CT、MRI及PET/CT在鼻咽癌第七版UICC分期中的價值

丁忠祥 張福興

1.浙江省人民醫院放射科，浙江 杭州310014；2新加坡國立大學醫院放射科，新加坡119074

鼻咽癌是一種獨特的惡性腫瘤，是環境因素、遺傳易感性和EB病毒相互作用的結果，中國南方和香港發病率最高，其次是新加坡和美國華裔［1］。鼻咽癌發生于結構復雜的鼻咽腔，位置隱蔽且常缺乏特異性癥狀，早期診斷困難。由于鼻咽癌的治療直接取決于分期，因此準確地分期是必要的。臨床檢查提供黏膜受侵的情況，但不能判斷深部的侵犯、顱底受侵或顱內播散的情況。2009年，國際抗癌協會(UICC)和美國癌癥協會(AJCC)對2003年第六版鼻咽癌分期指南進行修改，形成了第七版鼻咽癌分期指南(表1)。與鼻咽癌第六版分期相比，第七版UICC分期將口咽和鼻腔受侵下調為T1，首次將咽后淋巴結歸類為N1。指南中分期的大多數是由影像學而不是靠臨床檢查確定。這是因為影像學能確定關鍵的解剖結構有否受累。觀察腫瘤的侵犯范圍、有無顱底侵犯、有無頸部淋巴結受累及遠處轉移是精確制訂治療計劃、提高鼻咽癌生存率的關鍵因素，這些均離不開影像學的支持。本文對CT、MRI、PET/CT在鼻咽癌TNM分期和放療后復發再分期中的作用及各自的優缺點進行綜述。

表1 鼻咽癌第七版UICC T、N分期標準Tab.1 Seventh edition of UICC staging system for nasopharyngeal carcinoma

1 影像學方法

鼻咽癌局部侵犯范圍的評價主要根據CT或MRI檢查， CT和MRI都能為鼻咽癌分期提供基本信息。CT具有較高的組織密度分辨力和無組織影像重疊的特點，能顯示鼻咽腔及咽旁間隙等頜面深部軟組織間隙的侵犯，而且CT掃描時間短，檢查費用相對較低。MRI具有軟組織分辨率高、多參數、多方位成像的優點，能更好地顯示鼻咽癌原發灶侵犯的范圍。MRI對于鼻咽癌超出鼻咽腔浸潤(超腔侵犯)、咽旁間隙、口咽、咽后淋巴結、顱底骨質、海綿竇、鼻竇、頸椎和顳下窩等侵犯的檢出率均明顯高于CT［2］。與CT相比，MRI可使30%以上的鼻咽癌患者分期發生改變［3］。但CT、MR檢查主要顯示組織解剖結構，對直徑< 1 cm的淋巴結難以定性，并且常遺漏遠處轉移灶，因此難以全面評價鼻咽癌患者的狀況。

PET通過檢測18F-FDG在腫瘤細胞內的攝取，能有效反映細胞的糖代謝水平，在檢測腫瘤的原發灶及轉移淋巴結中具有較高的靈敏度和特異度。但PET的缺點是空間分辨率低，組織結構顯示較差。PET/CT是代謝影像和形態影像的有機融合，結合了PET圖像的高的靈敏度和CT圖像的高分辨率優點，同機CT提供的病變精確定位能輔助腫瘤原發灶或區域淋巴結轉移的診斷。CT不僅具有PET圖像衰減校正和病灶解剖定位的功能，且可克服PET因肌肉、脂肪、齲齒、涎腺、甲狀腺和扁桃體等吸收FDG而可能導致的假陽性判斷，對腫瘤淋巴轉移的判斷和N分期較單獨PET或CT、MRI有明顯優勢［4］。King等［5］認為PET/CT在鑒別腫瘤原發灶、淋巴結轉移及遠處轉移方面均優于CT、MRI等經典的分期手段。

2 影像學對TNM分期影響

2.1 T分期

鼻咽癌T分期根據鼻咽癌原發灶的大小及其對周圍結構的侵犯情況分為4期。

2.1.1 T1：腫瘤局限于鼻咽、口咽部或鼻腔

鼻咽位于顱底下方，鼻咽壁自內向外由黏膜、肌肉和筋膜層組成。鼻咽頂壁為蝶竇和蝶骨基底部，后壁由枕骨基底部和上頸部構成，前壁與后鼻孔相連，側壁由翼突內側板、腭肌、咽鼓管咽口、咽鼓管圓枕及咽隱窩(Rosenmuller窩)構成，下壁與口咽相連。正常時鼻咽部兩側結構基本對稱，鼻咽腔表面黏膜在增強CT或MRI的T2WI上呈較薄、厚度變化平緩和界面清楚的線樣強化或高信號。鼻咽側壁咽隱窩為鼻咽癌好發部位，該部位較隱蔽，早期病灶如位于黏膜下臨床難以發現，CT或MRI可以觀察到鼻咽的表層和周圍結構，對鼻咽腫物的早期診斷有利，表現為鼻咽表面局限性隆起或黏膜下軟組織腫物，當黏膜層有侵犯時表現為黏膜線模糊、局部增厚、中斷或消失。MRI可清楚顯示鼻咽壁黏膜、肌肉和筋膜三層結構，在診斷較小腫瘤、區分腫瘤與周圍軟組織方面優于CT。與肌肉相比，腫瘤在T1WI為等信號、T2WI呈稍高信號，增強后病灶明顯均勻強化。

2.1.2 T2：腫瘤累及咽旁間隙

咽旁間隙內界為咽筋膜，外界為翼內肌、翼外肌的內側緣。兩側咽旁間隙基本對稱，橫斷圖像上呈前窄后寬的三角形影像，前抵翼突內側板，后至莖突，由外后斜向前內。咽旁間隙包括兩部分：脂肪填充的莖突前咽旁間隙和容納頸動脈鞘的莖突后咽旁間隙。在TNM分類法中咽旁間隙受累被定義為“超越鼻咽顱底筋膜的后外側浸潤”。咽顱底筋膜是鼻咽淺層和深層結構的分界線，其破壞與否是區分腔內和腔外侵犯的重要依據。該筋膜上緣附著于顱底，兩側附于翼突內板后緣，下緣與上中咽縮肌延續。其上部較厚，下部較薄，構成一個堅韌的結締組織支架。從解剖上講，腫瘤累及咽旁間隙首先需突破咽顱底筋膜，這在CT圖像上不能直接顯示，CT上一側咽旁間隙變窄或兩側不對稱可能是腫瘤累及，也可能是腫瘤的推移作用。MRI的T1WI、T2WI圖像上咽顱底筋膜均表現為線狀低信號，早期受累表現為線條中斷，MRI能較直接地判斷腫瘤的范圍。在咽顱底筋膜被破壞之前，腫瘤呈弧形向外推移筋膜可導致咽旁間隙變形、狹窄(圖1A)，如果不伴有其他部位的超腔侵犯，此時仍應屬于腔內腫瘤(T1期)。

2.1.3 T3：顱底骨質破壞和(或)副鼻竇受累

顱底骨質包括蝶骨基底部、枕骨基底部、巖骨、斜坡、蝶骨大翼、翼突內側板及翼突外側板等。副鼻竇則有蝶竇、上頜竇、篩竇及額竇。蝶竇骨壁是鼻咽癌最常見的骨質侵犯部位［6］。鼻咽癌常通過破壞骨壁侵入副鼻竇，蝶竇和上頜竇多見。CT的診斷優勢是能夠顯示骨結構的詳細情況，而MRI不能區分致密骨和竇腔內含氣間隙，輕微的骨質侵蝕MRI容易造成漏診。但巖骨尖、蝶骨及斜坡骨髓的侵犯在MRI上能更好地識別。MRI可以早期診斷骨髓腔受累而局部骨小梁尚未破壞的病變，表現為骨髓腔內正常高信號的脂肪組織被腫瘤組織代替，此時CT難以檢出。雖然骨皮質的侵蝕常靠CT確診，但對于骨髓的浸潤MRI能更好地顯示(圖1B，1C)。因此，MRI對判斷腫瘤骨質浸潤優于CT。MRI可鑒別竇腔內是阻塞性潴留還是腫瘤的侵及，前者T1WI為低信號，T2加權呈高信號，增強后無強化，腫瘤入侵竇腔則其信號與腫瘤相同。Chong等［7］報道，以MRI為對照基準，CT可檢出100%上頜竇、43%蝶竇和25%篩竇的腫瘤侵犯。

2.1.4 T4：腫瘤累及顱內、顱神經、喉咽部、眼眶或咀嚼肌間隙(顳下窩)

鼻咽癌顱內侵犯主要表現為顱內腦膜增厚、海綿竇增寬、海綿竇或顳葉下部腫塊。腫瘤侵入顱內，首先侵犯腦膜，表現為腦膜增厚、強化或連續的腦膜中斷。當顱內形成腫塊時，大多數病例MRI增強后于冠狀位或矢狀位可見腫瘤穿過顱底與顱內腫塊相連的強化影，這是明確診斷的可靠依據。

鼻咽癌有沿神經發展的特點，顱底骨質侵蝕常累及第Ⅲ～Ⅵ對腦神經，腫瘤侵犯莖突后間隙可導致第Ⅸ～Ⅻ腦神經麻痹。CT難以顯示腫瘤累及顱神經的病變，尤其在顱底骨質無異常改變或顱底自然孔道(圓孔、卵圓孔、破裂孔及棘孔等)未見吸收擴大情況下。MRI則有明顯優勢，可以顯示腫瘤沿顱底自然孔道內神經、血管表面浸潤(圖1D，1E)。三叉神經上頜支和下頜支神經周圍浸潤可導致鼻咽癌擴散至海綿竇，甚至更大范圍。在MRI上，圓孔或卵圓孔周圍脂肪消失可作為神經周圍早期浸潤的可靠征象。MRI可以比臨床檢查更早發現腦神經受累，以MRI診斷腦神經受累將使更多患者的T分期升級［8-9］。但目前UICC分期方法還沒有發布正式的腦神經受累的MRI診斷標準。

眼眶的受累常發生于眶尖部，鼻咽部腫瘤可通過眶下裂、翼腭窩到達眶上裂侵犯至眶尖部或海綿竇。CT上表現為受侵部位軟組織腫塊并能被造影劑所強化，相應竇壁或眶壁骨質有破壞。MRI則表現為在T1WI上相應部位正常脂肪高信號消失，被異常軟組織取代。

喉咽侵犯定義為腫瘤向下超過頸3椎體下緣或會厭游離緣［10］，這兩個解剖結構在CT或MRI上均易于定位和顯示。

咀嚼肌間隙TNM分類法對咀嚼肌間隙受侵的定義為：腫瘤侵犯超出了翼外肌的前面或向側面侵犯超出上頜竇的后外側壁、翼突上頜裂。以翼內肌的內緣作為咀嚼肌間隙的分界比以翼外肌的前面作為分界更加合適。深部頸筋膜的淺層在下頜骨下緣區分開來以包裹咀嚼肌間隙，內層覆蓋翼肌并嵌入顱底，外層覆蓋咬肌并向上延續覆蓋顴弓，然后沿顳肌的顱側緣附著于顱蓋骨上。翼外肌的前表面位于咀嚼肌間隙的深處。一旦腫瘤侵達咀嚼肌間隙便可發生下頜神經周圍的浸潤，通過卵圓孔沿神經周圍的擴散是最為常見的顱內侵犯途徑。咀嚼肌間隙受累的患者預后不佳可能與神經周圍浸潤有關。

綜上所述，MRI在識別黏膜下病變、顱底骨髓浸潤和顱內擴散方面優于CT，以CT分期的許多腫瘤，用MRI分期時期別會升高。CT和MRI的分期不同，將影響治療方案的選擇。

PET在檢測鼻咽癌原發灶中的價值與CT或MRI相同［11］。PET可以顯示病理生理特征，更容易發現早期病灶。未經治療的鼻咽癌原發灶PET影像學特征為好發于鼻咽頂壁或側壁、形態多變、具有侵襲轉移特性的高代謝軟組織腫塊。同機PET/CT具有PET和CT的雙重優點，在CT圖像顯示局部解剖結構基礎上，通過對高代謝區形態及代謝活性的分析，可有效區分局部病變是腫瘤還是炎癥，通過圖像融合技術，也可對腫瘤的局部浸潤做出有效診斷，達到對鼻咽癌進行精確T分期，較單獨CT或MRI更具特異性［12-13］。T1期鼻咽癌病變可以表現為咽后側頂壁結節狀異常放射性代謝濃集影，范圍局限于鼻咽腔內。而T2～T4期鼻咽癌患者表現為鼻咽壁軟組織明顯增厚，鼻咽腔不對稱，咽腔狹窄，雙側咽旁間隙變形、移位，向前可累及蝶骨翼突、翼腭窩、后鼻孔；向上可累及枕骨斜坡、巖尖、破裂孔、蝶骨體、海綿竇，均呈高代謝狀態。上述結構有無受累，均可直接改變腫瘤的TNM分期。通過PET/CT可以使鼻咽癌患者的臨床T分期更準確。

2.2 N分期

影響N分期的因素主要有淋巴結受侵的部位、側數及淋巴結的大小。N分期共有4期。

2.2.1 N0：未檢測到陽性淋巴結

鼻咽是淋巴組織聚集的部位，淋巴引流豐富，故鼻咽癌有很高的淋巴轉移率。鼻咽癌最常見的淋巴結轉移是咽后外側淋巴結、頸內靜脈淋巴結上群(即頸上深淋巴結)。臨床體檢在評估淋巴結轉移方面具有一定的局限性。CT和MRI是鼻咽癌淋巴結轉移的主要影像檢查手段。目前，多數學者認可的頭頸腫瘤淋巴結轉移的CT/MRI診斷標準，是頸淋巴結最短徑≥10 mm(咽后≥5 mm)，或淋巴結出現中心壞死、環形強化和包膜外侵犯［14-15］。

2.2.2 N1：鎖骨上窩以上的單側頸部、單側或雙側咽后淋巴結轉移，最大徑<6 cm

咽后淋巴結為鼻咽癌淋巴結轉移的第一站。第7版UICC分期首次在N1中加入了咽后淋巴結。MRI顯示咽后淋巴結明顯優于CT，有助于區分局部占位是莖突后間隙原發腫瘤的直接侵犯還是咽后淋巴結轉移，從而影響鼻咽癌的T、N分期［16］。

2.2.3 N2：位于鎖骨上窩以上的雙側淋巴結轉移，最大徑<6 cm與N1不同的是，N2強調雙側頸部淋巴結轉移。鼻咽癌淋巴結轉移的側數在預后中具有重要的意義［17］。N2與N3相比，主要的區別在于淋巴結的大小和累及部位，前者淋巴結最大徑<6 cm，且不累及鎖骨上窩。CT可以較好地顯示頸部淋巴結病變，尤其是在淋巴結壞死和包膜外浸潤時。雖然評估淋巴結轉移CT優于MRI［18-19］，但在常規的臨床實踐中兩者都可以勝任。

2.2.4 N3：分為N3a和N3b兩個亞型，前者指轉移淋巴結最大徑>6 cm，后者指淋巴結轉移至鎖骨上窩第7版UICC分期中鎖骨上區是指鎖骨胸骨端上緣、鎖骨肩峰端上緣及頸肩匯合點所圍成的區域，中線淋巴結認為是同側淋巴結［20］。鎖骨上窩淋巴結轉移關系到全身轉移的危險性增加。

CT診斷鼻咽癌轉移淋巴結的標準是根據淋巴結的大小，如果轉移淋巴結較小，CT往往不能作出正確的判斷。MRI雖在判斷軟組織、顱底骨質侵犯及咽后淋巴結轉移等方面有優勢，但在判斷淋巴結性質方面與CT類似，仍依賴形態學特征，難以區分病灶良惡性。雖中心壞死、環形強化和包膜外侵犯可認為是腫瘤轉移的特異性表現，但這些特征少見于小淋巴結。由于良惡性淋巴結的直徑范圍常存在重疊，腫大淋巴結未必是轉移灶，轉移淋巴結不一定都增大，以大小為標準易致假陽性和假陰性判斷。18F-FDG PET是依據淋巴結的糖代謝水平判斷其性質，因良惡性病灶的代謝活力常存在較大差異，故PET可檢出小的陽性淋巴結，排除增大的陰性淋巴結，較準確判斷淋巴結性質(圖1F, 1G)。PET在評估頭頸部腫瘤的頸部淋巴結轉移方面優于MRI及CT，敏感性及特異性分別為90%和94%，CT為82%和85%，MRI為80%和79%［21］。PET/CT可以發現直徑≤10 mm的轉移淋巴結。Antoch等［4］對比研究了98例惡性腫瘤的MRI和PET/CT檢查結果，兩者N分期的準確率分別為79%和93%。

雖然PET/CT對淋巴結轉移的定性診斷有優勢，但也存在假陽性和假陰性。炎癥或增生淋巴結，特別是含巨嗜細胞和粒細胞較多者，其PET常呈假陽性［22］。淋巴結壞死是腫瘤轉移的特異表現，若壞死面積過大以致活力細胞過少，PET亦常不顯影，但PET/CT中的融合CT會提示淋巴結存在大片低密度區，此時需結合其CT表現，而不局限于SUV值方可正確診斷。

圖1 CT、MRI及CT/PET在顯示鼻咽癌累及范圍中的應用Fig.1 Application of CT, MRI and PET/CT on nasopharyngeal carcinoma extension

2.3 M分期

縱膈淋巴結轉移是鼻咽癌最常見的遠處轉移，其次是肺、肝和骨。約30%的鼻咽癌患者最終會發生遠處轉移，只有1/6的患者在確診時檢查出遠處轉移，10%～20%的鼻咽癌在確診時沒能發現已經存在的轉移病灶［23］。盡管在某些情況下可以行全身CT或MRI檢查，但臨床上并不現實。由于具備全身掃描技術，PET/CT可以較易探測到遠處轉移灶。同機PET/CT的使用可以有效彌補單一PET或單一CT的局限性，在檢測鼻咽癌遠處轉移中更具敏感性和特異性。

3 鼻咽癌復發時3種影像學檢查的優缺點

鼻咽癌放療后復發是指腫瘤完全消退后又再出現。腫瘤復發是鼻咽癌重要的預后因素。復發的腫瘤也是用同一種TNM分類方法進行分期。為了把復發的腫瘤分期分類法與初發腫瘤的分類法區分開來，便使用了字母“r”，如rT1或rN1。

鼻咽癌放療后局部出現纖維組織增生和瘢痕形成，可導致鼻咽部軟組織增厚、咽隱窩和咽鼓管口變平、咽側壁僵硬、咽旁間隙閉塞等影像學改變。此類病變與鼻咽癌早期復發或侵犯顱底的異常影像常難以區別，是目前影像診斷的難點。在鼻咽癌患者的隨訪中，CT發現腫塊明顯增大，則視為病灶復發。但在CT圖像上，放療后纖維化和腫瘤復發灶均表現為軟組織密度，兩者難以鑒別。MRI良好的軟組織分辨力有助于鑒別放療后纖維化和腫瘤復發灶。腫瘤復發在形態上表現為腫塊和占位效應，T2WI圖像上呈偏高或高信號強度，Gd-DTPA增強后有中等度以上的強化，放療后的纖維疤痕是邊緣不清的彌漫性改變，隨病程的長短不一而呈不同的信號強度表現。成熟的纖維疤痕在T2WI圖像上呈低信號，增強后無明顯強化，隨訪過程顯示病灶是穩定的；未成熟的纖維疤痕由肉芽組織構成，其信號強度和增強后強化程度均與腫瘤復發灶相似，常規CT和MRI檢查難以鑒別［24］。功能MRI，如斜坡動態MRI檢查對于骨質放療后纖維化、骨壞死與腫瘤復發的鑒別具有一定的價值［25］。

由于PET能夠動態、定量地從細胞分子水平觀察腫瘤組織特有的生化代謝等生物學特征，在腫瘤病變的定性診斷上不是基于病灶的大小而是基于病灶的代謝活性，因而具有較高的特異性和準確性［26］。鼻咽癌復發或殘存病灶的18F-FDG的攝取較正常組織明顯增高，結合同機CT影像，可區分復發的腫瘤和周圍組織的纖維化。Yen等［27］研究顯示，PET在檢測鼻咽癌復發中優于MRI。Liu等［28］分析了1990年至2007年的21個研究，結果表明，與CT及MRI相比，PET是診斷鼻咽癌局部復發最好的手段，PET/CT則更具優勢。徐國增等［29］對符合納入標準的20篇中英文文獻共971例鼻咽癌放療后復發或殘留患者的PET(PET/CT)及MRI資料進行薈萃分析，發現PET或PET/CT診斷鼻咽癌放療后局部殘留或復發的準確性高于MRI，可為臨床實踐提供依據。對于鼻咽癌放療后復發再分期患者，PET/CT可以作為首選的影像學檢查手段［30］。

4 小結

與鼻咽癌第六版分期相比，第七版UICC分期將口咽和鼻腔受侵下調為T1，首次將咽后淋巴結歸類為N1。CT作為基本的鼻咽癌影像學評估手段，在鼻咽癌分期中發揮著重要作用。MRI具有較高的軟組織分辨率，在原發腫瘤的侵犯范圍、顱底骨質破壞及咽后淋巴結的界定方面明顯優于CT。PET/ CT融合了功能影像和解剖成像，對原發灶的累及范圍、遠處轉移的篩查及腫瘤復發的診斷具有獨特的優勢。明確這3種影像學檢查手段的特點及優勢、合理選用影像學檢查方法對鼻咽癌分期及復發后再分期具有重要的價值。

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