin with different concentrations significantly attenuated the oxidative damage induced by H2O2. in these cells. Ginger oleoresin decreased the MDA content, increased the GSH content and the activity of SOD and GSH-Px in a dose-dependent manner with the optimal concentration being 5 μg/mL. Conclusion: Ginger oleoresin has protective effects on H2O2-induced injury in RAW 264.7 cells by up-regulating cellular redox system and reducing the level of free radicals.

ginger oleoresin; RAW 264.7; hydrogen peroxide; antioxidant capacity

TS201.2

A

1002-6630(2014)01-0244-06

10.7506/spkx1002-6630-201323048

2013-09-25

國家公益性行業（農業）科研專項（200903018）

卞夢瑤（1989—），女，碩士研究生，研究方向為食品營養與化學。E-mail：kuangdabmy@126.com

*通信作者：胡秋輝（1962—），男，教授，博士，研究方向為食品科學與工程。E-mail：qiuhuihu@njau.edu.cn