微量元素鐵在海洋生態系統中的作用

謝 冕,臧家業,車 宏,孫 濤,馬永星

(1.國家海洋局第一海洋研究所海洋生態研究中心 青島 266061;2.國家海洋局北海分局 青島 266061; 3.青島大學化學化工與環境學院 青島 266071)

微量元素鐵在海洋生態系統中的作用

謝 冕1,2,臧家業1,車 宏1,孫 濤1,馬永星3

(1.國家海洋局第一海洋研究所海洋生態研究中心 青島 266061;2.國家海洋局北海分局 青島 266061; 3.青島大學化學化工與環境學院 青島 266071)

微量元素鐵在海洋生態系統中有著舉足輕重的作用,是海洋化學、海洋生物學乃至全球環境變化研究的重點領域。文章主要描述了鐵在海洋生態系統中的作用以及大洋加鐵實驗的主要進展。其主要結論如下:鐵在海水中的濃度很低,大部分以水合形式存在,因此大洋水體中具有活性成分的鐵濃度偏低限制了高營養低葉綠素區生物量;大洋加鐵實驗證實了在該海區鐵是限制浮游植物生長的主要因素。大洋添加鐵后,葉綠素的含量、初級生產力均有大幅增長,并致使表層海水中二氧化碳分壓降低。細菌擁有比真核生物更高的鐵配額,鐵對細菌也存在限制作用。大洋加鐵實驗可以提高生物泵的效率,并可能影響全球碳循環;因此大洋加鐵實驗對于深化認識大洋微生物環等有現實意義和科學價值,值得進一步關注。

鐵限制;生態系統

1 前言

微量元素作為限制性的營養物質對海洋初級生產力的影響重大,是海洋生物地球化學循環的關鍵物質。由于 “大洋鐵限制理論”的提出,大洋水體中的痕量元素鐵的行為研究廣受關注[1-3]。大洋加鐵實驗也進一步證實在高營養鹽低葉綠素的大洋區低的活性鐵濃度限制了浮游植物的生長[4-8]。通過海洋生物泵的作用,表層水體中的二氧化碳被消耗,并作為顆粒有機碳沉降到海底,降低大氣中二氧化碳濃度;然而鐵限制降低了生物碳泵的效率。從而可以看出,鐵的生物地球化學循環過程對全球碳循環和氣候研究有著十分重要的意義。

2 鐵的存在形態及分布

海水中的總溶解無機鐵大部分以鐵的水合形式存在,如Fe(OH)2+、Fe(OH)2+(圖1)。盡管鐵是地殼中第四多的元素[9],但是它在大部分海洋中的濃度很低。這是由于在現代海洋的氧化環境中,Fe(Ⅱ)的自由離子很不穩定,半衰期小于1.0 h,很快氧化成Fe (Ⅲ)[1]。Fe(Ⅲ)的自由離子濃度也很低,一般只有10-13mol/L[10],只占總溶解無機鐵的極小一部分,也會很快由于凝聚和吸附到顆粒物質上而從水體中去除。深層水中鐵的停留時間可以達到百年[11],其可隨上升流等水文過程返回到上層海水。除上升流外,洋流、大氣降塵也是遠海獲取鐵的重要途徑[12-13]。浮游植物可以利用鐵的自由離子,在光還原作用下,膠體態Fe(Ⅲ)也可以轉化成Fe(Ⅲ)、Fe(Ⅱ)的自由離子,從而有利于藻類的吸收[3]。在大洋中還有一種鐵的形態具有潛在的生物利用價值,即有機絡合鐵,但人們對其來源、化學特性和生物利用性知之甚少。一般認為,海洋中藻類真正能大量利用的有機絡合態鐵應是可溶性的,顆粒態和膠體態的是浮游植物等所不能直接利用的。目前至少確認有兩種有機絡合物對浮游植物吸收鐵起重要作用,即卟啉和鐵載體[14]。此外,海洋中的原核生物和某些細菌的分泌物可以絡合水體中的鐵,且不同的原核生物分泌的鐵載體有不同的結構[15-16],這是由于真核生物和原核生物有不同的鐵吸收機制。鐵載體所絡合的鐵往往成為海洋中的一些細菌唯一的鐵源[5]。

近岸海水中鐵的來源主要是河流輸入和底層沉積物的再懸浮與溶出,而大洋水體中鐵的主要來源是大氣沉降和上升流的涌升,二者的通量存在數量級的差異,所以海洋中鐵的分布是從近岸到遠海逐漸降低。在太平洋、大西洋和南大洋海水中,溶解鐵的濃度在200 m以內為0.07±0.04 nmol/L,在500 m以深為0.76±0.25 nmol/L[2]。鐵在大洋中的垂直分布屬于表層清除型,在大洋上層500 m以內鐵的濃度隨深度增加而逐漸升高,500 m以下溶解鐵濃度基本不變[2]。上層水體生物 (表層和次表層的浮游植物、細菌)的吸收以及深層水體鐵與有機物質的結合是造成大洋水體鐵垂直分布格局的主要因素[17]。

圖1 表層海水中鐵循環示意圖[3]

3 大洋加鐵實驗研究進展

1929—1930年,John Ruud在南極威德爾海(Weddel Sea)發現表層海水中的磷酸鹽和硝酸鹽的濃度很高,但是在整個南半球的夏季,浮游植物卻沒有發生水華。后來在太平洋亞北極地區和北冰洋、太平洋的赤道上升流區也發現存在這種現象,這些海區被稱為高營養鹽低葉綠素(High-Nutrient Low-Chlorophyll,HNLC)海區。1988年在《Nature》上發表了其在太平洋東北部亞極區的實驗,他通過在培養瓶內進行的鐵加富實驗證明了鐵的加入極大地促進了浮游植物的生長[18]。之后,Martin根據冰心記錄中鐵和二氧化碳濃度的負相關關系提出了“鐵假說”,即鐵限制了HNLC海區中浮游生物的生產力,并進而影響了二氧化碳由海洋上層向深層的輸出;如果在HNLC海區加入鐵,就可以促進浮游植物的生長,加速碳從海洋表層向深層輸出,最終降低大氣中二氧化碳含量,緩解溫室效應[19]。針對這一假設,Watson等設計了現場加富鐵的實驗(in situ iron fertilization experiment),即在選定的海區加鐵(通常加入經酸化過的FeSO4),同時加入六氟化硫(SF6)以示蹤鐵的運動軌跡,并在隨后測定生物、化學等參數,以反映該海區加鐵后生物地球化學過程及整個生態系統結構的變化[20]。海洋鐵加富實驗開始至今共進行了12次中尺度的大洋加鐵實驗,區域設在4個典型的HNLC海區,其中: 2次在赤道太平洋地區、6次在南大洋、3次在北太平洋、1次在北大西洋,實驗時間則持續數周,影響范圍長達數千米[6]。

3.1 實驗內容

較早的一次加鐵實驗代號為“Iron Ex1”,其過程如下:1993年10月中旬,Columbus Iselin號科學調查船在加拉帕哥斯群島(Galapagos Islands,厄瓜多爾西部)南部500 km處進行了首次鐵加富實驗,加富面積為64 km2,并依據浮標校正實驗區域。實驗中使用的鐵溶液總體積為15 600L(含鐵量為450kg,p H約為2),同時將0.35mol SF6另溶入2 300L海水中備用。隨著船以9 km/L的時速前進,鐵溶液和SF6分別以12 L/min和1.4 L/min的速度一起通過推進器泵入海中,這種方式使得在35 m混合層中鐵的濃度達到3.8 nmol/L。每天在加富區域和非加富區域采樣,進行初級生產力、葉綠素、色素、營養鹽、顆粒有機碳、顆粒有機氮和溶解有機碳等參數的測定[4]。在隨后進行的鐵添加實驗中,實驗設計均與此相似,但是增加了多次添加鐵的過程,以維持海水中有一個較高的鐵的濃度,測定內容也較這一次更加豐富、翔實。

3.2 實驗結果

鐵添加實驗的觀測增加了我們對生態學和海洋生物地球化學動力學等的認識[6]。所有的鐵添加實驗均促進了浮游植物的增長,大幅提高了葉綠素的含量,同時降低了表層海水中二氧化碳的濃度。歷次鐵添加實驗的主要結果見表1。

Iron ExⅠ實驗中植物量、葉綠素和浮游植物生產力分別升高為原來2倍、3倍和4倍,但是硝酸鹽濃度并沒有明顯的降低,二氧化碳分壓僅降低了10μatm。雖然這次實驗做的參數較少,但是這次實驗表明改變并跟蹤大洋表層水,測定其生態參數是可行的,從而為以后的實驗奠定了基礎[4]。

表1 歷次鐵添加實驗的結果[23]

Iron ExⅡ實驗在赤道太平洋進行。該實驗分三次添加鐵,葉綠素的含量有了大幅度的提高,最大值為初始的27倍,表現為所有浮游植物的生物量均有增加,特別是硅藻,二氧化碳分壓降低了90μatm。這次實驗中,硝酸鹽濃度有了明顯的降低,且浮游植物等對硝酸鹽的吸收速率也有了明顯的升高。除此以外,海水表層顆粒和溶解有機碳均有所增加,其中在第六天顆粒有機碳由4μmol/L升高到15μmol/L,其中活的組織占到75%,剩余則是死去的浮游生物的碎屑碳的積聚,同時約有5～12μmol/L的碳從表層海水中輸出[5]。

南大洋靠近極地的區域被認為有最大的存留生物碳的潛力,代號為SOIREE的加鐵實驗便在該區域開展。該區域添加鐵以后,浮游植物生物量和光合速率均有增加,也使得營養鹽和二氧化碳分壓以3.8μatm/d的速度降低[21],但是向下輸出的生物碳量沒有增加。實驗之初,葉綠素的增加來自微微型原核生物,6 d后轉變為大型硅藻。在這次實驗中,大型硅藻貢獻了初級生產力的75%,總的無機碳生物吸收量約為1 400 t。實驗表明在南大洋極地地區,鐵的供應控制著浮游植物的增長和群落組成,但是藻類吸收碳的去向仍然未知[6]。

Eisen Ex加鐵實驗是在南大洋的大西洋部分進行的,也是在南大洋進行的第二次實驗。添加鐵后,該海域初級生產力和葉綠素分別從130～220 mgC/m2·d、48～56 mg/m3升高到最大值達到790 mgC/m2·d和230 mg/m3,光合效率(Fv/Fm)從0.30升高到0.55。微型和小型的浮游植物生物量增加,微微型的改變不大。這次的實驗充分證明了鐵的供應是控制浮游植物初級生產力的關鍵因素。實驗中,最大f (二氧化碳)降低了18～20μatm,總的無機碳生物吸收量為1 400 t[21]。

SEEDSⅠ加鐵實驗是在亞北極太平洋地區進行的第一次鐵添加實驗。實驗中葉綠素含量(達到20 mg/m3)、初級生產力、生物量均有升高。與南大洋和赤道太平洋添加實驗刺激了羽紋綱硅藻的生長不同的是這次實驗中心硅藻得以迅速生長,使得二氧化碳分壓降低明顯。實驗中沒有發現明顯的向深海輸出碳的過程,這說明大部分碳還是被硅藻固定在表層海水中[8],只有大約13%的初級生產力產生的碳輸出到深海(第4～13天)。

SOFEX-S和SOFEX-N加鐵實驗是同時在南大洋進行的,SOFEX-S為南部高硝酸鹽(28μmol/L)高硅酸鹽(60μmol/L)的區域, SOFEX-N為北部高硝酸鹽(20μmol/L)低硅酸鹽(＜3μmol/L)的區域。在北部和南部海域,葉綠素的含量分別增加了10倍和20倍。南部群落組成向大型細胞 (＞5μm)移動,北部硅藻則向著具有低的硅鐵配額的小型群落移動。硝酸鹽濃度在兩個航次均有明顯的降低,二氧化碳分壓均降低了40μatm左右。北部的實驗還表明,低的硅酸鹽確實限制了其硅藻的生長,但是鐵限制應是決定性的因素。由于在加鐵過程中,中層水體中顆粒有機碳的礦化過程并不完全清楚,這個結論只能說明鐵添加增加了初級生產力降低了二氧化碳分壓,并不能說明其對大氣的影響。Buesseler估算表明,這次加鐵實驗中碳的輸出通量大約為7 molC/m2·d,整個實驗過程中大約有1 800 t進入100 m以下深海,但是由于大于50%的沉降中的碳會在250 m以內礦化,真正沉降到海底的碳只有900 t左右,與全球人類活動釋放的碳相比,這個實在是一個非常小的數據[22]。

EIFEX加鐵實驗同樣是在南大洋實施的。在此實驗中,葉綠素增加了5倍多,顆粒有機碳、顆粒有機氮和顆粒有機磷等都增加了1倍,群落則由定邊金藻向硅藻移動。

SERIES加鐵實驗過程中使用了三條船,其中兩條船分別停留在一固定位置,觀測了水華的發生到結束的全過程。此次實驗過程中發生羽紋綱硅藻水華。對硅藻而言,在前2 d是鐵富足的,隨后的4～5 d則轉變為鐵限制,到第16～17 d,水華同時受到鐵和硅酸鹽的限制,然后終止。在水華消亡階段,混合層以下顆粒有機碳濃度升高,其向下的通量增加。這次實驗中與他人有個明顯的不同是顆石藻的短暫增加, Ellwood等認為這種藻的生長速率是鈷限制而非鐵限制[24-25]。

在SEEDSⅡ、SAGE、FeeP三次加鐵實驗中葉綠素含量均有所增加,在SAGE、FeeP實驗中初級生產力也分別增加了2倍和1.7倍。FeeP實驗還進行了磷酸鹽添加的實驗,實驗中微微型真核生物量均增加,在第一次實驗中小型浮游動物的攝食顯著增加;在第二次實驗中,固氮生物群落優勢種為單細胞的藍綠藻。FeeP的兩次實驗中固氮作用分別增加了6倍和4.5倍[26]。

綜上,我們可以看出,大洋加鐵實驗證實鐵是浮游植物生長的主要限制因素,添加鐵,使得大洋浮游植物大量生長,并可能誘發生藻華。

3.3 大洋加鐵實驗對大氣二氧化碳的影響

雖然所有的添加實驗都證實了浮游植物生物量的增長,但是固定的碳的去向卻不完全一致,其輸出的機理也不完全清楚。盡管如此,鐵添加實驗后二氧化碳分壓的降低給人工添加鐵來降低大氣中二氧化碳含量的希望提供了可能[19];也正是基于這一點,這個想法引起了廣泛的討論。有人認為幾次短期的鐵添加實驗不能說明大量添加鐵可以影響大氣二氧化碳[27-28],還有人認為鐵添加實驗只有短期受益,會部分或全部抵消其帶來的收益,比如會導致底層海水中低氧區面積的增加以及海水酸化等[29-31]?，F在有很多模型用于估算長期大范圍添加鐵的影響,可以看出100年后可以使大氣二氧化碳降低(33～107)ppmv[29,32-35]。盡管模型計算結果表明長期大范圍的鐵添加可以降低大氣二氧化碳含量,但是仍然存在許多問題。① 在HNLC海區不只存在鐵限制問題,尤其是南大洋,還存在光和硅酸鹽限制問題;② 鐵添加實驗必須長期進行,一旦停止,固定的二氧化碳會迅速地重新釋放到大氣中;③ 鐵添加實驗可以改變海洋的生態系統,所以鐵添加實驗必須小心進行[32]。

4 鐵對細菌的影響

在高營養鹽低葉綠素海區,自養群落由小細胞的生物控制,包括原核微微型浮游生物和真核微型浮游生物[19]。添加鐵后異養細菌的生產力和豐度也會增加,這種現象可能是直接的對細菌鐵限制的緩和或間接地通過硅藻驅動的溶解有機碳的增長緩和了細菌的碳限制[36]。

4.1 鐵對異養細菌的影響

許多細菌和藍綠藻有相似的鐵的吸收系統,均需要大量的鐵作為他們各自的光合和呼吸作用電子遷移鏈中的還原催化劑[17],使得他們在營養鹽競爭中是很有利的競爭者。許多海洋原核生物可以從其他生物產生的鐵載體中獲得鐵,同時,原核生物相較真核生物可能更大程度上的通過絡合和同化控制溶解鐵的可利用性[16],這也從一個側面說明,鐵限制及鐵的競爭是激烈和復雜的。異養細菌貢獻了開闊大洋中顆粒有機碳的50%以及等量的生源鐵[37-38]。Tortell等的研究認為海洋細菌比浮游植物有更高的鐵含量。在亞北極區的太平洋地區,海洋細菌是生物鐵的重要組成部分,在鐵的吸收中占20%～45%,而異養細菌占了一半,因此異養細菌在鐵的生物地球循環中占有重要地位。海洋原核生物 (藍綠藻和異養細菌)擁有比真核生物更高的鐵需求量。在實驗室鐵去除的條件下,海洋硅藻的鐵配額(Fe∶C)平均為3.0± 1.5[39],而在開闊大洋中異養和光合自養細菌的鐵配額分別為7.5±1.7和19[38],其要高于北太平洋海區真核生物(3.7±2.3)和異養細菌(6.1±2.5)[40]。從中可以看出,細菌體內的鐵含量比真核浮游植物高。在低鐵的環境中,細菌可能產生鐵載體來減輕鐵的壓力,從而向海洋中貢獻有機絡合鐵[16]。這個發現也說明細菌獲得鐵的方式是維持在貧鐵環境中生物生長的重要方式。

4.2 鐵對藍綠藻的影響

大洋中很大一部分氮是由少數幾種細菌與藍綠藻來固定的,即海洋生物固氮。海洋生物固氮時,細菌與藍綠藻都需有 “固氮酶”的參與,而固氮酶又依賴鐵,同時藍綠藻固氮時的主要能量來源是三磷酸腺苷(ATP),這一過程也需要鐵[41]。

生物固氮作用是通過體內固氮系統實現的,其中固氮酶是最主要功能蛋白。目前已經確定至少有3種固氮酶存在,即含鉬離子的固氮酶[42]、含釩離子的固氮酶[43]和含鐵離子的固氮酶[44],這三種固氮酶均要由鐵來組成[45]。因此,鐵是藍綠藻必不可少的組成元素。由此可以看出,鐵是海洋細菌生命活動不可或缺的一部分,對海洋細菌也存在限制作用;同時,鐵的存在也是海洋獲取氮的重要途徑。

5 存在的問題

鐵限制的研究已經進行了20多年,但是還有許多問題并不清楚,尤其是鐵在維持海洋中的生物地球化學過程機理并不是很清楚;在其中,影響鐵的活性的因素是非常關鍵的。不過,我們并不十分清楚生物對鐵的利用過程以及控制因素,而這些過程關系了海洋中鐵的輸出,包括鐵的吸收和鐵的再礦化過程等。

到目前為止,大面積加鐵對整個海洋生態系統的影響尚不清晰。現場和實驗室的培養實驗,中小尺度的施鐵實驗得出的結果并不能很好地說明整個海洋生態系統對加鐵的響應。另外,大洋之大,加鐵實驗效果如何有待商榷。這一系列的問題都需要改進實驗設計來克服鐵添加實驗的限制,同時加強鐵和碳的生物地球化學過程研究,并建立模型進行計算。

6 結論

(1)鐵等微量元素在海洋生態系統中有著舉足輕重的作用,然而鐵在海水中濃度很低,主要以水合形式存在,往往對初級生產力起到限制作用,即所謂的 “鐵限制”假說。

(2)在HNLC海區,鐵添加實驗證明鐵是限制浮游植物生長的重要因素,加鐵后,浮游植物大量生長,同時表層海水二氧化碳分壓降低。

(3)大洋低的鐵濃度也是細菌生長的限制因素。

(4)鐵限制對于大洋生態系統的影響程度有多大,另外,大洋之大,加鐵實驗效果如何有待商榷,這些不確定性都對大洋加鐵實驗的效果提出了挑戰!

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