多參數(shù)MRI紋理分析預(yù)測小病灶乳腺癌腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移

[摘要]"目的"探討基于磁共振T2加權(quán)像（T2"weighted"image，T2WI），質(zhì)子密度加權(quán)像（diffusion"weighted"imaging，DWI）及動態(tài)增強磁共振成像（dynamic"contrast"enhanced-magnetic"resonance"imaging，DCE-MRI）的多參數(shù)磁共振成像（magnetic"resonance"imaging，MRI）紋理分析在小病灶乳腺浸潤性導管癌腋窩淋巴結(jié)狀態(tài)預(yù)測中的價值。方法"回顧性分析2018年1月至2023年6月于臺州市中心醫(yī)院收治的139例初診浸潤性導管癌患者病歷資料。根據(jù)術(shù)后病理結(jié)果分為無腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移組85例及腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移組54例。所有患者行術(shù)前MRI檢查，包括T2WI，DWI及DCE-MRI等序列。于各序列腫瘤最大徑層面繪制感興趣區(qū)后利用Firevoxel軟件進行紋理分析，得出了包括均值、標準差、偏度、峰度和熵在內(nèi)的5個主要參數(shù)。運用單因素分析評估各參數(shù)特征值在鑒別腋窩淋巴結(jié)狀態(tài)之間的有效性，將單因素分析有意義的變量采用二元Logistic回歸分析以探討特征值與淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移狀態(tài)之間的關(guān)聯(lián)，并繪制受試者操作特征（receiver"operating"characteristic，ROC）曲線，計算ROC曲線下的面積（area"under"curve，AUC）。結(jié)果"紋理參數(shù)中DCE-MRI序列所繪感興趣區(qū)得到的熵值及平均值，T2WI的偏度值在兩組間差異有統(tǒng)計學意義（Plt;0.001）。其中DCE-MRI的熵值在單因素分析中AUC值最高為0.719，對所選的參數(shù)行多因素分析獲得了最佳診斷模型，在鑒別淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移及無淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移組中AUC為0.769。結(jié)論"基于多參數(shù)MRI的小病灶乳腺癌紋理分析可以較好地預(yù)測術(shù)前乳腺癌腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移狀態(tài)。

[關(guān)鍵詞]"多參數(shù)磁共振成像；腋窩淋巴結(jié)；浸潤性導管癌；紋理分析

[中圖分類號]"R445.2""""""[文獻標識碼]"A""""""[DOI]"10.3969/j.issn.1673-9701.2024.23.005

Value"of"multiparametric"MRI"texture"analysis"in"predicting"axillary"lymph"node"metastasis"of"small-sized"breast"cancer

HE"Xiaxia，"CHEN"Chao，"YANG"Xiaoping，nbsp;WANG"Guoyu

Department"of"Radiology，"Taizhou"Central"Hospital"（Affiliated"Hospital"of"Taizhou"University），"Taizhou"318000，"Zhejiang，"China

[Abstract]"Objective"To"investigate"the"value"of"multiparametric"magnetic"resonance"imaging（MRI）"texture"analysis"based"on"T2"weighted"image（T2WI），"diffusion"weighted"imaging（DWI），"and"dynamic"contrast"enhanced-MRI（DCE-MRI）"in"predicting"the"axillary"lymph"node"status"of"small-sized"invasive"ductal"carcinoma"（IDC）"of"the"breast."Methods"A"retrospective"analysis"was"conducted"on"the"medical"records"of"139"patients"with"newly"diagnosed"IDC，"who"were"treated"at"Taizhou"Central"Hospital"from"January"2018"to"June"2023."Based"on"the"postoperative"pathological"results，"the"patients"were"divided"into"two"groups："85"cases"without"axillary"lymph"node"metastasis"and"54"cases"with"axillary"lymph"node"metastasis."All"patients"underwent"preoperative"MRI"examination，"including"sequences"such"as"T2WI，"DWI，"and"DCE-MRI."After"delineating"the"region"of"interest"（ROI）"on"the"slice"with"the"largest"tumor"diameter"in"each"sequence，"texture"analysis"was"performed"using"Firevoxel"software，"which"yielded"five"major"parameters，"including"mean，"standard"deviation，"skewness，"kurtosis，"and"entropy."Univariate"analysis"was"employed"to"evaluate"the"effectiveness"of"each"parameter"in"distinguishing"the"axillary"lymph"node"status."Variables"that"showed"significant"results"in"the"univariate"analysis"were"then"included"in"binary"Logistic"regression"analysis"to"explore"the"relationship"between"these"parameters"and"lymph"node"metastasis"status."Receiver"operating"characteristic"（ROC）"curves"were"plotted，"and"the"area"under"the"curve"（AUC）"was"calculated."Results"Significant"differences"were"observed"between"the"two"groups"in"the"entropy"and"mean"values"of"the"ROI"delineated"on"the"DCE-MRI"sequence，"as"well"as"the"skewness"of"the"T2WI"（Plt;0.001）."Among"these"texture"parameters，"the"entropy"of"the"DCE-MRI"sequence"showed"the"highest"AUC"value"of"0.719"in"the"univariate"analysis."Multivariate"analysis"of"the"selected"parameters"yielded"an"optimal"diagnostic"model，"with"an"AUC"of"0.769"in"differentiating"lymph"node"metastasis"from"non-metastasis."Conclusion"Texture"analysis"of"small-sized"breast"cancer"based"on"multiparametric"MRI"can"effectively"predict"the"preoperative"axillary"lymph"node"status"of"breast"cancer.

[Key"words]"Multiparametric"magnetic"resonance"imaging"（MRI）;"Axillary"lymph"nodes;"Invasive"ductal"carcinoma;"Texture"analysis

乳腺癌在女性惡性腫瘤中發(fā)病率居首位，約占新發(fā)癌癥病例的30%[1]，而浸潤性導管癌（invasive"ductal"carcinoma，IDC）是其中最常見的類型，約占所有類型的75%[2]。準確評估乳腺癌患者的腋窩淋巴結(jié)（axillary"lymph"nodes，ALN）狀態(tài)對于確定最佳治療方案和改善預(yù)后至關(guān)重要[3-4]。目前，雖然前哨淋巴結(jié)活檢是檢測ALN狀態(tài)的金標準，但并非適用于所有患者。前哨淋巴結(jié)活檢可能引起肩關(guān)節(jié)功能障礙、神經(jīng)損傷、麻木和淋巴水腫等并發(fā)癥[5]。醫(yī)學成像是一種非侵入性方法，比單個組織樣本捕獲的腫瘤異質(zhì)性范圍更大。紋理分析（texture"analysis，TA）用于描述圖像中灰度級強度的空間分布，用于捕獲人眼通常無法識別或無法區(qū)分的圖像模式，在醫(yī)學影像研究中顯示出十分廣闊的應(yīng)用前景，一直有研究在探索TA和乳腺癌ALN轉(zhuǎn)移之間的相關(guān)聯(lián)系[6]。隨著醫(yī)療技術(shù)的進步和人們對早期疾病篩查意識的提高，越來越多的乳腺癌在早期階段被發(fā)現(xiàn)。然而，在現(xiàn)階段的研究中，聚焦TA在小病灶乳腺癌（lt;2"cm）ALN轉(zhuǎn)移預(yù)測的應(yīng)用有限。

因此，本研究使用基于多參數(shù)MRI，包括磁共振T2加權(quán)像（T2"weighted"image，T2WI），質(zhì)子密度加權(quán)像（diffusion"weighted"imaging，DWI）及動態(tài)增強磁共振成像（dynamic"contrast"enhanced-magnetic"resonance"imaging，DCE-MRI）及其組合，探討TA在預(yù)測小病灶I(lǐng)DC患者ALN狀態(tài)中的價值。

1""資料與方法

1.1""一般資料

回顧性分析2018年1月至2023年6月于臺州市中心醫(yī)院收治的139例初診IDC的患者病歷資料。納入標準：①術(shù)前行乳腺MRI檢查并在筆者醫(yī)院行規(guī)范手術(shù)切除；②MRI檢查距手術(shù)時間lt;1個月；③組織學確診為原發(fā)性IDC；④有完整的乳腺腫瘤和ALN清掃術(shù)后病理結(jié)果。排除標準：①術(shù)前接受過化療、放療、內(nèi)分泌治療者；②臨床或病理資料不完整；③有其他惡性腫瘤病史；④磁共振圖像脂肪抑制差或運動偽影；⑤病灶最大徑gt;2cm。由于本研究為回顧性研究，經(jīng)筆者醫(yī)院醫(yī)學倫理委員會審核批準（倫理審批號：2023L-06-09）并免除了知情同意的要求。

1.2""多參數(shù)MRI采集

所有患者均在檢查醫(yī)生指導下采用俯臥位和足部推進模式行乳腺MRI檢查，雙側(cè)乳房呈凹槽自然下行。使用2種不同的8通道乳腺表面線圈（1.5"T"通用電氣醫(yī)療系統(tǒng)，美國威斯康辛州密爾沃基公司；3-T西門子醫(yī)療保健，德國埃爾蘭根公司）。月經(jīng)第2周是減少激素對背景實質(zhì)增強影響的最佳時間。采用以下序列：①軸位T2WI；②軸位DWI；③軸位DCE-MRI。對比劑（慶大霉素葡胺，0.1mmol/kg，"拜耳先靈制藥公司）以2.5ml/s的速度靜脈注射，隨后注入20ml生理鹽水沖洗殘余造影劑。DCE-MRI序列包括9個時相，注射對比劑前1個時相和注射對比劑后8個時相，每個時相持續(xù)約60s。

1.3""患者臨床病理資料

臨床病理資料包括：年齡、腫瘤最大徑、絕經(jīng)情況、組織學分級、雌激素受體、孕激素受體及人表皮生長因子受體-2狀態(tài)。1名病理醫(yī)生（gt;12年經(jīng)驗）分析了術(shù)后乳腺組織標本。根據(jù)世界衛(wèi)生組織分類進行組織學診斷[1]。ALN轉(zhuǎn)移根據(jù)病理組織學陽性定義為淋巴結(jié)宏轉(zhuǎn)移或微轉(zhuǎn)移，根據(jù)Nottingham分級評分進行評估，3～5分對應(yīng)1級，6～7分對應(yīng)2級，8～9分對應(yīng)3級。

雌激素受體和孕激素受體陽性定義為大于免疫組織化學染色陽性占所有癌細胞的1%，染色細胞中g(shù)t;1%為陽性，lt;1%為陰性。人表皮生長因子受體-2免疫組織化學染色+++，其中++病例需熒光原位雜交進一步證實。

1.4""圖像后處理

由1名高年資放射科醫(yī)生對MRI圖像進行閱片。并分別在T2WI、DWI及DCE-MRI序列（注射對比劑后第二階段，即60～120s）繪制感興趣區(qū)（region"of"interest，ROI），所有的磁共振圖像均被匿名化并脫機導出以執(zhí)行TA。使用FireVoxel（紐約大學醫(yī)學院先進成像創(chuàng)新與研究中心）進行紋理分析。放射科醫(yī)生對臨床病理的數(shù)據(jù)均不了解。最后得出了包括平均值、標準差、偏度峰度和熵在內(nèi)的主要參數(shù)。

1.5""統(tǒng)計學方法

采用SPSS"26.0統(tǒng)計學軟件對數(shù)據(jù)進行處理分析，作圖軟件采用GraphPad"Prism"8.0。符合正態(tài)分布的計量資料以均數(shù)±標準差（）表示，采用t檢驗。不符合正態(tài)分布的數(shù)據(jù)以中位數(shù)（四分位間距）[M（Q1，Q3）]表示，采用Mann-Whitney"U檢驗進行統(tǒng)計學分析。計數(shù)資料用例數(shù)（百分率）[n（%）]表示，采用χ2檢驗。在MRI各序列得到的紋理參數(shù)行單因素分析，將單因素分析有意義的變量進二元Logistic回歸分析以探討特征值與淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移狀態(tài)之間的關(guān)聯(lián)，并繪制受試者操作特征（receiver"operating"characteristic，ROC）曲線，計算ROC曲線下面積（area"under"curve，AUC），Plt;0.05為差異有統(tǒng)計學意義。

2""結(jié)果

2.1""一般資料比較

入組的IDC患者共139例，其中85例無ALN轉(zhuǎn)移。54例ALN轉(zhuǎn)移。患者的臨床病理特征及其與ALN狀態(tài)的關(guān)系見表1。兩組患者年齡、腫瘤最大徑、是否絕經(jīng)、病理等級、雌激素狀態(tài)、孕激素狀態(tài)及人表皮生長因子受體-2狀態(tài)比較，差異均無統(tǒng)計學意義（Pgt;0.05）。

2.2""紋理參數(shù)單因素分析

單因素分析中，在T2WI所繪制ROI得到的偏度、DCE-MRI序列得到的均值以及熵值在小病灶乳腺癌ALN狀態(tài)間差異有統(tǒng)計學意義（P均lt;0.001），見表2及圖1。

2.3""多因素分析及ROC曲線分析

對篩選的參數(shù)進行多因素分析，T2WI偏度P值=0.004，比值比（odd"ratio，OR）為1.859，95%CI：0.819～"0.918；DCE-MRI熵值P=0.001，OR=2.940，95%CI：1.560～4.923。多因素分析后，取T2WI偏度及DCE-MRI熵值組合獲得最佳預(yù)測模型，AUC值約為0.769。ROC曲線分析結(jié)果見圖2。

3""討論

本研究基于多參數(shù)MRI圖像利用TA來預(yù)測小病灶I(lǐng)DC腋窩淋巴結(jié)狀態(tài)。結(jié)果表明，DCE-MRI序列（注射對比劑后第二階段）所繪ROI得到的熵值及平均值，T2WI序列得到的偏度在無ALN轉(zhuǎn)移組及ALN轉(zhuǎn)移組之間差異有統(tǒng)計學意義，相較而言DCE-MRI序列所得熵值預(yù)測效果優(yōu)于其他參數(shù)。

在最近的乳腺腫瘤病灶紋理分析研究中，熵是最常用和最有效的紋理特征之一，可以幫助預(yù)測分子亞型及ki-67狀態(tài)，并且評估治療反應(yīng)[7-9]。本研究從病灶DCE-MRI序列獲得的熵值可以較好預(yù)測腫瘤ALN的狀態(tài)，這一結(jié)果與之前的研究相符[10-11]。雖然DCE-MRI有多個掃描時相，但其預(yù)測性能的最佳增強時期選擇仍不明確。與Song等[12]和Zhu等[13]的研究相似，本研究選擇DCE-MRI的第2期（60～120"s），以更好地捕捉腫瘤異質(zhì)性、侵襲性[14]，并可視化病變邊界[14-15]。由于IDC通常由多種成分組成，如癌巢、間質(zhì)、腫瘤間纖維化或壞死、導管內(nèi)成分等，因此存在放射學異質(zhì)性[6]。ROI內(nèi)的熵值可以量化圖像的復(fù)雜性，熵值越高提示病灶內(nèi)的異質(zhì)性越強，更易發(fā)生淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移。

同樣是熵值，在T2WI及DWI序列獲得的熵值，兩組差異無統(tǒng)計學意義（Pgt;0.05）。這可能是與ROI的范圍有關(guān)。已有研究表明腫瘤邊緣的新生血管和淋巴管越密集，腫瘤淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移傾向越高，在影像學研究中表現(xiàn)為瘤周區(qū)域[16-18]。既往研究報道了乳腺癌瘤周的放射學特征可以評價前哨淋巴結(jié)的狀態(tài)[19]。DWI圖像由于腫瘤邊界不清晰，本研究發(fā)現(xiàn)在DWI圖像上所繪制的ROI相對較小，這使得在一定程度上沒有包含腫瘤邊緣及瘤周區(qū)域。T2WI則由于瘤周水腫使得ROI范圍較DCE-MRI偏大，且因為本研究入組的均為小病灶乳腺癌，病灶直徑本身就偏小，ROI可能會包含更多的瘤周水腫區(qū)以外的成分從而影響實驗結(jié)果。對于其他的特征參數(shù)，峰度用來測量觀測值的極端程度，偏度用來測量分布的不對稱性。本研究中T2WI的偏度及DCE-MRI的均值同樣有一定的預(yù)測效能，與之前的研究存在一定的差異，這些差異可能是由于分析方法的不同。

在過去的十年，基于MRI的腫瘤放射學分析已經(jīng)能較好的預(yù)測ALN轉(zhuǎn)移狀態(tài)。然而，大多數(shù)此類研究或是對入組的病灶大小沒有限制，或是僅僅剔除了個別相對較大的病灶，在此基礎(chǔ)上得出預(yù)測模型。而既往研究結(jié)果一致表明ALN轉(zhuǎn)移與腫瘤直徑存在顯著相關(guān)性[20]。隨著腫瘤直徑從10mm增加到25"mm，"ALN轉(zhuǎn)移的發(fā)生率從11%增加到36%[21-23]。部分較小的乳腺癌病灶可能在單純的影像學形態(tài)上未展現(xiàn)其明顯的侵襲性，從而影響臨床對其治療及預(yù)后的準確判斷。因此更需要對該類患者借助圖像處理技術(shù)，將醫(yī)學圖像的灰度轉(zhuǎn)換成圖像紋理信息進行表達，發(fā)現(xiàn)更多潛在有用的信息，對臨床診療提供參考。

本研究存在一些局限性，首先，本研究為單個中心回顧性研究，患者總數(shù)相對較少，可能會產(chǎn)生一定的選擇偏差。其次，本研究提取的特征是在層切片上，用該值代表整個病灶，而真正的紋理分析依賴于三維各向同性圖像采集，所以本研究的結(jié)果值得做進一步的比較。此外，本研究發(fā)現(xiàn)小病灶乳腺癌在一定程度上也在預(yù)測中表現(xiàn)出較好的性能，還需要對大樣本量進行進一步的證實。

利益沖突：所有作者均聲明不存在利益沖突。

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（收稿日期：2024–04–15）

（修回日期：2024–06–12）